Inclusión de la harina de cabezas de camarón penaeus sp. en raciones para gallinas ponedoras. Efecto sobre la concentración de pigmento rojo de yema y calidad de huevo

Introducción

Los productos marinos constituyen uno de los rubros económicos de mayor importancia para países como México, que poseen un amplio litoral. Entre aquellos productos, el camarón destaca por ser uno de los de mayor demanda en el mercado nacional e internacional, debido principalmente a su excelente valor nutritivo y a sus propiedades sensoriales. Sólo el 50% del animal es comestible y el restante 50% está constituido por el cefalotórax, mejor conocido como cabeza, que no es comestible y representa en México cerca de 35000 toneladas anuales de desperdicios que, de no ser aprovechados, son contaminantes (García y Leérsete, 1986).

Las conchas y caparazones de muchos crustáceos, entre ellos el camarón, contienen proteínas, lípidos y pigmentos. Los carotenoides (astaxantina) presentes en el camarón, se utilizan principalmente para conferir color a muchas especies acuícolas como truchas arco iris y salmones, aumentando así su valor comercial. El origen natural de la astaxantina ha llamado la atención, estando sujeto a numerosas investigaciones con el fin de elevar su aprovechamiento (Meyers, 1977; Simpson y Haard, 1985).

El huevo es un alimento de gran valor nutritivo. Su contenido en proteínas, vitaminas (excepto C) y minerales, ácidos grasos saturados e insaturados, junto con otras sustancias como la luteína y la colina, ha servido para que organismos relacionados con la nutrición y la salud consideren al huevo como alimento recomendable para una dieta variada y equilibrada (FAO, 1987). Además de su alto valor nutritivo, el huevo posee otras características que lo hacen un alimento de gran valor y utilidad pues es bajo en calorías, fácil de preparar y de almacenar, y sobre todo por su versatilidad en cuanto a la preparación para su consumo.

La pigmentación de la yema de huevo es un factor importante en la aceptación por los consumidores y la calidad percibida de los subproductos avícolas. Varios trabajos han señalado el éxito de una combinación de pigmentos naturales para la coloración de la piel de pollos (Becking y Donze, 1981; Zimmerman, 1985; García y Alcalá, 1998). El aumento de las proporciones relativas de xantofilas productoras de rojo o anaranjado a expensas de las amarillas realza la pigmentación, sobre todo en situaciones de crianza de gallinero cerrado (García y Alcalá, 1998).

Aunque se han utilizado rutinariamente ingredientes tales como maíz amarillo, gluten de maíz y harina de alfalfa para proporcionar xantofilas, continúa la búsqueda de fuentes alternativas de pigmentos. Entre estas alternativas se han evaluado las algas (Lipstein y Talpaz, 1984a, b), alimento de pasto (Jonsson y McNab, 1983), algunos crustáceos (Wilkie, 1972; Carrillo 1993; Arellano et al., 1997) y pigmentos naturales que se pueden producir sintéticamente o extraerse y saponificarse (Marison et al., 1985; Fletcher, 1986).

En la evaluación de fuentes alternativas de pigmentos, se deben determinar tanto la eficacia de los pigmentos como los rendimientos de las dietas que contienen los productos de pigmentación. En México, una mínima parte de los desechos de camarón que se generan son secados y molidos para obtener harina de camarón, la cual tiene un uso exclusivo culinario.

El uso de colorantes sintéticos en la industria alimenticia es cada vez mas riguroso en lo referente a la forma de obtención del pigmento, siendo el argumento principal aquel relacionado a la toxicidad, por lo que se busca con insistencia la sustitución de pigmentos sintéticos por naturales.

Dada la gran cantidad de desperdicio procedente de la industria camaronera y la poca información sobre el aprovechamiento de la harina de cabezas de camarón como fuente de pigmento rojo en México, se estudió a este subproducto como una posible fuente de pigmento en la avicultura. Se evaluó el efecto de la incorporación de 10, 20 y 25% de harina de cabezas de camarón en raciones para gallinas ponedoras, sobre la concentración de pigmento rojo de la yema y la calidad del huevo.

