Salmonella en la carne de pollo

INTRODUCCIÓN

Las bacterias del género Salmonella tienen como hábitat el intestino de seres humanos y animales, pero también pueden encontrarse en el ambiente y en cualquier material con contaminación fecal (OIE 2012, Da Silva et al. 2013).

Salmonella es uno los principales agentes causales de enfermedades diarreicas. Se estima que este patógeno causa más de 78 millones de casos de salmonelosis no tifoidea y 59 000 muertes (WHO 2015). La fuente más común de esta bacteria es la carne de pollo, seguida por la carne de cerdo y bovino (EFSA y ECDC 2015b).

El surgimiento de bacterias farmacorresitentes, entre ellas Salmonella, se ha visto favorecido por la utilización generalizada de agentes antibacterianos en animales de abasto, convirtiéndose en un problema para la salud pública a nivel mundial (Su et al. 2004, Rahmani et al. 2013).

En la producción avícola los antibióticos son empleados para la prevención y tratamiento de enfermedades o como promotores de crecimiento, lo que podría favorecer la selección y difusión de bacterias resistentes a los mismos (Gyles 2008, OMS 2014). Las aves de corral pueden albergar cepas resistentes de Salmonella, dichas cepas podrían transmitirse al ser humano a través del consumo de productos avícolas contaminados (Al-Zenki et al. 2007).

Así, se han encontrado cepas resistentes de Salmonella en diferentes etapas de la cadena productiva avícola. Dichas cepas han sido aisladas de muestras de granja, contenido cecal, carcasas y carne de pollo (Mainali et al. 2014, Tîrziu et al. 2015, Voss-Rech et al. 2015, Cui et al. 2016).

Diferentes estudios demuestran que cepas de Salmonella aisladas en la industria avícola presentan resistencia a por lo menos a un agente antibacteriano. En la Unión Europea (UE) se han aislado cepas de Salmonella resistentes al ácido nalidíxico, sulfonamidas y tetraciclinas (EFSA y ECDC 2015a).

En Brasil, cepas asiladas de granjas de pollos presentaron multirresistencia a diferentes antibióticos, entre ellos trimetoprin/sulfametoxazol (Voss-Rech et al. 2015), mientras que en Colombia más del 96% de los aislamientos de Salmonella recuperados de granjas (hisopados de barrido y heces) presentaron resistencia a tetraciclinas (Donado-Godoy et al. 2012).

Adicionalmente, en muestras de carcasas depollo, carne,y contenido cecal se han encontrado cepas de Salmonella resistentes principalmente a ácido nalidíxico y tetraciclinas (Sodagari, et al. 2015, Lee et al. 2016, Vinueza et al. 2016)

La industria avícola es uno de los sectores pecuarios de más rápido crecimiento en todo el mundo. El consumo de productos cárnicos avícolas es cada vez mayor (Herren 2012). En el Ecuador se estima que el consumo per cápita de carne de pollo es de 35kg/año (CONAVE 2013) . A pesar de la importancia de este patógeno, son escasas las investigaciones acerca la presencia y resistencia a los antibióticos de Salmonella en los sistemas de producción avícola en Ecuador.

El objetivo del presente estudio fue investigar la presencia, serotipos y resistencia antibacteriana de Salmonella aislada a partir muestras de alimento balanceado, materias primas, muestras de granja y carcasas de pollo en una empresa avícola integrada en Ecuador.

METODOLOGÍA

En el presente estudio, el número de muestras y sitios de muestreos fueron consensuados con la empresa avícola integrada para que representen una cantidad proporcional del número de procesos en la cría de pollos de engorde. Se tomaron muestras en tres etapas de producción en la empresa avícola. La primera etapa consta de muestras tomadas en la planta productora de balanceado. La segunda etapa constituye las granjas de crianza, tomando muestras en recepción y en finalización. La tercera etapa comprende las muestras tomadas de las carcasas de las aves durante su sacrificio en la planta de faenamiento (Tabla 1). Las muestras fueron procesadas en el Laboratorio de Bacteriología de la Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia de la Universidad Central del Ecuador.

Toma de Muestras.- Las muestras de alimento terminado, materias primas ensacadas (harina de carne, harina de sangre, harina triple y pasta de soya) y maíz, fueron colectadas desde la tolva durante la descarga de un lote de alimento en 12 tomas, introduciendo un calador estéril en los sacos y tomando muestras en el tornillo sin fin, respectivamente.

Con la finalidad de evaluar la contaminación inicial de los pollitos de un día de edad se tomaron diez papeles de recibimiento por cada lote de reproductoras. En el laboratorio se colectó aproximadamente 25g de papel con contenido fecal para su aislamiento bacteriológico. En la etapa de crianza entre 28–30 días, se evaluó la contaminación de las aves tomando 2 muestras de cada galpón mediante hisopos de barrido. En la planta de faenamiento se tomaron 25 ciegos al azar de cada lote examinado. Posteriormente, en el laboratorio se colectó asépticamente un gramo de heces por cada ciego hasta formar un pool de 25g.

En la planta de faenamiento se colectaron asépticamente 4 muestras de piel de la pechuga de carcasas antes de entrar al tanque de pre enfriamiento y 4 muestras a su salida del tanque de enfriamiento. Cada muestra estuvo compuesta de un pool de tres porciones de piel provenientes de carcasas diferentes. El peso aproximado de cada muestra fue de 25g.

