Taninos condensados: una alternativa al control convencional de los nematodos gastrointestinales en rumiantes

Sin embargo, este método de control es hoy objeto de mucha preocupación en el mundo por parte de los consumidores debido al incremento de residuos químicos antiparasitarios en los alimentos, la resistencia parasitaria y la ecotoxicidad. Por ello, se ha originado una tendencia mundial hacia la producción orgánica y métodos de control sostenibles, es decir, el uso de métodos amigables con el medio ambiente que reduzcan los riesgos del desarrollo de la resistencia y de la presencia de residuos de antiparasitarios en los productos de origen animal.

En consonancia con esta preocupación, un tema que se está promoviendo y está tomando auge en los ámbito.

científico y académico es el concepto de “producción limpia, ecológica y ética” en los sistemas de producción pecuarios, para lo cual es necesario reducir el uso de compuestos químicos (producción limpia), disminuir el impacto negativo en el medio ambiente (producción ecológica) y brindar un mayor cuidado en el manejo de los animales (producción ética). Esta exigencia o presión social constituye, de por sí, un reto grande para los productores, en tanto optar por la producción limpia implica limitar el uso de medicamentos sintéticos, hormonas y antibióticos, al tiempo que debe mitigarse el impacto ambiental y hacer uso de consideraciones de bienestar animal (Jackson et al., 2009; Molento, 2009; Nari, 2011; Durmic y Blache, 2012; Hoste y TorresAcosta, 2012).

Esta es la razón por la cual se están evaluando las potencialidades de algunas sustancias presentes (metabolitos secundarios) en los forrajes, las cuales, según los investigadores pueden constituir una excelente alternativa para disminuir los niveles de enfermedades parasitarias en los animales.

Si bien es obvio el papel que desempeñan las plantas en los rumiantes como fuente nutricional, éstas pueden ser adicionalmente fuentes de algunos metabolitos que contribuyen en los animales a responder mejor frente al desafío de los parásitos en las praderas, sean con efectos directos, es decir, que desplieguen propiedades antiparasitarias directa sobre los parásitos, o indirectamente incrementando la resistencia de estos hospederos. Esta es la razón por la cual productores y curanderos han empleado desde tiempos remotos la herbolaria o fitomedicina. Las plantas ricas en taninos condensados son objeto de atención en el ámbito científico por sus propiedades antiparasitarias, y se ha demostrado también el efecto positivo que tienen sobre aspectos reproductivos, de producción de lana en ovinos y de la salud, en general, de estos rumiantes. Sin embargo, es amplia la documentación que informa sobre los efectos negativos que los taninos condensados tienen también sobre los animales que los consumen (Hess et al., 2006; Waghorn, 2007; Tiemann et al., 2008).

Los taninos condensados constituyen funciones de defensa de las plantas contra bacterias, hongos y animales herbívoros, así como funciones de modulación de mecanismos de tolerancia cuando ellas se encuentran en situaciones de estrés por factores abióticos, especialmente. Efectos benéficos de estos compuestos secundarios se han observado también en los animales que los consumen en las forrajeras leguminosas siempre y cuando la concentración de taninos no supere 4% de materia seca o cuando se les suministra en la dieta. Estas bondades de los taninos condensados en rumiantes como los ovinos tienen que ver con incrementos en la capacidad productiva de estos animales, la eficiencia de la utilización de los forrajes, la tasa de ovulación, la calidad de la leche y la lana y en actividades antiparasitarias, en particular contra los nematodos gastrointestinales (Durmic y Blache, 2012). Adicionalmente, existen evidencias de un mayor aprovechamiento de las proteínas de la ingesta debido a que, por una parte, disminuyen la actividad proteolítica de las bacterias ruminales y, por otra, se unen a las proteínas gracias a la alta capacidad que tienen de unirse a las proteínas (Min et al., 2005; Iqbal et al., 2007; Kariuki y Norton, 2008).

Sin embargo, cuando las plantas tienen contenidos de taninos condensados superiores a 4% de materia seca, los efectos son negativos expresados en la reducción de la palatabilidad y digestibilidad de los forrajes y la producción de carne. El propósito de este capítulo es presentar y discutir el desarrollo que ha tenido hasta el momento el uso de taninos condensados, como estrategia promisoria para el control de los parásitos en rumiantes, resaltando las evidencias que los estudios in vitro e in vivo arrojan sobre los beneficios del uso de los taninos condensados en los rumiantes (Min et al., 2003).

