23 de octubre de 2019
Más que Serendipity: El potencial de manejar el carbono y las emisiones del suelo mientras promueve la agricultura de bajo insumo con micorrizas serendipitoideas
Perspectives
Kelly D. Craven and Prasun Ray
Published Online:26 Jun 2019https://doi.org/10.1094/PBIOMES-12-18-0058-P
?La materia orgánica (OM) tiene una enorme influencia en las propiedades biológicas, químicas y físicas de los suelos, por lo que es un componente vital de los sistemas agrícolas saludables. Los beneficios inmediatos son que OM contiene agua y mejora la aireación del suelo, mientras que también se acumulan beneficios en los que OM es visto como un medio de secuestro de C en el suelo y de almacenar nutrientes para el uso futuro de cultivos. Muchos estudios han vinculado la productividad de las plantas con el contenido de OM del suelo (SOM)??(Bauer y Black 1994;?? ?? ??Seremesic et al. 2011??) y muchos ecosistemas naturales dependen en gran medida de la descomposición de SOM como medio de liberación de macro y micronutrientes (??Lehmann y Kleber 2015??; ?? ??Marschner y Kalbitz 2003??). La importancia de la SOM en los suelos agrícolas no puede ser enfatizada en exceso, afectando la naturaleza biológica, química y física de este recurso vital. Posteriormente, los sistemas de cultivo que emplean estrategias de gestión ecológicamente racionales, como el cultivo de cobertura y no hasta el cual, tienen como objetivo aumentar el contenido total de SOM.?
?Cada parte de las plantas cultivadas en el suelo vivo se asocia con varios microorganismos, incluyendo bacterias, hongos, oomicetos, nematodos, protozoos, algas, virus, arqueas y artrópodos. La composición microbiana es más abundante y compleja en la rizoesfera, la zona estrecha que rodea las raíces de las plantas, con 10?9? células por gramo en suelo rizosférico típico, que comprende hasta 10?6? Taxa (??Lakshmanan et al. 2017??). La liberación de los nutrientes encerrados en SOM requiere que estos microorganismos, principalmente descomponedores, secreten ácidos orgánicos y enzimas que pueden aflojar y descomponer la celulosa y la lignina recalcitrante en formas nutritivas que pueden ser utilizadas por otros microbios y plantas (??Campbell et al. 1991??; ?? ??2003??). Sin embargo, la liberación real de esta nutrición se logra principalmente a través de la descomposición microbiana, y se acompaña de la respiración de C como CO gaseoso?2? durante su degradación. En nuestra opinión, la baja abundancia de residuos orgánicos en los suelos agrícolas surge al menos en parte debido a la incapacidad de ejercer un mayor control sobre el proceso de descomposición, tanto en términos de su tasa, como de su eficiencia de transferencia. Si pudiéramos controlar con mayor precisión el tiempo de rotación y la dinámica de la descomposición de SOM en suelos agrícolas, podríamos cosechar potencialmente los beneficios de la liberación prolongada de nutrientes a lo largo del tiempo y mitigar la emisión de GEI debido a la agricultura.?
?Mientras que los macro y micronutrientes encerrados en OM se ponen finalmente a disposición de todos los miembros del fitobioma, comúnmente se entiende que la C está monopolizada principalmente por los microbios (??Schimel y Schaeffer 2012??), con las plantas capaz de obtener su propia C a través de la fotosíntesis. Una excepción es evidente en la mico-heterotrofia, donde las plantas obtienen la totalidad o parte de su C de hongos micorrizas o de vida libre, a veces sólo para la germinación, mientras que otras permanecen "parasitarias" en el hongo durante todo su ciclo de vida. Esta relación es común en las orquídeas, que carecen de cualquier endospermo en su semilla, y requieren su simbionte micorriza para proporcionar nutrientes y C para la germinación de semillas (??Rasmussen y Rasmussen 2009??).?
