Efecto de la nutrición sobre la funcionalidad uterina en rumiantes

Publicado el: 18/5/2018
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Resumen

Las pérdidas tempranas de gestación (primeras tres a cuatro semanas) son importantes, pudiendo alcanzar un 40 % en las hembras rumiantes. Existen muchas causas de mortalidad embrionaria temprana, pero la más importante está asociada a fallas en el mantenimiento de la vida del cuerpo lúteo, que altera el reconocimiento materno de la gestación. El factor más relevante que afecta el reconocimiento materno de la gestación y por lo tanto la eficiencia reproductiva es la nutrición. Comparado con los estudios que reportan los efectos de la nutrición sobre el eje hipotálamo-hipófisis-gonadal, los reportes sobre su influencia en la funcionalidad del tracto reproductivo son muy escasos. Este trabajo reporta estudios en ovinos y bovinos respecto de la influencia de la nutrición sobre la fisiología uterina. có programación fetal por subnutrición del desarrollo reproductivo en corderos peripuberales en condiciones similares a las que imperan en nuestros sistemas productivos.

I. INTRODUCCIÓN

Durante la gestación temprana se pierden entre un 25 y un 55 % de todos los embriones mamíferos (Niswender y Nett 1994). En ovinos hasta un 40% de las ovulaciones no se corresponden con embriones viables el día 12 de gestación (Ashworth 1995). En bovinos, a pesar de que se han descrito tasas de fertilización relativamente altas (80 a 95%), las tasas de concepción son bajas (30 a 65%, Lucy 2001; Diskin y Morris 2008). Santos et al. (2004), reportan que cerca del 40% de las preñeces fallan alrededor del momento del reconocimiento materno de la gestación en vacas lecheras en producción, siendo menor esta pérdida en vacas secas. La mayor causa de mortalidad embrionaria en la etapa de pre implantación se debe a problemas en la señalización entre el embrión y la madre, lo que conduce a un desarrollo asincrónico, con retraso en el crecimiento del embrión (Goff 2002; Thatcher et al. 2003). Hasta la implantación, el embrión se desarrolla libremente en el oviducto y en el útero y depende de sus secreciones (Ashworth 1995; Fleming et al. 2004; Spencer et al. 2004). Una sincronía estricta entre el ambiente materno y el embrión es esencial para asegurar la supervivencia embrionaria: tanto el endometrio como el embrión, sintetizan y secretan a la interfase embrionaria-maternal una multitud de factores de crecimiento, proteínas, citoquinas, hormonas y otras sustancias que afectan a ambas partes (Martal et al. 1997).

En sistemas extensivos, la nutrición es el principal factor que afecta la eficiencia reproductiva. El plano nutricional al que están sometidos los rumiantes presenta grandes fluctuaciones durante el año y entre años, que se reflejan en su peso vivo y condición corporal (Lindsay et al. 1993). A esto se le suma el impacto creciente de eventos climáticos extremos. Por otro lado, durante la lactancia temprana se produce un desfasaje entre los requerimientos por producción y el ingreso de nutrientes que provoca una “subnutrición fisiológica” (Chilliard 1999), que ha aumentado en las últimas décadas por la selección por mayor producción de leche. A pesar de que los requerimientos energéticos para el crecimiento folicular, la ovulación y la gestación temprana son muy bajos comparados con los requerimientos para el mantenimiento, una nutrición inadecuada puede tener efectos deletéreos importantes en la reproducción (O’Callaghan y Boland 1999). A modo de ejemplo, la proporción de embriones recuperados fue menor en vacas lecheras en producción respecto a vacas secas, lo que fue consistente con una pobre calidad embrionaria en las vacas de alta producción (Sartori et al. 2010). Estos estudios sugieren que los efectos de la subnutrición se ejercen también en el ambiente que rodea el embrión (oviducto-útero).

Los dos eventos limitantes de la eficiencia reproductiva en hembras adultas son el reinicio de la ciclicidad ovárica posparto y el mantenimiento de la preñez, siendo el segundo evento el menos estudiado. El presente trabajo hace énfasis en estudios generados en nuestro país enfocados en la comprensión de los efectos de la nutrición sobre la funcionalidad uterina.


