Factores asociados del estrés calórico y su interacción con los niveles de producción de leche sobre la tasa de gestación en sistemas intensivos en el norte de México.

INTRODUCCIÓN

En el ganado lechero se ha observado en los meses calurosos una reducción de la tasa de gestación (Avendaño et al., 1990; Fernández, 1997; Cartmill et al., 2001) donde se ha definido el período crítico del estrés sobre la fertilidad y el desarrollo embrionario dos días antes del servicio (Ingraham et al., 1975; Ravagnolo y Misztal, 2002), y el día del mismo (Cartmill et al., 2001; Ravagnolo y Misztal, 2002). Se ha calculado que por cada unidad de incremento del índice temperatura – humedad en el día del servicio se da una reducción de 0.5 % en la tasa de no retorno al estro a los 45 días post-servicio (Ravagnolo y Misztal, 2002).

Se ha demostrado en estudios in vitro, que la exposición del ovocito y de embriones de dos a ocho células a altas temperaturas reduce la tasa de fertilización y el desarrollo embrionario. Adicionalmente, la exposición de los embriones a patrones de temperatura similares a los experimentados en las vacas lactantes durante los días de verano (38.6 a 40.5 °C), en los primeros ocho días post-fertilización, redujo el porcentaje en la viabilidad y el desarrollo embrionario (Rivera y Hansen, 2001). En estudios in vivo se ha confirmado que los embriones en sus primeros tres días de edad son sensibles al estrés calórico (Ealy et al., 1993).

La industria lechera especializada, cada vez impone mayor exigencia fisiológica a las vacas, con lactaciones de mayor cuantía. Se ha calculado que en los últimos 25 años el incremento de la producción de leche por vaca ha implicado la reducción en la tasa de fertilidad del primer servicio entre 0.5 y 1 % anual (Beam y Butler, 1999; Roche et al., 2000; Royal el al., 2000a; Royal et al., 2000b). Recientemente, se determinó que la magnitud de la depresión de la tasa de no retorno al estro a 45 (Ravagnolo y Misztal, 2002) y 90 días (Al-Katanani et al., 1999) fue más acentuada en las vacas con un mayor potencial de producción. Sin embargo, la tasa de no retorno al estro es un indicador poco preciso, por lo que resulta difícil llegar a conclusiones sin analizar otros factores.

A pesar de conocer la relación negativa del estrés calórico y el incremento en la producción láctea sobre la tasa de gestación, se desconoce la magnitud de esos efectos en condiciones concretas de producción, y que otros factores comunes en los sistemas intensivos actuales, pueden estar interactuando con el estrés calórico para hacer más critica la disminución de la fertilidad en los hatos. Es por esto que los objetivos del estudio fueron determinar los efectos del estrés calórico, el nivel de producción láctea, la paridad de las vacas, el uso de la somatotropina bovina, el número de ordeños y sus interacciones, sobre la tasa de gestación en vacas Holstein de hatos lecheros comerciales con un alto nivel productivo y tecnológico en la cuenca lechera de Cd. Delicias, Chihuahua.

MATERIAL Y METODOS.

Registro y Cálculo de las Variables Climáticas.

La información climática se obtuvo de una estación computarizada de Ciudad Delicias, Chihuahua en los años de estudio 1999 y 2000, dependiente del Instituto Nacional de Investigaciones Forestales Agrícolas y Pecuarias de la SAGARPA, ubicada a 20 km de los hatos lecheros en estudio. Se estimó el índice temperatura – humedad (THI) según lo establecido (Ingraham et al.,1975).

THI = ° F – ((0.55 – ((HR / 100) x 0.55)) * (° F – 58))

Características generales de los hatos lecheros.

