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Probióticos en la avicultura: una revisión

Publicado: 11 de mayo de 2021
Por: Elvis Alexander Díaz-López (Médico veterinario zootecnista. Esp. MSc.), Jaime Ángel-Isaza (Médico veterinario zootecnista. Candidato a MSc.) y Daniela Ángel B. (Médica veterinaria zootecnista), Universidad de Caldas, Manizales, Colombia
Resumen

Los probióticos y prebióticos actualmente se postulan como una alternativa potencial de reemplazo a los antibióticos utilizados como subterapéuticos, a modo de promotores de crecimiento. Su ventaja es que no dejan residuos en el huevo ni en la carne del ave, y no generan riesgo de resistencia antibiótica en la microbiota humana. El uso de los microorganismos probióticos, principalmente bacterias productoras de ácido láctico en la alimentación de las aves, contribuye al mantenimiento de la integridad y estabilidad de la flora intestinal. Esto dificulta la proliferación de microorganismos perjudiciales, lo cual ayuda a prevenir la aparición de enfermedades y a mejorar el rendimiento producti-vo. Sin embargo, en cuanto a su efecto como promotor de crecimiento, los resultados son contradictorios, en gran medida debido a la variedad de microorganismos y dosis que se pueden suministrar, al tipo de aves utilizadas, a los métodos de administración, a la com-posición de las dietas de alimentación de las aves y a las condiciones ambientales en que se realizan los bioensayos. Por lo tanto, y debido a la necesidad de prescindir de los an-tibióticos como promotores de crecimiento, es indispensable continuar investigando y ampliando el conocimiento de estos aditivos, mediante la realización de bioensayos que permitan determinar las cepas bacterianas y los métodos de administración más idóneos en los linajes de aves modernas bajo producción intensiva. El objetivo de esta revisión es presentar un análisis de las condiciones en las que estas sustancias actúan, y explicar por qué a veces sus efectos son insignificantes.

Palabras clave: aves, gastrointestinal, lactobacilos, microbiota, producción.

Introducción 
Una óptima absorción de nutrientes en sus componentes básicos permite una conversión eficiente del alimento, lo cual es primordial para la producción y el bienestar de las aves. Para ayudar a lograrlo, durante varias décadas se ha recurrido a la adición de antibióticos como subterapéuticos, usados como promotores de crecimiento con el propósito de mantener la salud intestinal y mejorar la eficiencia digestiva (1). No obstante, también ha crecido la preocupación por los efectos deletéreos que puede generar la administración de antibióticos en los animales sobre la salud humana, ya que se considera que muchos de ellos transmiten genes inductores de resistencia hacia la microbiota humana. Esto llevó a su prohibición desde 2006 por la Comunidad Europea (2). Como una alternativa de reemplazo eficiente a los antibióticos, en su función como promotores de crecimiento, sin la generación de riesgos para la salud humana (3), se viene planteando el uso de cepas de microorganismos seleccionados, que estimulen la eubiosis y la estabilidad de la flora intestinal de las aves, lo cual permite que se mantenga la integridad y funcionalidad de las mucosas digestivas, y garantiza el aprovechamiento oportuno de los nutrientes suministrados en la dieta (1).
Los divergentes resultados bioexperimentales hallados en los estudios existentes impiden concluir contundentemente su efectividad como promotores de salud y eficiencia productiva. Por lo tanto, en esta investigación documental se discuten los diferentes efectos controversiales de los probióticos empleados en la producción avícola, y algunos factores bióticos y abióticos que afectan los resultados de los experimentos que evalúan estas sustancias.

Microbiota gastrointestinal en las aves
En el tracto gastrointestinal de las aves habita una comunidad diversa de bacterias, hongos, protozoos y virus, que interactúan constantemente con el huésped. La adquisición y desarrollo de esta microbiota intestinal en las aves se origina desde la eclosión del pollito, junto con los microbios que se encuentran en la superficie de la cáscara del huevo, los cuales corresponden a microorganismos del intestino de la madre, además de fuentes externas presentes en el medio ambiente, el alimento y el personal que manipula los animales. Esto influye sobre la población intestinal de los pollos (4).