NUTRICIÓN Y FUNCIONALIDAD UTERINA

Una vez que la primer limitante reproductiva se ha superado (ovulación), la función luteal a través de la secreción de la progesterona (P4, hormona de la preñez) es la que promueve la preparación del endometrio para sostener la gestación (Spencer et al. 2007). Se ha demostrado una relación positiva entre las concentraciones de P4 durante la fase luteal temprana y la síntesis de la señal embrionaria que estimula el reconocimiento materno de la preñez: el interferón tau (IFN-τ). El IFN-τ altera la expresión génica uterina y modifica la secreción pulsátil de PGF que es responsable de la luteólisis (Mann y Lamming 2001).

La literatura internacional es consistente en señalar que las concentraciones plasmáticas de P4 están inversamente relacionadas con el nivel nutricional en rumiantes (Williams y Cumming 1982; Parr et al. 1987; Rhind et al. 1989b; Lozano et al. 1998; O’Callaghan et al. 2000b). Sin embargo, la producción de P4 por el cuerpo lúteo (CL) no se ha visto afectada por la subnutrición (Abecia et al. 1995; 1997; 1999b). Se ha reportado que los mayores niveles plasmáticos de P4 en situaciones de subnutrición no se explicarían por una mayor síntesis, sino por una menor metabolización hepática de la hormona, dado que las ovejas subnutridas presentaron hígados más livianos y un menor flujo sanguíneo en la vena porta (Parr 1992). Reforzando este concepto, en vacas lecheras en producción, el aumento del consumo y flujo hepático se ha asociado con un aumento en la eliminación de P4 circulante (Sangsritavong et al. 2002). Sin embargo, las concentraciones circulantes de P4 pueden no reflejar las concentraciones locales en el tracto reproductivo. Las concentraciones de P4 son mayores en el oviducto y cuerno uterino ipsilateral al cuerpo lúteo respecto al contralateral (Weems et al. 1989; Graña, sin publicar). Esto es consistente con el mayor desarrollo embrionario reportado cuando se transfieren embriones al cuerno ipsilateral vs contralateral respecto del CL (del Campo et al. 1977). Recientemente (de Brun, 2017) hemos encontrado hallazgos similares: cuando se transfirieron cigotos producidos in vitro (día 1) a los oviductos ipsilaterales o contralaterales al CL (n = 20), se encontró una mayor recuperación y una tasa más baja de embriones degenerados cuando los embriones fueron recuperados al día 6 del cuerno uterino ipsilateral al CL, respecto al cuerno contralateral.

Lozano et al. (1998) observaron que ovejas subnutridas tenían menores concentraciones de P4 en el tejido endometrial respecto a las ovejas controles el día 5 del ciclo sexual, a pesar de tener mayores niveles plasmáticos de P4. Dado que los receptores (proteínas que unen de forma específica la hormona y transmiten el mensaje en la célula blanco) concentran las hormonas en los tejidos, estas menores concentraciones de P4 endometrial fueron consistentes con menores contenidos de receptores de progesterona en el útero (Sosa et al. 2004). Como se ha discutido anteriormente, la P4 tiene un papel fundamental preparando al útero para una posible gestación y estimulando el crecimiento embrionario temprano, por lo que los autores sugirieron que los menores contenidos de P4 endometrial podrían estar relacionados con el retraso en el desarrollo de los embriones y las menores tasas de gestación que se han observado en ovejas subnutridas.

Por otro lado, los factores de crecimiento similares a la insulina tipo 1 y 2 (IGF1 e IGF2) estimulan la proliferación y diferenciación uterina, y el desarrollo de los embriones durante el período pre y pos-implantación (Wathes et al. 1998; Keller et al. 1998). La expresión de factores de crecimiento y receptores esteroideos varían con el estatus nutricional, ya que los animales subnutridos presentan menor expresión génica de IGF1 en el útero e IGF2 en el oviducto comparados con los que reciben niveles de mantenimiento (de Brun et al. 2013). Una menor expresión de estos factores provocada por la subnutrición es consistente con retrasos en el desarrollo del embrión y mayores pérdidas embrionarias en ovinos (Abecia et al. 2006).