?La rotación de OM generalmente se considera algo bueno, ya que libera los nutrientes encerrados en su interior. Sin embargo, cuando esta liberación se logra por comunidades de descomponedores "de vida libre", es decir, aquellas que no suelen formar relaciones con las plantas, la C puede utilizarse principalmente para formar biomasa microbiana y el resto respiró como CO?2?. Ciertas prácticas agronómicas contribuyen significativamente a la respiración del suelo; especialmente labrado que convierte el suelo para promover la degradación de OM. Esto estimula en gran medida la actividad de descomponeción microbiana, lo que conduce a la descomposición de OM y enormes ráfagas respiratorias de CO?2?. En los principales biomas mundiales, una relación directa entre la ?? respiración del suelo y la producción primaria?2? Se ha mostrado el 0,87 (??Raich y Schlesinger 1992??). En parte por esta razón, los agricultores han utilizado tradicionalmente labranza para estimular el proceso de descomposición, convirtiendo sus suelos y exponiendo los residuos de OM y cultivos a comunidades de descomponedores de vida libre en sistemas competitivos y "abiertos". Mientras que una porción de fósforo y N liberado en este proceso está disponible para su retoma por el siguiente cultivo, hay pérdidas significativas de C en forma de carbono orgánico disuelto y enormes ráfagas de CO microbiano?2? Respiración. Otros microbios emiten óxido nitroso, otro potente gas de efecto invernadero, como subproducto de su metabolismo, causando así pérdidas de N al sistema. La mayoría de los modelos de ecosistemas predicen que el calentamiento climático estimulará la descomposición microbiana del suelo C, produciendo una retroalimentación positiva al aumento de las temperaturas globales (??Friedlingstein et al. 2006??; ?? ??Lloyd y Taylor 1994??), y dicha descomposición microbiana del suelo C en respuesta al calentamiento climático depende de la eficiencia de los microbios del suelo en el uso de C (??Allison et al. 2010??).?
Desafortunadamente, este tipo de transferencia indirecta de nutrientes, inherente a un sistema de descomposición de vida libre, puede ser impredecible e ineficiente. La nutrición disponible para las plantas en cierto sentido puede incluso ser vista como un subproducto fortuito de la respiración microbiana y el metabolismo. Incluso si toda la nutrición encerrada en la biomasa microbiana se libera en última instancia a las plantas a medida que se descompone (denominada ??necromasa),??el proceso es altamente ineficiente y es probable que las pérdidas en el sistema sean sustanciales. Tal vez lo más importante, es probable que sólo una fracción de lo que las plantas podrían potencialmente ganar a través de un proceso de descomposición más predecible y dirigido. Desde una perspectiva evolutiva, la aptitud de la comunidad de descomponedora puede estar desacoplada a la de la comunidad de plantas agrícolas. Si bien esto puede ser un resultado aceptable o incluso ventajoso en ciertos ecosistemas naturales, en los agrícolas imparte imprevisibilidad y reduce el impacto de la nutrición de las piscinas OM en el rendimiento de las plantas. La descomposición de OM abierto puede reducir el retorno nutricional después de lo cual nos vemos obligados a complementar esa porción con pulsos de fertilizante inorgánico que abruman la capacidad de la planta para tomarlos, lixiviándose en las vías fluviales del mundo y a menudo resultando en daños ambientales. Las adiciones estacionales a escala local pueden incluso suprimir la formación de un fitobioma resistente a largo plazo, incluyendo simbiosis beneficiosas forjadas entre las plantas y los microbios que comparten aire, agua y suelo. Esto da lugar a comunidades de microbios vegetales dependientes de adiciones externas y colectivamente susceptibles a ?La evidencia de que el volumen de negocios de OM es generalmente positivo para la productividad de la planta también proviene de casos en los que se retrasa, como en la formación de pantanos y brezales, donde la falta de actividad de descomposición se asocia con una creciente acumulación de OM y un agotamiento nutricional y acidificación del suelo. Estos factores pueden alimentarse potencialmente unos de otros en un círculo vicioso, hasta que la productividad de la planta se reduce severamente y se limita a los miembros de familias de plantas tolerantes a los ácidos y de baja calidad nutricional como Ericaceae (??Eskelinen et al. 2009??). Aquí, se ha documentado que los asociados micorrizas de plantas ericoides compiten entre su pariente descomponedor a través de su vinculación a una planta huésped autónoma y fotonilizante. En los suelos donde N y P se vuelven severamente limitados, los descomponedores de vida libre están en una desventaja importante para sus primos micorrizas porque no pueden acceder a las C, N y P que necesitan para producir biomasa y por lo tanto son incapaces de cualquier ácido orgánico sustancial y secreción de enzimas necesaria para movilizar aún más los nutrientes encerrados en el abundante OM. Por el contrario, las micorrizas tienen acceso a C fotosintéticamente derivado de su huésped de la planta, que puede utilizar para alimentar la producción de ácido orgánico y enzimas, dándole así un monopolio sobre el OM y la nutrición bloqueada en el interior. Repaga a la planta anfitriona por este servicio simbiótico canalizando N y P (y a veces también C) a su huésped a través de su micelio que se expande en ausencia de cualquier competencia real. Esto es en gran parte por lo que las plantas ericáceas a menudo dominan en los ecosistemas de brezales que habitan.? perturbaciones ambientales.?