Se estima que el número de células bacterianas supera al de las células del ave en un radio aproximado de 10 a 1. El tracto gastrointestinal de las aves en producción está colonizado aproximadamente por 640 especies de bacterias de 140 géneros diferentes, varía en abundancia y diversidad a lo largo del tracto intestinal, y es inferior el número de microorganismos en los que el paso del alimento es más rápido (5).
Debido a la alta intensidad del peristaltismo en el intestino delgado, la colonización en el lumen de las bacterias en esta zona es menos rápida y favorable. Se demora aproximadamente dos semanas en alcanzar estabilidad microbiana, y se constituye en su mayoría por bacterias anaerobias facultativas como Lactobacillus sp., Enterococcus sp. y Escherichia coli, las cuales representan entre el 60 y el 90 % de la microbiota intestinal. Otras especies que se encuentran comúnmente en el íleon y el duodeno son los anaerobios obligados como eubacterias, clostridios, propionibacterias y fusobacterias (6).
No obstante, la microbiota intestinal no debe ser estudiada de manera individual como especies aisladas de microorganismos, sino en forma de comunidades que interactúan entre sí, que tienen la capacidad de estimular o inhibir el crecimiento de otras cepas de microorganismos. De tal forma, una población bacteriana compuesta por organismos benéficos interactúa con el hospedero promoviendo mejores condiciones de salud (6).

Definición de probiótico
Los probióticos se definieron, en un principio, como “sustancias secretadas por un microorganismo que estimulan el crecimiento de otro” (7). Luego, en 1989, se propone modificar esta definición a “suplemento alimentario vivo que tiene un efecto benéfico para el huésped” (8). En la actualidad, la Organización de las Naciones Unidas para la Alimentación y la Agricultura ha modificado el término a “microorganismos vivos que, cuando se administran en cantidades adecuadas, confieren un beneficio en la salud del huésped” (9).
Los probióticos pueden estar conformados por un solo tipo de microorganismo o por combinaciones de estos, con el fin de lograr mayor eficiencia al colonizar el intestino. Principalmente utilizan bacterias los géneros Lactobacillus, Bifidobacterium, Enterococcus, Lactococcus, Streptococcus y Pediococcus (8), y emplean levaduras como prebióticos, como la Saccharomyces cerevisiae. No obstante, como se puede observar en la tabla 1, cada género de microrganismos puede tener diferentes especies y cepas con capacidad de producir efectos metabólicos diferentes, por lo que se recurre a utilizarlos en conjunto para lograr los mejores beneficios (10).
Tabla 1. Especies de bacterias ácidolácticas usadas como probiótico
Tabla 1. Especies de bacterias ácido-lácticas usadas como probiótico
Para obtener estos microorganismos, las principales fuentes son el contenido intestinal y las heces fecales de animales (11). Durante el proceso de colonización, las cepas endógenas presentan mayor capacidad de proliferar, debido a que se encuentran en un ambiente similar al del que fueron aisladas (12). Por este motivo, bacterias como Lactobacillus acidophilus, Lactobacillus casei, Lactobacillus helveticus, Lactobacillus lactis, Lactobacillus salivarius, Lactobacillus plantarum, Enterococcus faecium, Enterococcus faecalis y Bifidobacterium spp. son comúnmente utilizadas en los suplementos probióticos. No obstante, microorganismos que no forman parte de la flora normal de las aves (Lactobacillus bulgaricus, Streptococcus thermophilus y Saccharomyces cerevisiae) también han demostrado tener la capacidad de ejercer efectos positivos en las aves (13).
Algunas de estas bacterias en su metabolismo utilizan carbohidratos como fuente de energía, lo que genera ácidos grasos de cadena corta (acético, propíonico, butírico y láctico), los cuales han demostrado poseer propiedades benéficas para la salud del tracto intestinal. Entre esto se puede destacar el ácido butírico, que sirve como fuente de energía para las células del intestino, estimula la proliferación celular, regula la apoptosis y contribuye a mantener la integridad de la pared intestinal (14). Por otra parte, están las bacterias productoras de ácido láctico; estas son las más utilizadas como probióticos, debido su capacidad para adaptarse y proliferar en las condiciones intestinales, lo que genera múltiples efectos positivos en la salud de las aves (15).