Desde hace siglos, y aún en los países en desarrollo en el mundo, los productores (pastores y ocasionalmente algunos veterinarios) emplean plantas o productos de éstas para el tratamiento de las diferentes enfermedades que afectan a los animales, entre ellas las parasitarias. Existen evidencias de plantas que tienen compuestos en las semillas, en el follaje o en la corteza con propiedades antihelmínticas, contra hemoparásitos y ectoparásitos; algunos ejemplos son la acacia y artemisa que se han empleado para el tratamiento de animales infectados con Trypanosoma spp. y Plasmodium spp.; las hojas de tabaco que han sido usadas para el control de parásitos externos; el aceite de quenopodio, derivado de Chenopodium abrosioides, usado para el tratamiento de humanos y animales monogástricos infectados con nematodos parásitos como Parascaris spp. y Ascaris spp. La fuente principal del conocimiento de plantas con propiedades antihelmínticas ha sido la etnoveterinaria, y hoy existe en diferentes países del mundo documentación sobre los extractos y preparaciones de plantas que han sido empleados para el control de los parásitos no sólo en los animales sino también en los humanos. Sin embargo, la mayoría de los reportes de las fuentes de la etnoveterinaria provienen de observaciones y no de estudios controlados, aunque es cada vez mayor el número de estudios controlados que se están llevando a cabo (Durmic y Lache, 2012).

Para una mayor comprensión del tema es pertinente definir algunos términos que se emplean en este capítulo.

Son compuestos químicos que los sintetizan las plantas para cumplir algunas funciones que no son esenciales para éstas, de forma que su ausencia no es fatal para la planta, ya que no intervienen en el metabolismo primario de las plantas. Los metabolitos secundarios de las plantas intervienen en las interacciones ecológicas entre la planta y su ambiente.

Estos compuestos secundarios o bioactivos son empleados por las plantas como respuesta al estrés ambiental o a presiones de selección de depredadores o competidores como los animales u otros organismos vivientes. La diferencia de un metabolito secundario de un metabolito primario (carbohidratos, clorofila, aminoácidos, etc.) es que parece que los primeros no son esenciales para el crecimiento y desarrollo de las plantas, sino que más bien actúan en éstas como mecanismo de defensa ante situaciones de estrés o estímulos externos. Los principales metabolitos secundarios de las plantas que han demostrado actividad antihelmíntica son los terpenoides, fenilpropanoides, alcaloides, aromáticos, saponinas, enzimas, ácidos grasos, antraquinonas y taninos.

Es el estudio interdisciplinario y holístico de los sistemas de conocimientos locales asociados a prácticas, aptitudes, creencias y estructuras sociales pertenecientes a la producción animal, con el fin de aplicarlos a proyectos de desarrollo agropecuario que tengan como objetivo mejorar el nivel de vida de la población e incrementar sus producciones. El propósito de la etnoveterinaria es la comprensión integral de la salud y el manejo de los animales en un contexto ecológico, socioeconómico, cultural, político y técnico-científico, que contribuya a la obtención de una mayor eficacia de la tecnología o los recursos empleados en la producción animal. La aplicación de la etnoveterinaria implica hacer uso de las diferentes disciplinas científicas propias de un determinado sistema de producción.

Es el estudio de los materiales de origen botánico y el uso humano, es decir, es la relación que existe entre las plantas y los seres humanos. Puede decirse que la etnobotánica hace parte de la etnoveterinaria.

La herbolaria es el conjunto de conocimientos relativos a las propiedades curativas de las plantas, o conjunto de conocimientos basados en el uso de extractos de plantas medicinales. Es una práctica milenaria del ser humanos que aún se emplea hoy. Existe en la actualidad abundante información científica sobre la herbolaria. Comúnmente se emplea el término fitoterapia para referirse a la herbolaria.

Nutracéutico es el alimento o parte de un alimento que provee un beneficio para la salud, incluyendo la prevención y el tratamiento de la enfermedad. No se conoce bien el mecanismo a través del cual el consumo de extractos de ciertas plantas puede afectar la motilidad, reproducción y viabilidad de los parásitos en pruebas tanto in vivo como in vitro. Se sugiere que el efecto antiparasitario de esos extractos puede obedecer a una mayor respuesta inmune de los animales contra los parásitos, derivada de la mejoría en la nutrición de los animales al consumir este tipo de plantas y, por tanto, en virtud del mayor consumo de proteínas, pues se sabe que el incremento en el consumo de proteínas mejora el sistema inmune de los animales hacia los parásitos. Aceptada esta hipótesis, los efectos de estas sustancias contra los parásitos serían entonces de tipo indirecto; sin embargo algunos compuestos de las plantas pueden tener efectos antihelmínticos de manera directa.