Los nueve hatos lecheros en estudio se encuentran en Cd. Delicias, Chihuahua. La cuenca lechera se caracteriza por ser un área de riego importante para la producción de forrajes y el mantenimiento del sistema de producción de leche intensiva. Las unidades de producción en estudio fueron de un alto nivel tecnológico y productivo, que están en una organización que procesa, comercializa y distribuye los productos lácteos. Las vacas que recibieron los servicios de inseminación artificial analizados en el estudio tuvieron en promedio 2.4 ± 1.6 partos; 145.3 ± 131.2 días en leche y 2.9 ± 2.4 servicios. La producción de leche estimada a 305 días fue de 9,525.9 ± 1,971.6 l. Las vacas en todos los hatos fueron alimentadas con una dieta integral de acuerdo a su estado productivo. Los programas de manejo de medicina preventiva y de los aspectos reproductivos, fueron similares.

Registro de la información productiva.

Se utilizaron 23,926 registros de inseminación artificial de vacas de la raza Holstein lactantes. Se tuvo un intervalo al servicio mayor a los 20 días post-parto. De cada registro, se tomó la siguiente información: número de la vaca; número de parto (NP); fechas de parto; día, mes (MS) y año de servicio; número de servicio; los días en leche al momento del servicio (DEL); el número de ordeños (NORD), la producción láctea estimada a 305 días (PROD); el resultado del diagnóstico de gestación de 45 a 60 días posteriores al servicio; si al vaca estaba o no en un programa de administración de somatotropina bovina (BST); así como de información general como el número de ordeños, tipo de alimentación y número de vacas por hato.

La producción de leche estimada a 305 días se clasificó en cinco niveles (PL):

PL1.- menor de 7,000 l (n = 2384).

PL2.- entre 7,000 y 8,499 l (n = 4135).

PL3.- entre 8,500 y 9,999 l (n = 7313).

PL4.- entre 10,000 y 10,999 l (n = 4646).

PL5.- mayor a 11,000 l (n = 5372)

Independientemente del mes de servicio, el índice temperatura – humedad en el día del servicio (THIS) se agrupó en seis rangos:

Menor a 60 (n = 1272).
Entre 60 y 65.9 (n = 2038).
Entre 66 y 71.9 (n = 5498).
Entre 72 y 77.9 (n = 5850).
Entre 78 y 83.9 (n = 7914).
Mayor a 84 (n = 1354).

El número de partos se categorizó en tres grupos:

Vacas de primer parto (n = 8318).
Vacas de dos partos (n = 7224).
Vacas de tres o más partos (n = 8384).

El tamaño del hato por el número de vientres (NVIE) se subclasificó en:

Hatos con menos de 500 vacas (n vacas = 9616).
Hatos con más de 500 vacas (n vacas = 14312).

Análisis de la información.

La variable evaluada fue la tasa de gestación (GEST). El modelo general al cual se atribuyó el total de la variación fue:

Y_mijkl = µ + B _m + δ _(m) + MS _i + NP _j * MS x NP _ij+ BST _k + BST x MS _ik + b₁(del - µ_del) + E_(mijk)l

Donde:

Y_mijkl= es la variable de respuesta de la l-ésima observación, de la k-ésima administración de somatotropina bovina, del j-ésimo número de parto y del i-ésimo mes de servicio.

µ = es la media general.

B _m = es el efecto de año de servicio hato lechero.

δ _(m) = es el error de restricción, NID (0, σ ²_e).

MS _i = es el efecto del i-ésimo mes de servicio (1…12).

NP _j = es el efecto del j-ésimo número de parto (1,2,3).

MS x NP _ij = es el efecto de la interacción de i-ésimo mes de servicio con el j-ésimo número de parto.

BST _k = es el efecto del k-ésimo programa de administración de somatotropina bovina (0,1).

BST x MS _ik = es el efecto de la interacción del i-ésimo mes de servicio con el k-ésimo programa de administración de BST.

b₁(del - µ_del) = es el efecto de la covariable de los días en leche al momento del servicio en su forma lineal.

E_(mijk)l = es el error NID (0, σ ²_e).

Las fuentes de variación que no fueron significativas fueron removidas.

Se realizó un segundo análisis para evaluar el efecto de interacción del MS con la PL sobre la GEST, cuyo modelo al cual se atribuyó la variación fue:

Y_lijk = µ + B _l + δ _(l) + MS _i+ PL _j + MS x PL _ij + b₁(del - µ_del) + E_(ij)k

Donde:

Y_lijk = es la variable de respuesta de la k-ésima observación, del l-ésimo nivel de producción láctea y el i-ésimo mes de servicio.