Mecanismos de acción
Los probióticos presentan múltiples mecanismos de acción a través de los cuales coadyuvan a generar estabilidad en la flora intestinal, lo que evita la proliferación de bacterias enteropatógenas. Como primer mecanismo se encuentra la “exclusión competitiva”; esta permite a los microorganismos probióticos colonizar ampliamente el intestino, lo que obliga a las bacterias patógenas a competir por un lugar de adhesión en la pared intestinal, hace que se disminuya la obtención de nutrientes y dificulta la proliferación de microorganismos perjudiciales (8). Sin embargo, y a pesar de que la exclusión competitiva siempre es constante, se presentan algunos resultados contradictorios, en parte debido a las diferencias en el ambiente intestinal de cada animal. Se ha observado en animales adultos con microbiota estable que la exclusión competitiva no es biológicamente significativa en contraste con animales jóvenes, cuyo ambiente intestinal aún está en desarrollo. Este hecho se explicaría, en parte, debido a que el tipo y la cantidad de probiótico suministrado pueden no ser los indicados para el animal, con el probable desarrollo de antagonismo, evidenciado por la incorrecta generación de exclusión competitiva de los patógenos en el intestino (16).
La estimulación del sistema inmune tanto innato como celular es otro mecanismo por el cual los probióticos contribuyen en la protección del hospedero. Dentro de los efectos ejercidos en el sistema inmune innato, se puede observar la capacidad que poseen los probióticos de aumentar la actividad de las células NK, o natural killer, que se destacan por su efecto citotóxico y por producir citoquinas que actúan como inmunomoduladores y agentes proinflamatorios (17). No obstante, se ha estudiado otro mecanismo antiinflamatorio de los probióticos en el que algunos de sus productos metabólicos tienen la capacidad de interactuar con receptores de señalización como el NFkb (factor nuclear kappa B), lo cual evita la producción de agentes inflamatorios que afecten la integridad de la mucosa intestinal (18).
Por otra parte, se ha demostrado que la administración de estos aditivos en la dieta posee efectos quimiotácticos, mediados por citoquinas, metaloproteinasas y prostaglandinas, que estimulan la respuesta inmune celular, lo que aumenta la producción de inmunoglobulinas (IgA, IgM e IgY) y la migración de linfocitos T (19). Sato y colaboradores observaron el efecto significativo (p < 0,05) de la administración de probióticos en la estimulación de linfocitos T por medio de receptores Toll, lo que contribuye a la presentación del antígeno. Sin embargo, no observó ninguna inferencia sobre los linfocitos B (20).
En otros estudios se ha observado que la adición de probióticos genera estímulo en el desarrollo de órganos linfoides como el timo (21) y la bolsa de Fabricio (22). Probablemente esta acción permite a las aves ejercer una mejor respuesta inmune frente al ataque de patógenos. No obstante, este beneficio sigue siendo aún controversial, ya que en investigaciones realizadas por Awad y colaboradores (23), después de relacionar el peso corporal de las aves con el del timo y de la bolsa de Fabricio, no se encontró ningún efecto significativo (p > 0,05) sobre el desarrollo de estos órganos. Los resultados obtenidos se explican por el efecto de las condiciones de estrés y desafío de campo al que fueron sometidos los animales.
Otro beneficio de la suplementación probiótica se realiza sobre la capa de mucina, constituyente principal del intestino con funciones de lubricación y de protección. Esta actúa como filtro seleccionador de nutrientes e impide el paso de moléculas y agentes nocivos. También se ha descrito que factores como la fibra en la dieta, la ingesta de treonina y mediadores inflamatorios, asociados a la suplementación con microorganismos probióticos, puede contribuir a aumentar la secreción de mucina (24), debido a que generan estímulo en los genes encargados de desarrollar sus componentes, lo cual contribuye a mantener la integridad de la mucosa intestinal (25).
Las bacterias ácidolácticas utilizadas como probióticos poseen un metabolismo anaerobio, en el que se fermenta glucosa y se produce ácido láctico, disminuyen el pH intestinal, lo cual dificulta la reproducción y colonización de bacterias patógenas, y ayuda a prevenir la generación de lesiones en la superficie de absorción del intestino (26).