Materiales y Métodos

Análisis químicos
Se llevó a cabo un muestreo por cuarteo (Pérez, 2000) de varios costales con harina de cabezas de camarón (HCC), hasta obtener material representativo para el análisis químico. A la HCC se le realizaron los análisis de proteína cruda, extracto etéreo y cenizas según AOAC (1995), energía bruta por bomba calorimétrica Parr, y cuantificación de astaxantina por espectrofotometría (Meyers y Bligh, 1981; Chen y Meyers, 1982).

Cuantificación de la concentración de astaxantina en HCC
Se añadió 200 ml de solvente extractor a 20g de HCC, utilizando como variantes la relación masa-volumen, el tipo de solvente extractor (éter de petróleo, acetona y una mezcla de éter de petróleo:acetona:agua en relación (15:75:10) y el tiempo de tratamiento (12h). La mezcla se mantuvo bajo agitación constante (300rpm), a temperatura ambiente y protegida de la luz. Finalizada la extracción, se filtró con papel filtro grueso en vacío. Las muestras se lavaron sobre el papel filtro con una pequeña porción del solvente respectivo, hasta que quedó claro; el filtrado se lavó con éter de petróleo en un embudo de separación y se separaron las fases, quedando los pigmentos en la fase etérea. Las fases se reunieron en otro embudo de separación. Este proceso se repitió varias veces hasta que ambas fases quedaran lo más claras posibles. Posteriormente la fase etérea se lavó con agua destilada a fin de remover todo el resto de acetona y luego se le añadió Na₂SO₄ anhidro para remover los restos de agua. Se dejó reposar por 24h. Luego se filtró en un embudo de porcelana con una capa de Na₂SO₄ anhidro y con vacío. El filtrado se evaporó a sequedad en un rotaevapor a 40ºC. Finalmente el residuo se diluyó con 10ml de hexano y se leyó en un espectrofotómetro a 470nm (Meyers y Bligh, 1981; Chen y Meyers, 1982).

El contenido de astaxantina en m/g de muestra se determinó con la fórmula de Kelley y Harmon (1972), utilizando un coeficiente de extinción de 2100 para hexano a 470nm. De la misma manera, se preparó un estándar de astaxantina (Hoffman-La Roche).

Formulación de las raciones
Se prepararon cuatro dietas a base de sorgo y soya (Tabla I). Una correspondió a la ración control y en las tres restantes la pasta de soya fue parcialmente sustituida por 10, 20 y 25% por la HCC. Las dietas cubren las necesidades nutricionales de gallinas ponedoras de acuerdo con NRC (1994). Todas las dietas contenían xantofilas amarillas hidrolizadas de flor de cempasúchil (Tagetes erecta).

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Ensayo biológico
Se utilizaron 240 gallinas Leghorn blancas de 52 semanas y 3 a 4kg de peso. Las aves fueron distribuidas conforme a un diseño completamente al azar en 4 tratamientos con 5 repeticiones cada uno. Cada repetición se formó de 12 gallinas. Las aves se alojaron en jaulas individuales para gallinas ponedoras. El agua y el alimento se suministraron a libre acceso durante 4 semanas. El porcentaje de postura, el peso del huevo y el consumo de alimento se midieron diariamente. A partir de estas variables se calculó la conversión alimenticia, definida como el total de alimento consumido dividido entre los kilos de huevos producidos. A los 28 días del ensayo biológico, se colectaron 5 huevos de cada repetición, teniendo un total de 25 huevos por tratamiento, y se cuantificó la astaxantina en la yema del huevo. Así mismo, se colectaron 2 huevos de cada repetición, haciendo un total de 10 huevos por tratamiento, de los cuales 6 huevos se utilizaron para la evaluación sensorial y 4 para medir la calidad huevo.

Evaluación de la calidad del huevo
Se determinaron la altura de la albúmina, utilizando las Unidades Haugh, definidas como la altura de la albúmina expresada logarítmicamente y corregida con el peso del huevo, el grosor del cascarón y el color de la yema de huevo por el Abanico de Roche (Latscha, 1988).

Evaluación sensorial
Las pruebas se llevaron a cabo en un laboratorio para análisis sensoriales, con cubículos individuales y luz blanca. Participaron 30 evaluadores no entrenados de ambos sexos, consumidores habituales de huevo.