µ = es la media general.

B _l = es el efecto de año de servicio hato lechero.

δ _(l) = es el error de restricción, NID (0, σ ²_e).

MS _i = es el efecto de i-ésimo mes de servicio (1..12).

PL _j= es el efecto del j-ésimo nivel de producción (1,2,3,4,5).

MS x PL _ij = es el efecto de la interacción de i-ésimo mes de servicio con el j-ésimo nivel de producción.

b₁(del - µ_del) = es el efecto de la covariable de los días en leche al momento del servicio en su forma lineal

E _(lij)k = es el error NID (0, σ ²_e).

Para evaluar el efecto de interacción del THIS con los efectos de paridad y la aplicación o no de somatotropina bovina sobre la GEST se realizó un análisis cuyo modelo al cual se atribuyó la variación fue:

Y_mijkl=µ + B _m + δ _(m) + THIS _i + NP _j + THIS x NP _ij + BST _k+ THIS x BST _ik + b₁(del - µ_del) + E_(mijk)l

Donde:

Y_mijkl = es la variable de respuesta de la l-ésima observación, del k-ésimo programa de administración de somatotropina bovina, el j-ésimo número de parto y el i-ésimo índice temperatura – humedad en el día de servicio.

µ = es la media general.

B _m = es el efecto de año de servicio hato lechero.

δ _(m) = es el error de restricción, NID (0, σ ²_e).

THIS _i = es el efecto del i-ésimo nivel del índice temperatura – humedad del día de servicio (1,2,3,4,5,6).

NP _j = es el j-ésimo número de parto (1,2,3).

THIS x NP _ij = es el efecto de la interacción del i-ésimo nivel de THIS con el j-ésimo número de parto.

BST _k = es el efecto del k-ésimo programa de administración de somatotropina bovina (0,1).

THIS x BST _ik = es el efecto de la interacción del i-ésimo nivel de THIS con el k-ésimo programa de administración de BST.

b₁(del - µ_del) = es el efecto de la covariable de los días en leche en su forma lineal.

E_(mijkl)m = es el error NID (0, σ ²_e).

Para evaluar la producción de leche estimada a 305 días se realizó un análisis cuyo modelo al cual se atribuyó la variación fue:

Y_ijkl=µ + NP _i + BST _j+ NORD _k+ E_(ijk)l

Donde:

Y_ijkl = es la variable de respuesta de la l-ésima observación, del k-ésimo número de ordeños, el j-ésimo programa de administración de somatotropina bovina y el i-ésimo número de parto.

µ = es la media general.

NP _i = es el efecto del i-ésimo número de parto (1,2,3).

BST _j = es el efecto del j-ésimo programa de administración de somatotropina bovina (0,1).

NORD _k = es el efecto del k-ésimo número de ordeños (2,3).

E_(ijk)l = es el error NID (0, σ ²_e).

Para el tamaño del hato en cuanto al número de vacas, se evaluaron la GEST y la PROD a través de un análisis de varianza donde el efecto principal fue el NVIE. Se realizó un análisis de regresión para determinar la relación entre las medias mínimo cuadráticas de la GEST mensual y el promedio mensual del índice temperatura – humedad. Los datos se analizaron por el método de mínimos cuadrados por el procedimiento de GLM de SAS (SAS, 1988).

RESULTADOS.

En la Gráfica 1 se muestran las medias mínimo cuadráticas de la tasa de gestación, y las medias mensuales del índice temperatura – humedad registradas a lo largo del año. En ésta se observa una relación lineal negativa entre las dos variables (P<0.01), cuya ecuación tuvo un coeficiente de determinación (R²) de 0.895; por unidad de incremento del THI, la GEST disminuyó en 0.7 %. Una notoria reducción de la GEST se observó a partir del mes de mayo, y se mantuvieron en esos niveles hasta el mes de octubre, con valores que fueron inferiores a los de noviembre a abril (P<0.01).