Algunos metabolitos secundarios de plantas han sido identificados, mientras que otros son aún desconocidos. A algunos se les ha asociado a mecanismos de defensa de las plantas contra los herbívoros en pastoreo, y otros -saponinas, alcaloides, aminoácidos no proteínicos, taninos y otros polifenoles, ligninas y glicósidos- han sido considerados responsables de actividades antiparasitarias.

A los metabolitos secundarios de las plantas forrajeras que más se les presta atención actualmente son los taninos condensados, y de éstos el énfasis de la investigación se dirigie a sus potenciales propiedades antihelmínticas. En esta dirección, algunos forrajes como Lotus spp., Hedysarum spp., Onobrichis spp. y Cichorium intybus podrían ser considerados como alternativa al control de parásitos en sistemas de producción de rumiantes. Esto gracias a experimentos llevados a cabo con ovejas parasitadas, que mantuvieron altos niveles de producción cuando pastorearon en dichos forrajes, los cuales tienen alto valor nutritivo y altos contenidos de taninos condensados u otros metabolitos secundarios. Se ha demostrado, por ejemplo, que ovejas infectadas con Teladorsagia circumcincta y Trichostrongylus colubriformis han expresado mayores niveles de productividad cuando han pastoreado en el forraje Hedysarum coronarium (sulla) que ovejas, con la misma carga parasitaria, que pastorearon en el forraje Medicago sativa, que tiene un bajo contenido de taninos condensados.

La tabla 22 presenta los efectos que algunas plantas bioactivas tienen sobre ciertos sistemas de órganos en los rumiantes.

Los taninos son un grupo complejo de compuestos secundarios de plantas, comúnmente consumidas por los rumiantes y que, dependiendo de su peso molecular, concentración y estructura química, tienen alta capacidad para reaccionar con macromoléculas y proteínas de los forrajes (figura 35). Estos compuestos están ampliamente distribuidos en el reino vegetal, como en los árboles, arbustos y plantas leguminosas herbáceas. Los taninos se concentran más en las partes de las plantas que pueden ser más fácilmente consumidas por los herbívoros, como las hojas nuevas y las flores.

La presencia de taninos en las plantas varía según las condiciones ambientales en las que éstas crezcan; a pesar de la creencia de que se presentan solamente en regiones tropicales y áreas áridas o semiáridas (tabla 23).

 

Los taninos varían en sus propiedades físicas, químicas, biológicas y su concentración en los vegetales dependiendo de la especie de planta (Kariuki y Norton, 2008; Bueno et al., 2008; Animut et al., 2008). En la tabla 24 se muestra esto en leguminosas forrajeras.

En la tabla 25 se muestran los fenoles totales y el contenido de taninos en tréboles tropicales.

 

Se ha observado que situaciones adversas a las plantas derivadas de estrés por sequías, la intensidad lumínica extrema y suelos cualitativamente pobres incrementan el contenido de taninos en las plantas, al igual que las variaciones estacionales, de las cuales se dice que correlacionan muy bien con el desarrollo fenológico y que esto es debido a la demanda de nutrientes. Existe documentación en la que se informa que durante el período de crecimiento de las plantas, cuando éstas se encuentran en máxima producción de forraje, los recursos disponibles para la síntesis de compuestos fenólicos son pocos. Por el contrario, cuando las plantas se encuentran en períodos de florecimiento, es decir, cuando el crecimiento se reduce, grandes cantidades de carbón están disponibles para la síntesis de taninos. Se observa, por ejemplo, una mayor concentración de taninos en las partes de las plantas que son atacadas por nematodos, hongos o bacterias, mediante lo cual inhiben el crecimiento de estos microorganismos.