Los probióticos también contribuyen a evitar lesiones generadas por sustancias denominadas como reactive oxigen species. Estas sustancias tóxicas de desecho se producen de forma endógena por el metabolismo oxidativo durante la producción de energía. Sin embargo, fuentes exógenas como la contaminación ambiental, el exceso de hierro en la dieta o las infecciones bacterianas llevan a que estas aumenten, lo que genera efectos perjudiciales sobre las células, que comienzan con la inflamación patológica de tejidos y desencadenan necrosis celular (27).
Para contrarrestar el efecto de estos tóxicos, el organismo utiliza sustancias denominadas antioxidantes, como las enzimas antioxidantes o las vitaminas C y E. No obstante, en los últimos años se le ha atribuido también este potencial a la microbiota intestinal, debido a que algunas bacterias, como Lactobacillus delbruckii, poseen la capacidad de producir glutatión, que es uno de los principales antioxidantes no enzimáticos involucrados en la defensa contra los radicales libres. Por lo tanto, una correcta población de microorganismos entéricos puede contribuir a incrementar las concentraciones de estos antioxidantes no enzimáticos, lo que protege la integridad de los tejidos del intestino (28).
Todos los mecanismos descritos son de gran importancia debido a que promueven la eubiosis y equilibrio de la flora intestinal y mejoran la salud de las aves, ya que ayudan a proteger la pared intestinal. Esta actúa como barrera natural contra bacterias patógenas y sustancias tóxicas presentes en el intestino. La integridad de las criptas y las vellosidades intestinales permiten una correcta absorción de los nutrientes suministrados en el alimento (10). La tasa de crecimiento de las bacterias benéficas se puede afectar por factores estresantes ambientales y de manejo, lo que lleva al desequilibrio en la microflora intestinal, y aumenta el riesgo de proliferación de bacterias patógenas (1). Sin embargo, se ha demostrado que la inclusión de microorganismos probióticos en la dieta mejora dicho equilibrio, como lo evidenciaron Li y colaboradores (29), para quienes la inclusión de; Bacillus subtilis, Rhodopseudomonas palustris, Candidautilis Lactobacillus acidophilus en el alimento puede alterar la microflora intestinal, y aumentar 4, 6, 7 y 10 veces, respectivamente, su cantidad en los ciegos, en comparación con aves que no recibieron suplementación. De igual forma, también observaron una marcada inhibición en el crecimiento de actinomicetos, lo que evidencia la capacidad que tienen los probióticos de proliferar y proteger el tracto intestinal de microorganismos potencialmente patógenos.

Efectos de los probióticos en el rendimiento productivo
Estudios realizados para determinar el efecto de los probióticos en la mucosa intestinal han evidenciado un incremento en el tamaño de las vellosidades del intestino. Pelicano y colaboradores (30) hallaron que las microvellosidades del yeyuno de aves suplementadas con probióticos hasta el día 21 de edad fueron significativamente (p < 0,01) más largas (230 µm) comparadas con las que no recibieron suplementación (200 µm). Así mismo, en otro experimento en el que se suplementaron aves hasta los 42 días de edad, con una mezcla de siete tipos de microrganismos probióticos, se observó efecto significativo (p < 0,05) en el aumento del tamaño de las vellosidades del íleon, y pasaron de medir 458,3 ± 37,45 µm a 675,0 ± 25,0 µm (31). Otro factor con el cual se ha medido la contribución de los microrganismos sobre la integridad de la barrera intestinal es por medio de las uniones celulares estrechas, que consisten en complejos de proteínas compuestos principalmente por claudinas y ocludinas, y cumplen la función de regular el transporte entre células vecinas. Este proceso desempeña un papel importante en la permeabilidad paracelular de la mucosa. El efecto de los probióticos sobre estas uniones celulares fue investigado por Song y colaboradores (32), quienes demostraron que la administración oral de una mezcla probiótica incrementa la concentración de ocludina, lo que conduce a mejorar la integridad de la barrera intestinal.
Los resultados hallados permiten inferir que los suplementos probióticos no solo poseen la capacidad de aumentar la superficie de absorción, sino que también tienen la capacidad de proteger al huésped, lo que mejora consigo el rendimiento productivo de las aves, como se observa en la tabla 1.