En el Cuadro 1 se presenta la GEST registrada por efecto del índice temperatura – humedad en el día del servicio (THIS), del número de parto, de la administración o no de somatotropina bovina y del nivel de producción de leche estimada a 305 días. La reducción de la GEST de las vacas inicio cuando el THIS fue mayor a 66 (P<0.01); agudizándose cuando el THIS fue superior a 72 (P<0.01). La GEST de las vacas con dos o más partos fue menor que en las vacas primíparas (P<0.01). Las vacas con PROD superior a 11,000 l tuvieron una menor GEST (P<0.01); las vacas con una PROD entre 8,500 y 11,000 l, y menores de 7,000 l mostraron una menor GEST, que las vacas con una PROD entre 7,000 y 8,499 l (P<0.01).

El efecto de la interacción del THIS con el número de partos sobre GEST se muestra en el Cuadro 2. Las vacas con dos o más partos presentaron mayor reducción de la GEST en todos los rangos de los THIS superiores a 72, que lo observado en las vacas primíparas (P<0.01).

La GEST observada en las vacas con diferentes niveles de PROD se detalla en la Gráfica 2. A partir del mes de junio, la GEST en las vacas con PROD mayor a 11,000 l fue la más afectada (P<0.01). En los meses de julio a octubre las vacas con PROD superior a 10,000 l mantuvieron una GEST por debajo de lo observado en las de menor PROD (P<0.01). En el mes de diciembre, la GEST en las vacas con PROD mayor a 11,000 l fue menor, que lo observado en las vacas con PROD menor a los 10,000 l (P<0.05), excepto con las que produjeron menos de 7,000 l (P>0.05). En el mes de febrero, la menor GEST ocurrió en grupos con PROD menores de 7,000 l y mayores a 11,000 l (P<0.01).

El efecto del THIS sobre la GEST de las vacas con diferentes niveles de producción se presenta en la Gráfica 3. Las vacas con mayor PROD tuvieron menor GEST a THIS superiores a 66, que las de PROD entre 7,000 y 8,500 l (P<0.01), y se acentúo la reducción de las vacas con mayor PROD a THIS mayor a 72 (P<0.01). Las vacas con PROD entre 7,000 y 10,000 l se observó una reducción de la GEST a THIS entre 72 y 84 (P<0.01). En las vacas con PROD menor de 7,000 l no hubo diferencias debidas a THIS con valores inferiores a 84 (P>0.05); este grupo mostró en general baja GEST.

En el Cuadro 3 se presenta la PROD y los efectos de paridad, de BST, del número de ordeños y del tamaño del hato. Las vacas multíparas mostraron mayor PROD que las vacas primíparas (P<0.01). Las vacas tratadas con BST, las de tres ordeños y aquellas en hatos con más de 500 vientres tuvieron una mayor PROD de leche (P<0.01).

Los efectos de BST, del número de ordeños, del tamaño del hato y la interacción de THIS con BST y con el número de ordeños no fueron significativos sobre GEST (P>0.05).

DISCUSIÓN.

Los sistemas intensivos en el norte de México se caracterizan por tener una dinámica constante en el incremento de la producción de leche por vaca vientre; sin embargo, en estas regiones se tiene un índice de temperatura – humedad elevada en los meses calurosos, con fluctuación promedio mensual de alrededor de 20 puntos a lo largo del año. La reducción de la GEST en los meses cálidos ha sido informada en otros estudios en vacas de sistemas intensivos de producción de leche en México (Avendaño et al., 1990; Fernández, 1997); sin embargo, estos estudios fueron realizados en un solo hato (Avendaño et al., 1990), o representan medias generales de la fertilidad registrada en una región (Fernández et al., 1997), sin un análisis que hubiese ajustado los datos de fertilidad a otras variables importantes.