Algunas plantas sintetizan y movilizan taninos, pues los necesitan para la conservación de su energía, y para la conservación del nitrógeno en suelos de baja fertilidad. También los emplean como mecanismo de defensa para defenderse de patógenos como bacterias, virus, hongos, insectos, y para repeler a los herbívoros manteniendo así sus posibilidades de sobrevivencia, al reducir la frecuencia de ataque de los rumiantes. Según algunos reportes, cuando una planta es atacada por herbívoros, aumenta su concentración de taninos, como ocurrió en el caso de una especie africana de Acacia que incrementó su cantidad de taninos 15 minutos después de iniciada la ingestión por parte del rumiante (Torres-Acosta y Oste, 2008).

Comúnmente se conoce como plantas bioactivas aquellas que tienen metabolitos secundarios como los taninos condensados; se les considera así más por sus efectos benéficos sobre la salud de los animales que por el valor nutricional directo que tienen, en este caso, para los rumiantes. Otras plantas tienen otros metabolitos secundarios que pueden tener mayor impacto que los taninos condensados sobre el desempeño de los animales, como es el caso de los taninos hidrolizables que, si bien son potencialmente tóxicos para los animales, son también degradables en el rumen, lo cual determina la importancia de determinar la presencia de otros metabolitos secundarios al momento de evaluar taninos condensados contenidos en las plantas (Otero e Hidalgo, 2004).

Inicialmente se creyó que los taninos eran dañinos para los rumiantes, pero posteriormente los estudios llevados a cabo in vivo han demostrado que estas sustancias tienen efectos benéficos en los animales, lo cual ha acrecentado en la actualidad el interés por estos compuestos como integrantes de la dieta de los rumiantes dados sus beneficios desde el punto de vista nutricional y de la salud de los animales, en general. Los beneficios o efectos deletéreos de los taninos están en función de la cantidad de tanino consumida, de su estructura química, su peso molecular y de la especie animal que lo consuma. La mejora en el estado de la salud de los rumiantes, particularmente sus efectos antiparasitarios y en el desempeño productivo de los animales, ha motivado un sinnúmero de investigaciones que han esclarecido aún más aspectos relacionados con sus efectos en los animales (McSweeny et al., 2001; Otero e Hidalgo, 2004).

Resultados de diferentes estudios han demostrado que el consumo de altas cantidades de taninos reducen la ingestión voluntaria y la digestibilidad de los nutrientes, lo que se conoce como factor antinutricional, mientras que el consumo de pequeñas cantidades puede mejorar el rendimiento productivo de los animales, debido a la menor degradación ruminal de la proteína y, en consecuencia, a una mayor disponibilidad de aminoácidos que pueden ser absorbidos en el intestino delgado. Particularmente, los efectos antinutricionales de los taninos están asociados a la habilidad que tienen para unirse a las proteínas de la dieta, a polímeros como la celulosa, hemicelulosa y pectina, al igual que a minerales, con lo cual retardan la digestión (McSweeny et al., 2001; Otero e Hidalgo, 2004).

Los efectos negativos de los taninos condensados (TC) se relacionan con la disminución del consumo de alimentos, debido probablemente a la reducción de la palatabilidad ocasionada por los efectos astringentes de estos compuestos en la saliva, lo cual afecta la digestión de los rumiantes generando consecuencias negativas sobre el crecimiento de los animales. Así mismo, los TC producen sensación de llenado del rumen debido a la disminución de la fermentación, y reducen la digestibilidad de las células cuando se unen a carbohidratos estructurales o a las enzimas de las bacterias (McSweeny et al., 2001; Otero e Hidalgo, 2004).

Los taninos son compuestos fenólicos de elevado peso molecular que se encuentran en la naturaleza, especialmente en árboles, forrajeras leguminosas y otras especies de plantas. Estos compuestos polifenólicos se originan en las plantas y pueden ser de tres clases: taninos hidrolizables, taninos condensados o proantocianidinas, y florotaninos. Los taninos hidrolizables están compuestos de un carbohidrato central cuyos grupos hidroxilo son esterificados con ácidos gálico y hexahidrixidifénico; los condensados son polímeros de unidades flavonoides; los florotaninos se encuentran principalmente en las algas pardas. En esencia, las diferencias entre taninos hidrolizables y condensados estaría dada por sus diferencias estructurales, lo cual influye en las distintas actividades de estos dos grupos, pues los efectos de los condensados están determinados por sus interacciones con las proteínas, y esto no ocurre con los hidrolizables, que son fácilmente degradados y no pueden interactuar con las proteínas.