Prueba de nivel de agrado
Para la prueba hedónica, a fin de evaluar el sabor del huevo, se utilizaron escalas categorizadas que pueden tener diferente número de categorías, de "gusta mucho", pasando por "es indiferente", hasta "disgusta mucho". Para el análisis de estos datos, las categorías se convirtieron en puntajes del 1 ("disgusta mucho") al 5 ("gusta mucho"). A cada evaluador le fue presentado un plato con 4 diferentes muestras de huevo preparado (revuelto sin aceite y sin sal), acompañadas con pan blanco y agua, que consumieron antes de probar cada muestra, evaluando así el sabor del huevo.

Prueba de preferencia de color de la yema
El objetivo de esta prueba fue el ordenar, según las opiniones de un grupo de consumidores habituales de huevo, una serie de muestras de acuerdo con su apreciación personal o preferencia. Participaron los 30 evaluadores de la prueba anterior, a los que se les presentó, una charola con cuatro moldes transparentes con una yema de huevo de cada tratamiento en cada molde, y un cuestionario para evaluar el color (Pedrero y Pangborn, 1996).

Cuantificación de astaxantina en yema de huevo
De acuerdo a AOAC (1995), se pesaron 2g de yema fresca y se le adicionó 50 ml de acetona para la extracción de las xantofilas, se colocó en un agitador por 6h y después se dejó en reposo por 18h. Se filtró con papel filtro y Na₂SO₄ anhidro y el líquido se concentró en un rotaevaporador hasta sequedad. El residuo se redisolvió en hexano para su lectura en espectrofotómetro a 470nm para astaxantina.

Análisis estadístico
Todos los resultados se sometieron a un análisis de varianza (ANDEVA) conforme a un diseño completamente al azar, comparando entre sí a los 4 tratamientos. Las diferencias entre tratamientos se manejaron con una Prueba de Tukey. En todos los análisis, se utilizó un nivel de confianza del 95% (Olivares, 1994; Steel and Torrie, 198). Los cálculos estadísticos se llevaron a cabo por el paquete estadístico de diseños experimentales FAUANL, versión 2.5, de la Facultad de Agronomía, Universidad Autónoma de Nuevo León, México; y con el paquete estadístico SAS (1996).

Para la evaluación sensorial (prueba de preferencia del color), se utilizó el análisis de ordenamiento por rangos de Friedman. Esta prueba pretende discernir aquellas muestras que son "superiores" o "inferiores" a otras muestras (Pedrero y Pangborn, 1996).

Resultados y Discusión

Análisis químico de la HCC
Como se aprecia en la Tabla II, la fracción más abundante (50,6%) resultó ser la proteína cruda, probablemente debido al tipo de hábitat y alimentación del camarón y que, a diferencia de los animales terrestres, usa la proteína como fuente primaria de energía, en lugar de carbohidratos (FAO, 1987). El valor de proteína cruda es similar al reportado (47,2%) para camarón por Charley (1987), pero superior al obtenido (35,9%) para otro crustáceo, la langostilla (Pleuroncodes planipes; Castro et al., 1995). Para las cenizas se obtuvo un 18,54%, valor inferior al reportado para la langostilla, de 33,7% (Castro et al., 1995). Esta diferencia se puede deber al medio marino en que se desarrollan estos organismos y la etapa o edad de estos crustáceos, así como la concentración de sales minerales que en la temporada de captura haya sido diferente. La HCC reportó 8,81% de extracto etéreo, muy superior al reportado (0,80%) por Charley (1987) y al reportado (4,9%) para la langostilla (Castro et al., 1995). Se puede decir que para la HCC el contenido de grasa resultó alto, quizás debido a la temporada de captura de camarón y, si consideramos que se pescaron hembras y machos, posiblemente las hembras son las que mayor contenido de lípidos reportarían, por el almacenamiento de energía de éstas como preparación a la reproducción (Castro et al., 1995). Además, es común un elevado contenido de lípidos en casi todos los crustáceos y peces marinos debido a su dieta, conformada por zooplancton y fitoplancton, que es rica en ácidos grasos insaturados. Para los crustáceos, la cantidad de lípidos en su cuerpo les permite tener una mayor fluidez, flexibilidad y permeabilidad de la membrana a bajas temperaturas; de hecho al disminuir la temperatura del agua hay una mayor incorporación de ácidos grasos polinsaturados en los tejidos (FAO, 1987).