La reducción de 0.7 % de la GEST por unidad de incremento del THI promedio del mes muestran la misma tendencia informadas por a 45 Ravagnolo y Misztal (2002), donde ellos observaron una reducción de 0.5 % de la tasa de no retorno al estro (TNRE) por unidad de incremento de THI al del día del servicio de cada vaca. Sin embargo, la TNRE es menos precisa como estimador de la fertilidad, que la tasa de GEST del presente estudio. La información demuestra un efecto crítico del estrés calórico en el día del servicio sobre la fertilización y la sobrevivencia embrionaria temprana (Putney et al., 1989) y tardía (Cartmill et al., 2001) y sobre la tasa de no retorno al estro (Ravagnolo y Misztal, 2002)

Independientemente del mes de servicio, la GEST de las vacas por efecto del THIS se tornó crítico cuando éste fue superior a 66, y se agudizó a THIS mayores a 72, por lo que aparentemente la reproducción se mantuvo estable hasta niveles de THIS iguales o menores a 66. Este resultado es muy similar a lo encontrado por Ravagnolo y Misztal (2002), quienes observaron en vacas lactantes, que a partir de THI de 68 en el día del servicio se inició un decremento de la TNRE a 45 días, y que la magnitud de la depresión de ésta fue del 15 % aproximadamente, con un mayor impacto negativo en la vacas con más producción láctea (Ravagnolo y Misztal, 2001).

El hecho de que las vacas con PROD superior de 11,000 l siempre tuvieron menor GEST en todos los rangos de THIS estudiados, y que la reducción de la GEST en éstas se agudizó en THIS superiores a 78, con respecto a lo observado en vacas con un menor nivel de PROD, indica que la menor GEST a THIS inferiores a 72 es debido al estrés fisiológico de producción, en tanto que a THIS mayores el efecto del estrés calórico se agrega al de producción.

Algunos estudios, han estimado en el transcurso de los últimos 25 años una reducción anual entre 0.5 y 1 % de la fertilidad al primer servicio, donde el factor que ha contribuido a la declinación de la fertilidad ha sido el incremento de la producción láctea (Beam y Butler, 1999; Roche et al., 2000; Royal el al., 2000a; Royal et al., 2000b), y que se ha asociado con un retraso en el re-inicio de la actividad ovárica posparto (Opsomer et al., 2000; Cartmill et al., 2001; Royal et al., 2000b) y una tendencia a tener un primer servicio retrasado (Faust et al., 1988). En el presente estudio, la depresión de la GEST fue considerablemente mayor en las vacas con más PROD (43.2 al 50 %), que en vacas con una PROD menor a 10,000 litros (25 a 36.3 %), y presenta las mismas tendencias observadas en otros estudios (Al-katanani et al. 1999), donde se determinó una mayor depresión de la tasa de no retorno al estro (TRNE) a 90 días (alrededor del 90%) en las vacas con un mayor producción láctea en los meses calurosos del año.

La lenta recuperación de los niveles de GEST de las vacas con mayor PROD, puede estar relacionada con un efecto acarreado del estrés calórico del verano sobre el desarrollo y la calidad folicular, del ovocito, y de la función lútea, que juegan un papel importante en la fertilidad y el desarrollo embrionario temprano. Se ha observado en vacas Holstein lactantes (Roth et al., 2001 a) y no lactantes (Gozeloglu et al., 2001) expuestas a estrés calórico durante el verano (Roth et al., 2001a) o en un ciclo folicular (Gozeloglu et al., 2001), en los cuales se ha relacionado con un incremento de folículos no saludables (Gozeloglu et al., 2001), y una reducción en el desarrollo embrionario (Roth et al., 2001a; Al-Katanani et al., 2002); ya que se ha demostrado que tratamientos repetidos con factor liberador de las gonadotropinas y la aspiraron frecuente de los folículos mayores de 5 mm (Gozeloglu et al., 2001) y entre 3 y 7 mm (Roth et al., 2001a) durante varios ciclos estrales disipó el efecto detrimental del estrés calórico sobre el desarrollo folicular, y permitió el reclutamiento de folículos de mejor calidad e incrementó el porcentaje del desarrollo embrionario en un menor tiempo, que lo observado en el grupo de vacas control.