Los taninos hidrolizables son moléculas que tienen un carbohidrato en posición central, generalmente D-glucosa, cuyos grupos hidroxilos son esterificados con grupos fenólicos como los ácidos gálico o elágico, tienen menor peso molecular (500-3000 Da) que los condensados, son más solubles en agua y se concentran más en las vainas de las frutas y en las hojas de los árboles. Es importante tener en cuenta que los productos de degradación de los taninos hidrolizables, a diferencia de los condensados, pueden absorberse en el intestino delgado y ser potencialmente tóxicos para estos rumiantes, especialmente cuando se suministran en grandes cantidades sin el suficiente tiempo de adaptación de la flora microbial.

Los taninos condensados son polímeros de unidades de flavonol (flavan-3-ol) unidos mediante enlace carbóncarbón que no son susceptibles a degradación enzimática anaeróbica. Pueden ser oxidativamente degradados en ácido a antocianidina, por ello se les conoce también como proantocianidinas. Se encuentran ampliamente en las plantas dicotiledóneas mientras que en las gramíneas su presencia no es frecuente, y son de mayor peso molecular (1000-20000 Da) que los hidrolizables. Los taninos condensados son más comunes que los hidrolizables y se encuentran en diversos tipos de plantas como leguminosas, árboles y arbustos. Son estructuralmente complejos de oligómeros y polímeros de unidades flavonoides (flavan-3-ol, flavan-3,4-diol y biflavanes) unidos mediante enlace carbono-carbono, y no son susceptibles de degradación enzimática anaeróbica. Normalmente se encuentran en las vacuolas de las células y en las paredes celulares de las plantas. Estos taninos interactúan bastante en la nutrición de los rumiantes debido a su alta capacidad para ligarse a las proteínas de los forrajes en el rumen luego de la masticación y a su capacidad para reducir la degradación de proteínas y mejorar su comportamiento cuando las concentraciones de proteína cruda de la dieta exceden los requerimientos (McSweeney et al., 2001; Stürn et al., 2007; Waghorn, 2007).

Se considera que la característica más importante de los taninos con densados es su facilidad para ligarse a las proteínas y formar complejos, lo cual define sus efectos positivos y negativos en los rumiantes. Este grupo de taninos se unen a proteínas a un pH cercano al neutro y tienen mayor afinidad por las de cadena larga, ricas en el aminoácido prolina. La formación del complejo TCproteína impide que las proteínas sean degradadas en el rumen; ya en el abomaso y en el intestino se degradan en un pH menor a 3,5 y las proteínas se liberan para ser aprovechadas por el rumiante (Waghorn, 2007; McSweeney et al., 2001).

Debido a su estructura química, los taninos condensados tienen la capacidad de unirse a distintos compuestos como proteínas, carbohidratos, celulosa, polisacáridos, membranas de células bacterianas y enzimas en la digestión de estos compuestos. En esos procesos, y dependiendo de su concentración fundamentalmente, es que los efectos de los taninos condensados pueden ser positivos o negativos.

Sobre los efectos negativos de los taninos condensados se mencionan que afectan el consumo de los alimentos, el crecimiento de los rumiantes y el valor nutritivo de los forrajes. Lo primero porque la unión de los taninos con las proteínas de la saliva hace que se genere una sensación de astringencia, con la cual se disminuye la palatabilidad de los forrajes afectando, por tanto, la digestión. Este fenómeno es potenciado también debido a que reducen la fermentación, provocando un efecto de llenado del rumen (Otero e Hidaldo, 2004; Nguyen et al., 2005). En relación con el crecimiento de los rumiantes existen reportes que señalan que altas concentraciones de taninos condensados en la dieta afectan negativamente el crecimiento de los animales en tanto se disminuyen la palatabilidad y el consumo de alimentos (tabla 26).

Por ser compuestos polifenólicos, los taninos han sido extensamente estudiados, lo que ha permitido el descubrimiento de varias propiedades benéficas para la salud (nutracéuticos, antivirales, bacteriostáticos) de los humanos, entre las que se destaca la propiedad antioxidante que exhiben tanto los taninos hidrolizables como los condensados. De estos dos tipos de taninos se sabe que los hidrolizables se encuentran ampliamente distribuidos en plantas, pero probablemente por dificultades relacionadas con la identificación, purificación y cuantificación se sabe menos sobre su impacto en la salud humana, mientras que la mayor atención se ha centrado en los taninos condensados. Aparte de la actividad antioxidante, a los taninos hidrolizables se le reconocen propiedades antidiabéticas y anticancerígenas (MartínezOrtiz, 2010).