Algunos investigadores afirman que la suplementación probiótica mejora las variables productivas, como lo describieron Alkhalf y colaboradores (21). Estos autores observaron aumento significativo (p < 0,05) sobre el peso de las aves; registraron 1863,6 g ± 26,87 después de suplementar con Pediococcus acidilactic a una dosis de 109 ufc/g, mientras que en el grupo control el peso corporal fue de 1661,31 g ± 26,75. Respecto a la conversión alimenticia, estos investigadores también evidenciaron efecto significativo (p < 0,05), ya que se pasa de un índice de 1,930 g ± 0,021 a uno de 1,850 g ± 0,021 (33). Los resultados descritos corroboran los hallazgos de Kabir y colaboradores (13), quienes evidenciaron una ganancia de peso altamente significativa (p < 0,01), después de suministrar probióticos a pollos de engorde en el alimento.
De forma contradictoria, en otro experimento, y después de evaluar el peso corporal de pollos de engorde al día 42 suplementados con un antibiótico promotor de crecimiento, un probiótico, y comparados con un grupo control, no se observó diferencia (p > 0,05) entre los tratamientos, y se obtuvieron respectivamente pesos de 2635,5 g, 2624,6 g y 2587,7 g (34). Resultados similares registraron Rocha y colaboradores, en los cuales no se observaron diferencias (p > 0,05) en la ganancia de peso ni en la conversión alimenticia, siendo esta última de 1,560 g en el grupo con probiótico, en contraste a 1,570 g en las aves que no recibieron suplementación (35).
También en gallinas de postura se discute el efecto de los probióticos sobre las variables productivas. Como prueba de la inconsistencia en los resultados obtenidos, Ramasamy y colaboradores (36) no hallaron diferencia (p > 0,05) en el porcentaje de postura durante todo el periodo de producción. Así mismo, Mikulski y colaboradores (37) tampoco encontraron efecto significativo en la producción de huevo (p = 0,165). Sin embargo, la conversión alimenticia fue significativamente (p < 0,001) mejor en las aves tratadas con probióticos, al igual que la masa de los huevos, la cual aumentó (p = 0,003) de forma lineal con el incremento de la dosis de probiótico. En forma opuesta, Zhang y colaboradores (38), al utilizar una combinación de Lactobacillus salivarius y Bacillus subtilis en alimento de aves de postura, evidenciaron un aumento significativo (p < 0,05) en el porcentaje de producción de huevo, que pasó de 90,90 ± 1,68 a 95,13 ± 0,32. Además, registraron una mejor conversión alimenticia (2,020 g ± 0,02) vs. (2,130 g ± 0,03) y menor porcentaje de huevos rotos en relación con las aves que no fueron suplementadas con probióticos.
La variabilidad de los resultados experimentales para determinar el efecto de los diferentes probióticos sobre los parámetros productivos se puede explicar, en parte, por los diferentes microorganismos utilizados, como probióticos, métodos de cría, condiciones sanitarias y ambientales de los bioensayos. Todos los factores descritos probablemente no permitieron que la flora intestinal sufriera cambios a través de la proliferación de microorganismos indeseables; de tal manera, el efecto del aditivo bacteriano no se hizo evidente en algunos grupos de aves. De acuerdo con lo planteado, y en correspondencia, se hace necesario continuar investigando y ampliando los conocimientos sobre el efecto de los probióticos sobre el rendimiento productivo de las aves, para optimizar su uso como promotores de crecimiento.
En la tabla 2 se presentan los resultados de producción de suplementación probiótica de pollos de engorde.
Tabla 2. Resultados productivos de suplementación probiótica en pollo de engorde

Efecto de los probióticos en el control de enfermedades
Las bacterias ácidolácticas tienen la capacidad de producir bacteriocinas, sustancias que poseen la propiedad de inhibir el crecimiento de bacterias con potencial patógeno (40). Una de las más comunes es la nisina; esta ha demostrado efectos positivos en la eliminación de microorganismos patógenos importantes para la avicultura, como Listeria monocytogenes, bacteria responsable de la listeriosis, la cual puede ser trasmitida al humano mediante las carcasas de pollo contaminadas (41).