La energía bruta presente en la HCC (3,5Kcal/g), es similar a la de langostilla (3,99Kcal/g; Castro et al., 1995), pero superior a la reportada para la harina de cangrejo (0,756Kcal/g) y la harina de carne (2,72Kcal/g). Los crustáceos obtienen la energía principalmente a partir del catabolismo de las proteínas, lo que explica que su metabolismo energético es diferente al de los animales terrestres en dos aspectos: 1) en contraste con los animales de sangre caliente, los crustáceos son ectotermos acuáticos y por lo tanto no necesitan expandir o gastar energía en mantener una temperatura corporal arriba de los 36ºC, por lo que tienen menores requerimientos de energía de mantenimiento que los animales terrestres, y 2) los crustáceos son capaces de obtener 10-20% más energía del catabolismo de proteínas que los animales terrestres, pues no necesitan convertir el amoniaco, producto final del catabolismo de las proteínas, en sustancias menos tóxicas tales como urea o ácido úrico para ser excretado (FAO, 1987).

En el exoesqueleto de los crustáceos, no solo está presente la quitina sino también abundante material inorgánico, siendo Ca, Mg, Na y K los que se encuentran en mayores concentraciones (Tabla II). Esto posiblemente se deba a que Ca y Mg son componentes esenciales del exoesqueleto de los crustáceos. El Ca junto con los fosfolípidos juega un papel importante en la regulación de la permeabilidad de la membrana y consecuentemente sobre la entrada de nutrientes a la célula (Blis, 1985; FAO, 1987). El Zn es un mineral traza esencial para estos organismos. Los crustáceos decápodos absorben metales traza a partir de fuentes alimenticias y a través de las superficies corporales permeables, y poseen mecanismos de transporte activo. Las estrategias de acumulación de estos minerales en los decápodos varían, dependiendo del metal y de la especie. El Zn acumulado permanece en forma metabólica disponible (Rainbown, 1988). Castro et al. (1995) reportaron para la langostilla 12,53; 15,08; 3,22 y 11,68g/100g de Ca, Mg, Na y K, respectivamente.

Pigmento en la HCC
El carotenoide cuantificado en la HCC fue la astaxantina. El contenido total (Tabla II) de 0,735mg/100g es semejante al reportado por Castro et al. (1995) en tejido de camarón de diferentes especies, de 0,650; 0,980 y 0,790mg/100g en Penaeidae vannami, P. monodon y P. japonicus, respectivamente. Castro et al. (1995) reportaron 12% de astaxantina en la langostilla (Pleuroncodes planipes) procesada, mientras que Hencken (1992) utilizó un método de extracción de astaxantina en desechos de cangrejo procesado y sin procesar, reportando 16,15 y 8,78mg/100g respectivamente.

Siendo los crustáceos una rica fuente de astaxantina, la HCC utilizada en este estudio resultó tener una baja concentración de astaxantina en comparación con la langostilla procesada y los desechos de cangrejo procesado y sin procesar, más no así al compararla con las otras muestras de tejido de camarón. Esto puede deberse a varios factores como: 1) el manejo del camarón desde su captura, 2) el tipo de procesamiento que se llevó a cabo para elaborar la harina de camarón; 3) si el camarón estuvo expuesto al sol y a altas temperaturas, y 4) el tipo de almacenamiento. También podrían ser importantes otros factores como: presión de oxígeno, zona de captura, profundidad, época del año, estado productivo, etc.

Calidad del huevo
El peso del huevo (Tabla III) en la cuarta semana del ensayo no fue afectado por la inclusión de la HCC hasta en un 25% en la ración para gallinas ponedoras. Esta variable coincidió con el dos primeros mejores valores del huevo comercial según la Norma Oficial Mexicana para productos avícolas (SECOFI, 1991). Tampoco se observaron diferencias estadísticas (P>0,05) en la altura de albúmina ni en las unidades Haugh (UH). Este último método es más exacto y más utilizado en los países desarrollados para medir la calidad interna del huevo, y al encontrarse valores superiores a 79UH (84,78-94,63), los huevos son clasificados como AA.