La consideración de los taninos como nutracéuticos, particularmente los condensados, radica en las propiedades antihelmínticas de los flavonoides.

A los taninos se le atribuyen propiedades anticancerígenas debido a la alta capacidad que tienen para secuestrar radicales libres, que son los responsables de alterar el proceso de replicación del ADN y ocasionar mutaciones cancerígenas. Esta acción se fundamenta en que son capaces de neutralizar el oxígeno 1 O2 (átomo de oxígeno en estado excitado, en su forma más reactiva y activa del oxígeno, este estado del oxígeno se denomina oxigenosinglete). Son igualmente inhibidores no competitivos de la xantina oxidasa, que es una de las mayores generadorea de radicales libres en el metabolismo de las células (Martínez-Ortiz, 2010) (figura 36)

Aunque se han demostrado efectos antivirales y antifúngicos de los taninos, desde el punto de vista de la actividad antiparasitaria de estos metabolitos son importantes en los rumiantes por su actividad antibacteriana contra bacterias ruminales, pues en diversos estudios se ha observado que inhiben la síntesis de la pared celular de estas bacterias cuando penetran las células mediante la formación de complejos entre taninos y la capa de polímeros de las células (Martínez-Ortiz, 2010).

Uno de los factores que predisponen a enfermedad cardiovascular son los incrementos de lipoproteínas (LDL). Gracias a la alta capacidad que tienen los flavonoides para captar radicales peroxil, los taninos condensados inhiben la peroxidación lipídica y oxidación de las lipoproteínas de baja densidad y, por tanto, reducen la formación de trombos en las personas, previniendo enfermedades como la arteriosclerosis. Esta situación es la que explica las bondades que tienen el vino y el jugo de uvas (ricos en taninos) en personas con enfermedad coronaria (Martínez-Ortiz, 2010).

Es común que algunas enfermedades, como las parasitarias y otras relacionadas con desórdenes metabólicos y nutricionales, se presenten cuando los rumiantes consumen forrajes durante el pastoreo; por ejemplo, el timpanismo se debe a la formación de gas en el rumen por la alta solubilidad de las proteínas, situación que conduce a la formación de espuma en este órgano digestivo.

Esta situación ha estimulado investigaciones dirigidas a aportar información relacionada con los efectos funcionales de los taninos condensados sobre la fisiología,el desempeño productivo de los animales y los nematodos gastrointestinales de bovinos y ovinos (Nguyen et al., 2005; Alonso et al., 2008; Torres-Acosta y Hoste, 2008).

Sin embargo, la información reportada por la literatura mundial en relación con el efecto de los taninos condensados sobre los nematodos gastrointestinales de los bovinos es escasa, y se cree que las siguientes dos razones pueden explicar estos estados diferentes de desarrollo de esta temática entre las especies ovina y bovina: a) la menor magnitud que tiene la resistencia antihelmíntica de los nematodos gastrointestinales de bovinos comparada con la de los ovinos y b) lo costoso que resulta realizar este tipo de investigaciones cuando se emplean bovinos. Esto quiere decir que no obstante compartir estas dos especies animales características similares en la fisiología digestiva, es necesario llevar a cabo estudios que permitan determinar la influencia que pueden ejercer las diferencias específicas de bovinos y ovinos en relación con el tamaño del rumen, ingestión de alimentos y la capacidad de digestión, sobre el efecto de los tainos condensados sobre los nematodos gastrointestinales de bovinos y ovinos, aunque algunos investigadores consideren que resultados similares se obtendrían cuando se emplean nematodos gastrointestinales de cada una de estas dos especies de rumiantes.

Ahora bien, algunos reportes (Otero e Hidalgo, 2004) dan cuenta de que las diferencias encontradas entre los bovinos y ovinos van más allá de sus diferencias específicas, que la variabilidad de los resultados está asociada a factores relacionados con las plantas, los parásitos y la especie animal, y que los factores determinantes de esta variabilidad son la concentración y la estructura de los taninos condensados presentes en las diferentes especies de plantas. Al respecto, ensayos in vivo en ovejas sugieren que con umbrales alrededor de 3%-4% de taninos condensados en materia seca de forrajes se pueden lograr efectos antiparasitarios (30-40 g en materia seca). Valores superiores a estos han demostrado efectos perjudiciales en la salud de los animales, lo cual indica que estos compuestos secundarios de las plantas pueden tener efectos negativos en los animales cuando su consumo no es controlado. Así mismo, la naturaleza química de los taninos condensados puede influenciar su actividad antiparasitaria.