No se sabe el mecanismo exacto por el cual el estrés calórico puede afectar la fertilidad, pero se sugiere que se produce un daño en la comunicación intercelular entre las células de la granulosa, del cúmulo y del ovocito (Roth et al., 2001b; Al-Katanani et al, 2002), se afecte la competencia del ovocito (Al-Katanani et al., 2002; Sartori et al., 2002), se altere el contenido proteico (Ambrose et al., 1999) y la viabilidad de las células de la granulosa y de la teca interna, y se produzca una alteración en la esteroidogénesis (Wolfenson et al., 1993; Wolfenson et al., 1997; Roth et al., 2001b).

Por otra parte, los valores de la GEST de las vacas con PROD menores a los 7,000 l, pueden indicar que en este grupo de vacas posiblemente se encontraban con algunos problemas metabólicos o infecciosos, que limitaron su producción y reproducción, como lo han descrito otros estudios (Scott et al., 1999; Grohn y Rajala, 2000). En contraste, en las vacas con una producción intermedia (entre 7,000 y 10,000 l), aún cuando se observó una reducción de la GEST en condiciones de estrés calórico, la depresión de ésta fue menor (rango de 25 a 36.3 %), lo que puede denotar que entre éstas la frecuencia de problemas metabólicos o infecciosos fueron menores.

En vacas que recibieron somatotropina bovina (BST) para incrementar la producción de leche no mostraron un efecto positivo sobre GEST, como lo ha sido informado en otros estudios, sobre la fertilidad en vacas de primer servicio (Morales Rouda, 2001; Mendoza, 2000), en vacas repetidoras (Mendoza, 2000; Morales-Rouda et al., 2001), en la sobrevivencia de los embriones recuperados y en la tasa de preñez de vacas receptoras (Moreira et al., 2000; Moreira et al., 2001; Moreira et al., 2002). La diferencia posiblemente esta dado porque las vacas del presente estudio estuvieron en un programa de administración de somatotropina para incrementar y mantener la persistencia de la lactancia, y no fue programada su aplicación en el día de servicio y al 10º día del ciclo estral, días donde se ha demostrado un efecto embriotrófico.

CONCLUSIONES E IMPLICACIONES.

La reducción de fertilidad en el verano, impacta directamente en la tasa de eliminación del hato; y necesariamente se establece una estacionalidad de los partos y de la producción en los meses de junio a diciembre del siguiente ciclo productivo, que implica tener una mayor producción, que se sumará a la producida en sistemas tradicionales y de doble propósito, con lo que se incrementa la producción en la época en que se reduce el precio del producto y se dificulta su comercialización.

En la cuenca lechera de Cd. Delicias, Chihuahua, cada vez se intensifican más los sistemas de producción con la adopción de componentes tecnológicos modernos, incluida la constante mejora en el mérito genético. Por ello se mantiene un incremento de la producción por vaca. En esas condiciones es de esperarse que el estrés calórico seguirá siendo un problema no resuelto y que tendrá cada vez mayor vigencia.

Por el hecho de que en los animales de mayor producción se retrasa la recuperación de la fertilidad, y se presume que esto puede deberse a un efecto acarreado en la calidad de los folículos que iniciaron su desarrollo en condiciones de estrés, resulta interesante evaluar el efecto de inducir, desde inicios del otoño, el recambio folicular acelerado con tratamientos como los empleados para sincronizar el estro y la ovulación, para incrementar la fertilidad y el desarrollo embrionario durante el otoño e invierno temprano. Otra opción para incrementar la gestación en la épocas calurosas de los hatos lecheros es optar por la transferencia de embriones de 6 a 7 días de edad: Adicionalmente, en las condiciones del área de estudio, mantener las vacas alrededor del día del servicio y los subsecuentes, en exclusiones con aire acondicionado, es una práctica que amerita ser analizada.