La salmonelosis en la industria avícola genera altas pérdidas económicas, ya que a través de la contaminación de la carne y el huevo puede contagiar al humano. El efecto benéfico que tienen los probióticos contra este agente es uno de los más estudiados, ya que se perfila como una alternativa de tratamiento diferente a los antibióticos, lo que ocasiona una disminución en la colonización de la bacteria en el tracto intestinal, y estimula la respuesta inmune (42). La administración oral de Lactobacillus ha demostrado la capacidad de disminuir la población de Salmonella enteritidis en la cloaca y la vagina, lo cual disminuye la probabilidad de que los huevos sean contaminados por esta bacteria (43). No obstante, se ha evidenciado que el tratamiento con probióticos debe realizarse 24 horas posinfección. El momento en el que se realiza el tratamiento es de gran importancia para que los microorganismos probióticos puedan ejercer correctamente su mecanismo de exclusión competitiva (44).
El Clostridium perfringens y la Escherichia coli son agentes capaces de generar infecciones del tracto intestinal con importantes repercusiones negativas en los parámetros productivos. Se ha observado que la suplementación con probióticos puede disminuir la concentración de estas enterobacterias en el intestino, lo que evita que generen efectos adversos sobre las aves (26). Sin embargo, otros experimentos realizados no han encontrado esta misma relación. Otutum y colaboradores (45) no observaron disminución en el recuento de Escherichia coli en el intestino de las aves después de recibir cultivos de Lactobacillus spp. La diversidad de los resultados se explica por la variación en la microbiota de los diferentes estudios, además de diferentes dosis, edad de las aves y la porción del intestino sobre la cual se realizó la medición bacteriana.
La contribución de la suplementación probiótica a los animales con enfermedades producidas por agentes virales se soporta en la capacidad de estimular el sistema inmune. Este efecto fue observado por Kumar y colaboradores (46) en cuyo experimento los títulos de anticuerpos contra el virus de la enfermedad infecciosa de la bolsa aumentaron significativamente (p < 0,05). Resultados distintos fueron observados por Talebi y colaboradores (47), quienes no encontraron incremento significativo (p > 0,05) de los anticuerpos posvacunales contra el virus de la enfermedad infecciosa de la bolsa, en grupos de aves suplementadas con probióticos. Sin embargo, aunque existe variabilidad en la eficiencia y el uso de estos aditivos en el control de enfermedades, como se observa en la tabla 3, los probióticos han demostrado en varios estudios poseer propiedades que contribuyen a mejorar las condiciones de diversas patologías en las aves de producción (46).
El deoxinivalenol es un metabolito producido por hongos del género Fusarium, que se encuentran en ocasiones en el alimento. Esta toxina es inhibidora de la síntesis de proteínas, y a veces logra lesionar tejidos de alto recambio proteico como el del sistema inmune y el intestino, lo que afecta las vellosidades intestinales y la absorción de nutrientes. Para contrarrestar estas lesiones detrimentales, se ha recurrido a estudiar el efecto que puede tener la suplementación con probióticos. Awad y colaboradores (23) demostraron que la administración de Eubacterium spp. logró mejorar la longitud y el espesor de las vellosidades intestinales, además de aumentar el tamaño del yeyuno, lo cual produce mayor ganancia de peso.
Tabla 3. Algunas enfermedades sobre las cuales se ha hallado efecto positivo de los probióticos
Probióticos en la avicultura: una revisión - Image 3
Efecto de los probióticos en la calidad de la carne y los huevos
Se ha demostrado la posibilidad de mejorar las características organolépticas de la carne, ya sea fresca o congelada, como la textura, jugosidad y apariencia, mediante la inclusión de probióticos en la alimentación de las aves. Los resultados obtenidos en investigaciones sobre las características sensorias de la carne son variables. Al respecto, Kabir y colaboradores observaron resultados significativos al encontrar un mejor sabor en la carne de aves suplementadas con probióticos (13); entre tanto, Pelicano y colaboradores no evidenciaron mejoras en la palatabilidad ni en el aspecto general de esta (49).
Otra característica importante para los consumidores es la terneza, la cual se mide con la fuerza necesaria para realizar un corte. Aunque no es bien comprendido el mecanismo por el cual los probióticos mejoran esta condición, se ha evidenciado que la inclusión alimenticia de Saccharomyces cerevisiae ejerce un efecto benéfico en la terneza de la pechuga y los muslos (38). Sin embargo, experimentos como el de Pelicano y colaboradores demuestran que no hay argumentos científicos suficientes que respalden el uso de probióticos o prebióticos para mejorar esta característica (49).