En vacas lecheras con balance energético negativo severo se reportó una expresión alterada de miembros de la familia IGF en oviducto y útero a las dos semanas posparto (Wathes et al. 2011). Los autores sugirieron que la funcionalidad alterada del tracto reproductivo puede afectar la reparación tisular con la consecuente menor fertilidad. En éste sentido, existen muy pocos estudios respecto al balance energético negativo y la funcionalidad uterina al momento del servicio. Rhoads et al. (2008) reportan que no ocurren cambios en la expresión endometrial del receptor de la hormona de crecimiento y de la proteína de unión a IGF2 en vacas lecheras a los 40, 80, 120 y 160 días posparto, pero las concentraciones de IGF1 mRNA fueron más altas al día 160, sugiriendo que los días posparto tienen un efecto menor en la expresión génica endometrial. En un estudio reciente realizado en nuestro país (Astessiano et al. 2017), hemos reportado una mayor concentración endometrial de transcriptos de IGF1 y de receptores de progesterona y adiponectina al día 7 del ciclo estral al final del período de espera voluntario cuando las vacas se alimentaron con dietas totalmente mezcladas o con ofertas de forraje altas comparado con la expresión uterina encontrada en vacas alimentadas con niveles de forraje bajos y medios. Estos resultados muestran que el endometrio del rumiante es capaz de adaptarse al estado metabólico, determinando así el éxito o fracaso de la preñez.

Si bien se ha postulado que la subnutrición durante la etapa postnatal temprana afecta negativamente el desempeño reproductivo (Gunn et al. 1995; Rhind et al. 1998), no existen estudios que analicen el efecto de largo plazo sobre la funcionalidad uterina. Estudios realizados en nuestro país con vaquillonas Hereford a las que se aplicaron diferentes manejos desde los 75 a 158 días de edad (destete precoz, destete tradicional o destete tradicional con creep feeding, Guggeri et al. 2014) demuestran una expresión génica uterina diferencial (Guggeri et al. 2018). Las vaquillonas destetadas en forma tradicional que recibieron creep feeding presentaron concentraciones mayores de transcriptos de IGF1 al día 7 y al día 16 del ciclo estral, respecto a los otros grupos de manejo. Dado que IGF1 es un potente estimulador de la funcionalidad uterina y del crecimiento embrionario, estos resultados sugieren que aumentar el plano nutricional de las terneras alimentadas sobre campo natural puede tener un efecto a largo plazo sobre la eficiencia reproductiva.

 

NUTRICIÓN Y RECONOCIMIENTO MATERNO DE LA PREÑEZ

En ovinos se ha demostrado que 25 días de subnutrición aumentan la mortalidad de los embriones el día 11 de la gestación (Rhind et al. 1989a). En otros trabajos con tratamientos nutricionales comparables, se ha recuperado un porcentaje similar de embriones en ovejas subnutridas y controles los días 4, 8 y 9, pero los de ovejas subnutridas presentaban un retraso en su desarrollo (Abecia et al. 1997; 1999a; Lozano et al. 2003). Abecia et al. (1995; 1997; 1999b) no encontraron diferencias en las tasas de preñez debidas a la subnutrición en los días 8 y 9, pero sí en los días 14 y 15 de gestación. La tasa de recuperación de embriones al día 5 en ovejas subnutridas y controles que partían de diferente condición corporal (CC; alta y baja) fue similar, pero las ovejas que partieron de una CC más alta presentaron mayores tasas de viabilidad embrionaria in vitro (Vázquez et al. 2008).

Recientemente, hemos demostrado que en animales con una dieta de 0,5 de mantenimiento, se produce una reducción (aprox. 30%) en el número de embriones totales y embriones viables transferibles, en comparación con animales en dieta de mantenimiento (Abecia et al. 2015). Cuando se transfirieron embriones de buena calidad de ovejas donadoras subnutridas y controles a receptoras subnutridas y controles, no se encontraron diferencias en las tasas de preñez al día 18, pero las receptoras subnutridas presentaron mayores pérdidas embrionarias entre los días 18 al 40 de gestación (de Brun et al. 2016a). Estas ovejas presentaron menores concentraciones de insulina y progesterona durante la fase luteal temprana, lo que pudo haber afectado el desarrollo del concepto llevando a pérdidas de la preñez luego del día 18. Estos datos sugieren que cuando se transfieren embriones de buena calidad, el mantenimiento de la preñez depende de la nutrición de la madre no importando el origen del embrión.