GRÁFICA 1 Medias mínimo cuadráticas del porcentaje de gestación, y las medias mensuales del índice temperatura – humedad (THI) registradas a través del año

Factores asociados del estrés calórico y su interacción con los niveles de producción de leche sobre la tasa de gestación en sistemas intensivos en el norte de México. - Image 1

GRÁFICA 2 Porcentaje de gestación por efecto del nivel de producción láctea en vacas lecheras de la raza Holstein a través del año en sistemas intensivos de producción en el altiplano del centro – norte de México.

GRÁFICA 3 Efecto del índice temperatura – humedad en el día del servicio sobre la tasa de gestación de vacas Holstein con diferente producción animal en Delicias, Chihuahua, México.

CUADRO 1. Efecto del índice temperatura – humedad en el día del servicio (THIS), el número de partos, la administración de somatotropina bovina y el nivel de producción de leche estimada a 305 días (PROD) sobre tasa de gestación en vacas lecheras Holstein en el altiplano del centro – norte de México.

Cuadro 2. Efecto de la interacción del índice de temperatura – humedad en el día del servicio (THIS) con la paridad de la vaca (NP) sobre la tasa de gestación de vacas Holstein lactantes en sistemas intensivos de producción en el altiplano del centro – norte de México

CUADRO 3. Medias mínimo cuadráticas de la producción de leche estimada a 305 días por efecto del número de partos, la administración o no de somatotropina bovina, número de ordeños y el tamaño de hato lechero, en vacas Holstein del altiplano centro – norte de México.

LITERATURA CITADA.

Al-Katanani YM, Webb DW and Hansen PJ. Factors affecting seasonal variation in 90-day nonreturn rate to first service in lactating Holstein cows in a hot climate. J dairy Sci 1999;(82):2611-2616.

Al-Katanani YM, Paula-Lopes FF, Hansen PJ. Effect of season and exposure to heat stress on oocyte competence in Holstein cows. J. Dairy Sci 2002(85):390-396.

Ambrose JD, Guseloglu A, Thatcher MJ, Kassa T, Díaz T. and Thatcher WW. Long-term follicular dynamics and biochemical characteristics of dominant follicles in dairy cows subjected to heat-stress. J Reprod Fert 1999;54:503-504.

Avendaño RL, Molina RL y Correa CA. Factores ambientales que influyen sobre la eficiencia reproductiva en un hato Holstein de Baja California. Reu Nal de Inv Pec 1990:447.

Beam SW and Butler WR. Effects of energy balance on follicular development and first ovulation in postpartum dairy cows. J Reprod Fert 1999;54 (Suppl):411-424.

Cartmill JA, El-Zarkouny SZ, Hensley BA, Rozell TG, Smith JF and Stevenson JS. An alternative AI breeding protocol for dairy cows exposed to elevated ambient temperatures before or after calving or both. J Dairy Sci 2001;(84):799-806.

Ealy AD, Drost M and Hansen PJ. Developmental changes in embryonic resistance to adverse effects of maternal heat stress in cows. J Dairy Sci 1993 (76): 2899

Faust MA, Mc Daniel BT, Robinson OW and Britt JH. Envronmental and yield effects on reproduction in primiparous Holstein. J Dairy Sci 1998;(71):3092-3099.

Fernández DLJ. Evaluación de parámetros reproductivos en hatos de la comarca lagunera. Unión Ganadera 1997;12-14.

Grohn YT and Rajaal-Schultz PJ. Epidemiology of reproductive performance in dairy cows. Anim Reprod Sci 2000(60-61):605-614

Guzeloglu A, Ambrose JD, Kassa T, Diaz T, Thatcher MJ and Thatcher WW. Long-term follicular dynamics and biochemical characteristics of dominant follicles in dairy cows subjected to acute heat stress. Anim Reprod Sci 2001;(66):15-34

Ingraham RH, Stanley RW and Wagner WC. Relationship of temperature and humidity to conception rate of hosltein cows in Hawai. J Dairy Sci 1975;59(12): 2086-2090.

Mendoza MG. Efecto de una dosis de 500 mg de somatropina bovina recombinante (rbST) en la fertilidad de vacas Holstein al primer servicio y repetidoras. Tesis de Maestría. UNAM 2000.