De otro lado, así como las actividades antiparasitarias de los taninos condensados está en función de su estructura química y de su concentración, resultados de estudios sugieren que la actividad antiparasitaria está en función también de la especie de parásito y de los estados de desarrollo de éste en su fase parasitaria. Por ejemplo, en estudios que han empleado el quebracho como fuente de nutrientes en ovejas y cabras con nematodos adultos establecidos, se han observado diferencias que tienen que ver con la especie de parásitos y sus localizaciones en el tracto digestivo. Por ejemplo, en las ovejas se observaron reducciones en la fecundidad de los parásitos y en el número de los mismos en las especies intestinales Nematodirus battus y T. colubriformis, mientras que en los parásitos del abomaso T. circumcincta y H. contortus no ocurrieron cambios. Por el contrario, en las cabras la reducción de la fecundidad de los parásitos se observó en H. contortus y T. colubriformis, pero no en T. circumcincta (Novobilskyet al., 2011).

Así mismo, cuando se han empleado cabras se ha notado también que al suministrárseles taninos condensados y luego se les infecta artificialmente con los nematodos H. contortus, T. circumcincta y T. colubriformis, las reducciones en el número de parásitos han sido de 33%, 70% y 66%, respectivamente, cuando se les comparó con un grupo control. Estos resultados estarían indicando que el efecto de los taninos condensados sobre los nematodos gastrointestinales dependería también del estado de desarrollo de esos parásitos que se expongan a los taninos, razón por la cual se cree que cuando larvas L3 de los nematodos gastrointestinales ingresan a un ambiente digestivo rico en taninos, el efecto antiparasitario radicaría en limitar el establecimiento de las larvas infectivas, y que cuando el suministro de taninos condensados se hace luego del establecimiento de las larvas, el efecto consistiría en reducir las fecundidad de los parásitos.

¿Cómo se explicarían esas diferencias encontradas entre el estado de desarrollo de las larvas de los nematodos gastrointestinales y entre las especies de estos parásitos? Se cree que el fenómeno podría estar relacionado con la susceptibilidad de los parásitos al enfrentarse a taninos condensados libres. Como es sabido, la unión del complejo proteína-tanino condensado está determinado por sus pesos moleculares, de sus composiciones, en este caso, la presencia del aminoácido prolina en las proteínas, y de las condiciones ambientales. Se sabe también que este complejo es estable en las situaciones normales del rumen a un pH neutro, y que se disocia en pH menores a 3,5 y mayores a 7,5. Entonces, las diferencias de ambiente existentes entre el rumen, el abomaso y el intestino delgado estarían relacionadas con las diferencias de taninos libres disponibles en esos órganos.

Finalmente, el efecto parasítico de los taninos condensados depende también de las especificidades de los rumiantes hospederos, en este caso de las condiciones particulares en el lumen intestinal de estas especies de rumiantes.

Hasta el momento, se han desarrollado dos hipótesis del efecto antihelmíntico de los taninos condensados sobre los parásitos. Una sugiere un efecto indirecto de los TC sobre las larvas parasitarias, parásitos adultos y/o la fecundidad de los mismos. Esta hipótesis se soporta en la afinidad de los taninos para unirse con las proteínas; los taninos protegen las proteínas de la degradación ruminal, con lo cual un mayor flujo de éstas pasa al intestino delgado, donde se degradan dejando disponibles sus aminoácidos que son absorbidos en esta porción del tracto digestivo.

La otra hipótesis sugiere un efecto directo de los taninos condensados sobre los parásitos cuando actúan sobre la biología, estructura y/o ultraestructura del parásito, tal como lo hace un antihelmíntico de origen químico. De acuerdo con esta hipótesis los taninos condensados tienen alta afinidad para unirse a las proteínas y cambiar sus propiedades físicas y químicas. Debido a que la cutícula de los nematodos es rica en prolina e hidroxiprolina, los taninos condensados se unen a estas moléculas originando cambios cuticulares. Estos mismos aminoácidos se han encontrado recubriendo también la cavidad bucal, el esófago, la cloaca y la vulva de los nematodos gastrointestinales. Adicionalmente, se ha observado que estos taninos cuando entran en contacto con las larvas ingeridas por los rumiantes inhiben el desenvaine de las larvas L3, con lo cual evita que puedan establecerse en su sitio de acción y puedan continuar con su ciclo evolutivo.