Dado que Abecia et al. (2006) observaron una mayor secreción de PGF2α en explantes endometriales de ovejas subnutridas, y una menor secreción in vitro de IFNτ en los embriones recuperados de esas ovejas, se sugirió que la mortalidad embrionaria podría estar mediada por alteraciones en las señales que determinan el reconocimiento materno de la preñez. Existen escasos reportes respecto al efecto del balance energético negativo alrededor del reconocimiento materno de la preñez (i.e., día 14 en oveja y día 17 en vaca). Sosa et al. (2009) no encontraron efectos de la subnutrición sobre factores involucrados en el mecanismo de reconocimiento materno de la preñez en el endometrio intercaruncular ovino, por lo que se sugirió que el concepto presente en el útero de madres subnutridas logra revertir el impacto de la subnutrición (al menos respecto de genes candidatos vinculados a la luteólisis/reconocimiento materno).

En vacas gestantes al día 17, se encontraron genes diferencialmente expresados en endometrio intercaruncular acorde a la preñez y a la lactación (Cerri et al. 2012). Como era de esperar, la gestación afectó genes del sistema inmune, pero la lactación estimuló la síntesis de genes relacionados a las inmunoglobulinas (Cerri et al. 2012), por lo que los autores sugirieron que esto podría resultar en un desbalance inmune con potenciales efectos negativos sobre la sobrevivencia embrionaria. Además, la lactación afectó genes involucrados en la homeostasis de la glucosa, pudiendo afectar esto negativamente al embrión (Lesage-Padilla et al. 2017). También se demostró que la expresión de genes vinculados al estrés oxidativo estaban aumentados en vacas lecheras en producción respecto a las secas, sugiriendo que la lactancia se asocia con un aumento de los radicales libres en el endometrio.

En ovejas alimentadas acorde a sus requerimientos, la preñez aumentó la expresión de genes del ciclo de krebs y fosforilación oxidativa, sugiriendo un aumento de la tasa metabólica asociado a la presencia del embrión (de Brun et al. 2016b). Sin embargo, la preñez en ovejas subnutridas no afectó genes de estas vías metabólicas, pero sí estimuló genes pertenecientes a vías catabólicas de ácidos grasos y aminoácidos (de Brun et al. 2016b). El aumento en más de 9 veces de la expresión endometrial de la enzima Acyl-CoA sintetasa (una enzima que convierte acetato en acetyl-CoA) en ovejas preñadas subnutridas comparadas con las ovejas preñadas controles, sugiere que las células endometriales utilizan estas vías ahorrando glucosa que es utilizada por el embrión. Asimismo, la inhibición endometrial de genes involucrados en la síntesis de ácidos grasos insaturados en ovejas subnutridas preñadas respecto a las controles, podría ser otra estrategia de ahorro energético. Sin embargo, los ácidos grasos insaturados son precursores de varias prostaglandinas y otros factores involucrados en la adhesión del trofoblasto al endometrio y de la permeabilidad vascular (Salleh, 2014), por lo que esta disminución puede estar asociada a un aumento en la mortalidad embrionaria tardía en ovejas subnutridas (de Brun et al. 2016a). En conclusión, estos resultados demuestran que el útero del rumiante es capaz de adaptarse a cambios adversos en el estado metabólico debido a una restricción alimenticia, y que esta respuesta es dependiente de la presencia del embrión.

 

MENSAJE FINAL

El útero de la hembra rumiante está influenciado por el estado nutricional y es capaz de adaptarse metabólicamente a una restricción de energía a través del uso diferencial de nutrientes. Este mecanismo de adaptación es regulado por la presencia del embrión. El impacto de la nutrición sobre la fisiología uterina puede ocurrir en etapas muy tempranas del desarrollo embrionario y determina el éxito o el fracaso de la preñez.

 

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Autor/es
M.V., M.Sc., Ph.D. Profesora del Laboratorio de Metabolismo y Endocrinología Animal, Facultad de Veterinaria, Universidad de la República, Uruguay.
 
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