Por otra parte, la suplementación con probióticos también ha manifestado tener efectos sobre las grasas, ya que disminuyen la concentración de fosfolípidos de la carne, el colesterol en la yema de los huevos y la reducción de la grasa abdominal de las aves (50). El efecto hipocolesterolémico de los probióticos puede explicarse debido a la capacidad de algunos microorganismos, como L. acidophilus, de asimilar el colesterol utilizándolo para su propio metabolismo. Además, algunas cepas de Lactobacilus y Bifidobacterias son capaces de desconjugar los ácidos biliares, lo que impide su reabsorción intestinal, por lo que son eliminados en las heces; esto hace que el hígado tenga que volver a sintetizar las sales biliares a partir del colesterol sanguíneo (51).
La calidad microbiológica de la carne es otra característica que puede ser mejorada mediante el uso de probióticos por medio de la exclusión competitiva. Los microrganismos benéficos que se establecen en el intestino generan la reducción intestinal de bacterias con potencial zoonótico, como Salmonella EnteritidisColiformes y Clostridium spp., lo cual generaría un mejor estado sanitario del producto, puesto que reduce el riesgo de infecciones alimentarias por canales contaminadas (52).

Efecto de los probióticos en la incubación
Para reducir el riesgo de la colonización de patógenos ambientales en las primeras horas de vida de las aves, se plantea la alternativa de la administración in ovo de bacterias probióticas, con el fin del establecimiento temprano de la flora intestinal benéfica, que genere exclusión competitiva, para dificultar así la contaminación con microorganismos nocivos que afecten la salud de las aves y a su vez los parámetros productivos (53). No obstante, los resultados son inconstantes. Algunos experimentos hechos por Yamawaki y colaboradores (54) al realizar conteo de Salmonella enteritidis, después de la inoculación in ovo y la inoculación por inmersión de cepas de Lactobacillus, no demostraron una disminución significativa (p > 0,05) de esta bacteria en los ciegos de las aves. En contraste, De Olivera y colaboradores (55), al administrar probióticos in ovo a través de la cámara de aire, demostraron que las aves suplementadas e infectadas con Salmonella enteritidis tenían significativamente (p < 0,05) menor carga de Salmonella (p < 0,05) y mejor ganancia de peso. Debido a la diversidad de resultados y métodos de administración, especies bacterianas y dosis usadas, se deben seguir investigando los efectos de los probióticos sobre la incubación, con el fin de obtener los mejores beneficios para la industria avícola.

Conclusiones y recomendaciones
La suplementación con probióticos a dosis adecuadas en la producción avícola claramente incide en la población de bacterias en el tracto intestinal, lo que estimula la eubiosis y la salud del intestino. Esto permite una buena digestión y absorción de nutrientes con un beneficio sobre el estado inmunitario de las aves bajo producción intensiva. No obstante, respecto a su efecto como promotor de crecimiento, los resultados aún son controversiales debido a la cantidad de variantes de microrganismos usados, dosis, métodos de administración, condiciones ambientales, tipo de aves, estado de salud de los animales, dietas alimentarias y, en general, a las diferentes condiciones inherentes de cada experimento.
Es fundamental prescindir completamente del uso de los antibióticos como promotores de crecimiento en la avicultura, y para lograrlo se deben seguir realizando bioensayos que permitan determinar cuáles son las cepas bacterianas más idóneas con función probiótica en las estirpes de aves modernas bajo producción intensiva. Con ello se establecen los mejores sustratos biológicos de acción, que a su vez permitan desarrollar las interacciones más eficientes entre el huésped y los microorganismos suplementados.

Publicado en Rev. Med. Vet. ISSN 0122-9354 ISSNe 2389-8526: Bogotá (Colombia) N° 35: 175-189, julio-diciembre del 2017 
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Autores:
Elvis Alexander Diaz Lopez
Universidad de Caldas - Colombia
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Jaime Angel
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Bauer Alvarenga
Elanco
16 de marzo de 2022
Estimados Srs. Lopez y Angel. Te felicito por escribir un bueno artículo. Abrazo
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