El color de la yema, medido con la escala colorimétrica del Abanico de Roche, mostró diferencias estadísticas (P<0,05) a las 4 semanas con referencia al control, no así entre tratamientos. Con 20% de HCC se detectó la mayor coloración en la yema del huevo, lo que puede obedecer al contenido de astaxantina que se encuentra en el camarón. Este pigmento es uno de los que poseen mayor afinidad por la yema de huevo (Belyavin y Marangos, 1989). Sin embargo, el resultado de 7,3 con el Abanico de Roche para la inclusión del 25% de harina de cabezas de camarón fue baja, de acuerdo con el rango de preferencia de color de yema de 9-12 reportado por Blanch, (2000).

Los valores obtenidos de grosor de cascarón muestran a las 4 semanas una discreta tendencia al incremento con la inclusión del 10 y 25% de HCC. Aunque los valores no presentaron diferencias estadísticas (P>0,05), quizás este aumento se debió al contenido de minerales que tiene la harina de cabezas de camarón (UAA, 1991).

Evaluación sensorial
En la Tabla IV se aprecia que el tratamiento testigo (0%) mostró numéricamente la mayor calificación, pero estadísticamente no se detectaron diferencias (P>0,05) entre los 4 tratamientos. No se reportó sabor desagradable. Para la variable de color sí se presentaron diferencias estadísticas (P<0,05). Hubo preferencia con diferencia estadística (P<0,05) en el color de los huevos tratados con HCC con respecto al testigo. Esto confirma que los consumidores de huevo prefieren tonos más amarillos-naranjas de la yema de huevo a los pálidos.

Variables productivas

En general, la inclusión de la HCC en la dieta no afectó ninguna de las variables productivas estudiadas en las gallinas ponedoras (Tabla V), a excepción del consumo de alimento, donde se encontraron diferencias estadísticas (P<0,05). Esto quizá se debió a la cantidad de sal que se encuentra en la HCC, que algunas aves pudieron detectar y posiblemente disminuyeron su consumo. Sin embargo, esto no afectó los demás resultados.

Cuantificación de astaxantina en la yema de huevo
La concentración de astaxantina en la yema de huevo de las gallinas ponedoras (Tabla VI) se incrementó significativamente en las dietas que contenían HCC, con respecto a la dieta testigo. Este resultado era esperado, ya que a la dieta control solo se le agregó xantofilas amarillas, y si se llega a encontrar algo de astaxantina, esto pudo deberse a que las gallinas se encontraban alojadas en casetas de 3 pisos y, por lo tanto, algo de alimento pudo haberse mezclado.

En el tratamiento con 25% de HCC se presentó una pequeña disminución en la concentración de astaxantina, Esto puede deberse a que cuando se agrega mucho pigmento en la ración para gallinas, se produce una saturación, de manera que la coloración ya no se incrementa sino que se estabiliza. Por lo tanto, si lo que se desea es dar coloración amarillo-naranja a la yema, no debe adicionarse HCC en cantidades mayores al 25%.

En el estudio de Gernat (2001) se incluyó en las raciones para gallinas ponedoras, 20, 40, 60 y 80% de harina de camarón sustituyendo parcialmente a la harina de soya. No se encontraron diferencias estadísticas en cuanto a la producción de huevo entre tratamientos y el testigo. El consumo de alimento se incrementó significativamente (P<0,001) solo cuando se incluyó harina de camarón en un 40 y 80%. La conversión alimenticia fue baja, sin diferencias entre los tratamientos y el grupo control, así como en el peso del huevo. La pigmentación de la yema del huevo se incrementó significativamente (P<0,001) conforme se aumentaron los niveles de harina de camarón.