El uso de organismos para compensar los insumos de nutrientes y agua tiene una larga historia, más bien a cuadros, pero más recientemente, la secuenciación de próxima generación ha revolucionado nuestra comprensión de la composición y función de la comunidad microbiana, y junto con la mejora metodologías de cultivo ha facilitado en gran medida el uso de los productos biológicos en el campo (??Mueller y Sachs 2015??; ?? ??2014??; ?? ??2008??). Un grupo de microbios que ha surgido de la oscuridad a través de tales análisis son los hongos serendipitoides (hongos del reino, phylum Basidiomycota, familia Serendipitaceae). Intrigantemente, en muchos ecosistemas naturales estos hongos forman simbiosis micorrizas con una variedad asombrosa de plantas anfitrionas. Los genotipos del hongo han sido detectados y clasificados (en gran medida basados en la asociación anfitriona y estructuras formadas en planta) como ecto-, endo-, orquídea, ericoide, o jungermannioid mycorrhizae (??Selosse et al. 2007??; ?? ??2011??). Igual de llamativas, las pocas cepas que se han aislado con éxito en el cultivo parece ser fenotípicamente plásticas y capaces de formar múltiples tipos micorrizas.?
Los hongos serendipitoides son basidiomicetos que habitan en el suelo, conocidos por formar asociaciones micorrizas con orquídeas y plantas ericaceous. A diferencia de las micorrizas arbusculares, que intercambian nutrientes inorgánicos y mineralizados extraídos del suelo por C derivados de la fotosíntesis del huésped, las micorrizas serendipitoides tienen un arsenal completo de enzimas activas con carbohidratos (CAZymes) que probablemente los dota con habilidades saprofróficas. Por lo tanto, hipotetizamos que las micorrizas serendipitoides pueden acceder a nutrientes encerrados en OM, como residuos de cultivos. Esto no sólo daría a estos hongos acceso a una piscina de nutrientes adicional, sino que la C liberada en el proceso puede ser utilizada para reducir la cantidad requerida por la micorritiza serendipitoide del anfitrión de la planta.?