Morales-Rouda JS, Zarco L, Hernández-Ceron J and Rodríguez G. Effect of short-term teatment with bovine somatotropin at estrus on conception rate and luteal function of repeat-breeding dairy cows. Therioenology 2001;(55):1831-1841

Moreira F, Risco CA, Pires MF, Ambrose JD, Drost M and Thatcher, WW. Use of bovine somatotropin in lactating dairy cows receiving timed artificial insemination. J Dairy Sci 2000;(83):1237-1247.

Moreira F, Badinga L, Burnley C and Thatcher WW. Effects of bovine somatotropin on embryo transfer in lactating dairy cows. Theriogenology 2001(55):

Moreira F, Badinga L, Burnley C and Thatcher WW. Bovine somatotropin increases embryonic development in superovulated cows and improves post-transfer pregnancy rates when given to lactating recipient cows. Theriogenology, 2002;57(4):1371-87.

Opsomer G, Grohn YT, Hertl J, Coryn M, Deluyker H and de Kruif A. Risk factors for post partum ovarian dysfunction in high producing dairy cows in Belgium: a field study. Theriogenology 2000;(53):841-857.

Putney DJ Mullins S, Thatcher WW Drost M And Gross TS. Embryonic development in superovulate dairy cattle exposed to elevated ambient temperatures between the onset of estrus and insemination. Anim Reprod Sci 1989;(19): 37.

Ravagnolo O and Misztal I. Effect of heat stress on nonreturn rate in Holsteins: fixed-model analyses. J Dairy Sci 2002;(85):3101-3106.

Rivera RM and Hansen PJ. Development of culture bovine embryos after exposure to high temperatures in the physiological range. J Reprod And Fert 2001;(121):107-115.

Roche JF, Mackey FD and Diskin MD. Reproductive management of postpartum cows. Anim Reprod Sci 2000;60(61):703-712.

Roth Z, Arav A, Zeron Y, Braw-Tal R and Wolfenson D. Improvement of quality of oocytes collected in the autumn by enhanced removal of impaired follicles from previously heat-stressed cows. Reproduction 2001a;122(5):737-744.

Roth Z Meidan R, Shaham-Albalancy A, Braw-Tal R and Wolfenson D. Delayed effect of heat stress on steroid production in medium sized and preovulatory bovine follicles. Reproduction 2001b;(121):745-751.

Royal M, Mann GE and Flint AP. Strategies for reversing the trend towards subfertility in dairy cattle. The Veterinary Journal 2000a;(160): 53-60.

Royal MD, Darwash AO, Flint APF Webb R, Wolliams JA and Lamming GE. Declining fertility in dairy cattle: changes in traditional and endocrine parameters of fertility Anim Sci 2000b;(70): 487-501.

Sartori S, Sartor-Bergfelt R, Mertens SA, Guenther JN, Parrish JJ, Wiltbanck MC. Fertilization and early embryonic development in heifers and lactating cows in summer and lactating and dry cows in winter. J Dairy Sci 2002;85(11):2803-2812.

SAS. SAS/STAT User´s Guide (Release 6.03). Cary NC, USA: SAS Inst Inc 1988.

Scott H L, Meint J de Vries and Ynte HS. The effects of time of disease occurrence, milk yield, and body condition on fertility of dairy cows. J Dairy Sci 1999(82):2589-2604

Wolfenson D, Luft O, Berman A and Meidan R. Effect of season, incubation temperature and cell age on progesterone and prostaglandin f2 alpha production in bovine luteal cells. Anim Reprod Sci 1993(32):27-40.

Wolfenson D, Lew BJ, Thatcher WW, Graber Y and Meidan R. 1997. Seasonal and acute heat stress effects on steroid production by dominant follicles in cows. Anim Reprod Sci 1997;(47):9-19.

Factores asociados del estrés calórico y su interacción con los niveles de producción de leche sobre la tasa de gestación en sistemas intensivos en el norte de México.

Aplicación de datos en tiempo real sobre el riesgo de estrés por calor en ensayos de campo de productos lácteos

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