Motivados por este interés se han desarrollado estudios tanto en condiciones in vivo como in vitro para comprender los efectos directos e indirectos de los taninos condensados sobre los nematodos gastrointestinales (Novobilsky et al., 2011). Por ejemplo, se ha demostrado, mediante pruebas in vivo la capacidad que tienen los taninos condensados para inhibir la eclosión de huevos de Haemonchus contortus de corderos cuando se alimentaron con dietas que tenían concentraciones de estos compuestos de 2% y 3%, situación que no se observó en un grupo control sin tratamiento (Bahuaud et al., 2006; Brunet et al., 2007; citados por Novobilsky et al., 2011; Alonso-Díaz et al., 2008). De la misma manera, en una prueba in vivo, se notó una menor reducción de los recuentos de huevos por gramo de materia fecal en los animales tratados comparados con los del grupo no tratado.

En resultados de algunos estudios se encuentra que extractos de taninos condensados extraídos de Cichorium intybus reducen la motilidad de las larvas de D. viviparus y nematodos gastrointestinales, siendo mayor la inhibición de la motilidad en las larvas de D. viviparus que en los nematodos gastrointestinales, lo cual podría deberse a la mayor sensibilidad de este parásito pulmonar a los taninos condensados, debido a que éstos carecen de una cutícula protectora como la de los nematodos gastrointestinales (Molan et al., 2003). La superficie de proteína de la vaina puede interactuar con los taninos condensados y protege las larvas, mientras que la ausencia de una vaina pone las larvas en contacto directo con los taninos condensados lo que las expone a un mayor efecto paralizante.

Otros estudios han demostrado la capacidad de los taninos condensados para actuar no sólo indirectamente sino directamente sobre los parásitos intestinales y pulmonares de ovinos y venados, como Trichostrongylus colubriformis, T. axei, Dictyocaulus spp., y Ostertagia circumcincta (Molan et al., 2003). En este mismo contexto de investigación, allgunos reportes demuestran la acción directa de los taninos sobre los parásitos al interferir la producción de huevos de parásitos y en el desarrollo del estadio larvario infectivo (tabla 27) (Otero, 2004). En particular, se ha demostrado que extractos de plantas como L. pedunculatus, L. corniculatus, H. coronarium y O. viciifolia reducen el tiempo de desarrollo de huevo a larvas y la movilidad de larvas de nematodos gastrointestinales (Novobilsky et al., 2011). Un resumen de los efectos de los taninos condensados sobre la salud, la producción, los parásitos y el bienestar animal se presenta a continuación.

Según Waghorn (2007) los efectos de los taninos condensados en la dieta sobre la digestión de los rumiantes son:

Según Warghon, 2007 los potenciales beneficios de dietas que contienen taninos condensados para el bienestar animal y la sostenibilidad ambiental son:

Las consecuencias indeseables derivadas de la dependencia y mal uso de los antihelmínticos comercialmente disponibles para el control de los nematodos gastrointestinales del ganado -como la resistencia parasitaria, la presencia de residuos químicos en alimentos como la carne y la leche, y el daño al medio ambienteestán estimulando el desarrollo de nuevas estrategias para el control de los parásitos, que tengan como base estructurar una producción limpia, ecológica y ética. Este nuevo enfoque de producción constituye de por sí un reto grande para los productores de alimentos en el sector primario.

Entre las distintas estrategias no químicas de control propuestas para controlar de manera sostenible a los nematodos gastrointestinales de los rumiantes, se destaca el uso de extracto de plantas bioactivas, dentro de los cuales los taninos condensados son considerados actualmente una alternativa al control químico.

Aunque los taninos condensados son responsables de efectos perjudiciales en los rumiantes, éstos pueden también beneficiarse de ellos si se usan de manera controlada en sus dietas, lo cual se refleja en el incremento en la ganan¬cia de peso vivo, en mayores producciones de leche y lana y en efectos antiparasitarios. El uso de estos compuestos bioactivos, presentes en muchas plantas forrajeras, ha demostrado ser eficaz para el control de los parásitos del abomaso y del intestino delgado en rumiantes.