?Desde esta perspectiva, la secuencia del genoma del simbionte fúngico, ??Serendipita vermifera?? subsp. ??bescii??, publicado en un número reciente de ??Phytobiomes Journal?? (??Ray et al. 2018??), es particularmente Significativo. Aislado del sistema radicular de switchgrass (??Panicum virgatum?? L.), una hierba de pradera de temporada cálida, este hongo se asocia con las plantas como una endomicorrhizae. Trabajos anteriores han demostrado que mejoras significativas en el rendimiento y la tolerancia al estrés de múltiples cultivos como switchgrass (??P. virgatum??), trigo (??Triticum aestivum?? L.), y alfalfa (??Medicago sativa?? L.) (??Craven y Ray 2017??; ?? ??Ray y Craven 2016??; ?? ??2015??) se puede obtener a través de la simbiosis con esta única cepa de hongos. Además de su papel en la simbiosis vegetal, el genoma de ??S. bescii?? contiene un gran número de genes que codifican CAZymes, o enzimas activas con carbohidratos. Representando aproximadamente el 3% de todo el conjunto de genes, ??S. bescii?? tiene un complemento CAZymes que rivaliza con los podridos de madera más conocidos, y mucho más que otros hongos simbióticos como ectomycorrhizae o epichloae endophytes que infectan la hierba (?? ?? 2016??). La gran mayoría de estos hongos pertenecen a los Basidiomycota, un grupo diverso que contiene la mayoría de los hongos descomponedores, es decir, blancos, marrones y podridos blandos. El atributo fascinante que separa estos Basidiomycota de los hongos serendipitoides como ??S. bescii?? es que, estos últimos parecen mantener un estilo de vida en gran medida simbiótico con las raíces de las plantas anfitrionas vivas, mientras que sus podridos relacionados mantienen un estilo de vida solitario y libre, buscando sólo tejidos vegetales muertos o moribundos como su fuente de subsistencia. Basándonos en los recientes datos genómicos y proteómicos??(Ray et al. 2019),??así como en las nuevas ideas sobre las asociaciones que forjan con plantas en hábitats naturales, hipotetequemos que estos hongos serendipitoides son capaces de descomponer OM similar a las comunidades de descomponedores de vida libre. Sin embargo, en lugar de los medios desacoplados e ineficientes de extracción de nutrientes OM que operan en sistemas de descomposición abierta de hongos serendipitoides colonizan simbióticamente los sistemas radiculares de los miembros de la comunidad vegetal, restringiendo así el acceso a las tiendas nutricionales en el suelo y limitando las pérdidas innecesarias ?
?Un sistema de cultivo que podría limitar las pérdidas de C, N y P, al mismo tiempo que cosecharía los beneficios de la captura y el transporte nutricional simbiótico facilitaría en gran medida la agricultura sostenible y de bajo consumo. Sugerimos que se pueda desarrollar un sistema de descomposición de bucle estrecho basado en simbiontes serendipitoides en sistemas de cultivo. Este novedoso tipo de hongo asociado a la planta combina las capacidades de reciclaje de un descomponedor con un hábito de crecimiento simbiótico y propiedades muy deseables que promueven el crecimiento de las plantas. Hemos demostrado que estos hongos capaces de cultivarse pueden ser inoculados y mejorar la biomasa y la tolerancia al estrés de un enorme espectro de plantas de cultivo de importancia agronómica (??Ghimire et al. 2009??; ?? ??Ray y Craven 2016??). Desde nuestra perspectiva, proponemos que esto podría ser una estrategia más racional, resiliente y, en última instancia, más sostenible que la adición anual de formas inorgánicas de micro y macronutrientes. Restringir el acceso de esta manera en última instancia hará que el sistema sea menos susceptible a perturbaciones nutricionales que afectan la productividad y la tolerancia al estrés en las plantas de cultivo. Actualmente estamos evaluando los flujos C en plantas con sistemas radiculares colonizados por hongos serendipitoides. En caso de que nuestro modelo conceptual sea correcto, habremos demostrado no sólo la ingeniería efectiva de un fitobioma más predecible y productivo, sino una estrategia biológica para impartir un mayor control tanto sobre las cantidades de nutrientes como C en nuestra agricultura suelos, así como su flujo dentro y fuera del sistema.?
?Reconocimientos?
?Agradecemos a J. Meo del Noble Research Institute por su diseño gráfico.??Financiación:?? Este trabajo fue apoyado por el proyecto Center for Bioenergy Innovation. El Centro de Innovación en Bioenergía es un Departamento de Energía de los Estados Unidos (DOE), Oficina del Centro de Investigación en Bioenergía Científica apoyado por la Oficina de Investigación Biológica y Ambiental (OBER) en la Oficina de Ciencia s.A.?
?Los autores no declaran conflicto de intereses.?
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