Herber-McNeill y Van Elswyk (1998), realizaron dos experimentos utilizando 2,4 y 4,8% de microalgas marinas. En el primer ensayo colectaron el huevo a los 28 días de iniciado el experimento, y en el segundo a 1, 2, 3 y 4 semanas. Se analizó el color de la yema para determinar la concentración del color contra el tiempo de deposición. Los efectos pigmentantes de las microalgas marinas sobre la yema de huevo alcanzaron después de los 14 días una meseta que se mantuvo a lo largo del experimento. Esta observación fue comparable a la de Haq y Bailey (1995), que encontraron que incorporando pigmentos a la dieta de gallinas ponedoras, éstos son máximamente incorporados a la yema de huevo dentro de las dos semanas (14 días) de iniciación de la dieta.

González et al. (1999), compararon la deposición de capsaicina del chile "Guajillo" (Capsicum sp.) en 0,76; 12,26 y 35,26mg/kg de dieta, así como de Oleoresina y Biored, extractos comerciales no saponificados y saponificados del chile rojo, respectivamente. Los altos niveles de capsaicina tuvieron un efecto significativo sobre su deposición en yema de huevo a los 21 días del ensayo. Nelson et al. (1990), indicaron que el procedimiento normal de un ensayo para pigmentar yema de huevo, en donde se incluyan xantofilas, es de 21 días, ya que se considera este tiempo necesario para que el pigmento se vacíe en los óvulos en vías de desarrollo.

Se han realizado estudios sobre la utilización de la astaxantina para pigmentar la piel y tarsos de pollos. Raab et al. (1971) observaron que incrementando los niveles de harina de camarón en dietas para pollos, se incrementaba la pigmentación en piel. Utilizando 4% de harina de camarón en una dieta basal de maíz-soya, Chawan y Gerry (1974) encontraron que la pigmentación de la piel de los pollos se incrementó. Cuando se utilizó harina de cabezas de camarón, Arellano et al. (1997) encontraron que al incluir esta harina en 3, 6 y 9% en las dietas para pollos no produjo ningún efecto significativo sobre la ganancia de peso, consumo de alimento y pigmentación de tarsos en pollos.

La harina de camarón también ha sido utilizada como fuente única de proteína en las dietas para pollos; sin embargo, se obtienen mejores resultados cuando se incluye más de una fuente de proteína (Singletary et al., 1985). Utilizando varios niveles de harina de camarón, no se encontraron efectos negativos en las variables productivas cuando es utilizada como un ingrediente en la dieta para pollos (Damron et al., 1964; Raab et al., 1971; Ilian et al., 1985; Islam et al., 1994; Rosenfeld et al., 1997).

Conclusiones
La inclusión de harina de cabezas de camarón en raciones para gallinas ponedoras (10, 20 y 25%), incrementó significativamente el color de la yema de los huevos y la concentración de astaxantina en los mismos.

A estos niveles de inclusión de harina de cabezas de camarón, no se afectaron las variables productivas, así como tampoco la calidad ni el sabor del huevo.

Este subproducto de la industria camaronera puede ser utilizado como pigmento natural rojo en la avicultura, lo que ayudará a utilizar menos las xantofilas sintéticas a la par que se podrá controlar la contaminación que esta industria genera por cabezas y cáscaras de camarón que quedan depositadas en las costas y/o en basureros municipales.

Agradecimientos
Los autores agradecen a Alimentos de Alta Calidad El Pedregal, Toluca, Edo. de México, por proporcionar 600kg de harina de cabezas de camarón; al Centro de Enseñanza, Investigación y Extensión en Producción Avícola (CEIEPA) de la Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia de la Universidad Nacional Autónoma de México, donde se formularon las raciones para las gallinas ponedoras y se llevó a cabo el ensayo biológico. El estudio fue financiado por el Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología (CONACYT).

^{CARRANCO, María Elena et al. Inclusión de la harina de cabezas de camarón penaeus sp. en raciones para gallinas ponedoras. efecto sobre la concentración de pigmento rojo de yema y calidad de huevo. INCI [online]. 2003, vol.28, n.6 [citado 2019-10-04], pp. 328-333 . Disponible en: <http://ve.scielo.org/scielo.php?script}

Inclusión de la harina de cabezas de camarón penaeus sp. en raciones para gallinas ponedoras. Efecto sobre la concentración de pigmento rojo de yema y calidad de huevo

Manteniendo la calidad de huevo

Como mejorar la calidad del huevo