Aislamiento e Identificación de Salmonella.- El procesamiento de las muestras en el laboratorio se realizó en base a la norma NTE INEN-ISO 6579 anexo D “Microbiología de los alimentos para consumo humano y alimentación animal. Método horizontal para la detección de Salmonella spp.”

Para cada muestra se realizó una dilución de 1:10 con Agua Peptonada Tamponada (BPW; Difco, BD, Sparks, MD) y se homogenizó. Después de la incubación a 37°C por 20 horas, se colocó 3 gotas del cultivo enriquecido en una placa de agar semisólido Modified Rappaport-Vassiliadis (MSRV; Oxoid, Basingstoke, UK) y se incubó a 42°C por 24 horas. Las placas de agar fueron examinadas para observar la formación de un halo blanquecino. Se tomó una azada desde el borde del halo, se estrió en un placa de agar Xilosa Lisina Desoxicolato (XLD, Difco, BD, Sparks, MD) y se incubó a 37°C por 24 horas. Dos colonias presuntivas de Salmonella fueron confirmadas mediante su reacción en agar Hierro Triple Azúcar (TSI, Difco, BD), agar Hierro Lisina (LIA, BBL, BD), Agar Urea (BBL, BD) y medio para reacción de Indol (BBL, BD). Una colonia positiva a la identificación fenotípica de Salmonella se utilizó en los siguientes análisis.

Tabla 1. Tipos de muestras analizadas

Tipificación serológica de Salmonella.- La tipificación se realizó mediante el esquema de Kauffmann-White que divide a este género bacteriano en diferentes serotipos en base a los antígenos somáticos (O), flagelares (H) y capsular (Vi) (Becton Dickinson, New Jersey- USA.

Sensibilidad a los Antimicrobianos.- La susceptibilidad antimicrobiana se evaluó mediante el método de difusión en disco con 13 agentes antimicrobianos (Oxoid, UK), siguiendo las directrices del Instituto de Normas Clínicas y de Laboratorio (CLSI 2015). Los antimicrobianos utilizados fueron: gentamicina, estreptomicina, penicilina, ampicilina, amoxicilina-ácido clavulánico, cefalotina, cefotaxima, cloranfenicol, azitromicina, ciprofloxacina trimetoprim-sulfametoxazol, tetraciclina y nitrofurantoína. Se utilizó como control la cepa de Escherichia coli ATCC 25922. Se usó los cut offs recomendados por el Instituto de Normas Clínicas y de Laboratorio (CLSI 2015) para determinar la resistencia de las cepas de Salmonella a los antibióticos probados. (Tabla 2). Para identificar los patrones de resistencia se tomó en cuenta a las cepas con fenotipos resistentes e intermedios.

Tabla 2. Lista de Antimicrobianos utilizados y estándares de interpretación

RESULTADOS

Las muestras de piel tomadas antes del tanque de pre enfriamiento y después del tanque de enfriamiento presentaron el mayor porcentaje de aislamiento a Salmonella, mientras que las muestras de alimento y recepción de pollitos de un día de edad tuvieron los menores porcentajes de positividad. (Tabla 3).

Se identificaron 4 serotipos de Salmonella: S. Infantis (74.13%) S Liverpool (6.89%) S Amsterdam (1.72%) y S Uganda (1.72%). Dos cepas de Salmonella no pudieron ser serotipificadas con los antisueros disponibles. Todas las cepas de Salmonella de muestras de piel tomadas antes del tanque de pre enfriamiento y después del tanque de enfriamiento pertenecieron al serotipo Infantis (Tabla 4).

Tabla 3. Muestras positivas al aislamiento de Salmonella

Susceptibilidad antimicrobiana de Salmonella.- La mayoría de las cepas de Salmonella presentaron fenotipos multiresistentes con resistencia a por lo menos dos antibióticos, con excepción de S. Uganda que no presentó resistencia a ningún antibiótico. Se identificaron 15 patrones de resistenciasiendo el grupo 4 el patrón de resistencia más frecuente. Las cepas de S. Infantis presentaron los patrones de resistencia con el mayor número de antibióticos (Tabla 5).

Las cepas de Salmonella de muestras de piel tomadas antes del tanque de pre enfriamiento y después del tanque de enfriamiento mostraron los mayores porcentajes de resistencia con patrones de 12 antibióticos, seguido de las muestras de hisopos de barrido. En tanto que las muestras de alimento presentaron los patrones de menor resistencia con 3 antibióticos. Una muestra de heces fue la única resistente a estreptomicina (Tabla 6).

DISCUSIÓN

Salmonella se encontró en todas las etapas de la empresa avícola. Los datos muestran que en la fábrica de alimento balanceado la bacteria estuvo presente en el 4.1% (n=194) de muestras de piensos e ingredientes. Estos resultados contrastan con los niveles de contaminación por Salmonella obtenidos en Costa Rica de 5.4% (n=1420) y en Tanzania con 29.4% (n=197) de positividad (Mdemua et al. 2016, Molina et al. 2016). Por el contrario, los resultados reportados son miliares a los encontrados en Brasil y España en donde la bacteria ha sido aislada en el 4.9% (n=1269) y 4.8% (n=3844) de las muestras analizadas, respectivamente (Torres et al., 2011, Pellegrini et al. 2015).

Tabla 4. Serotipos de Salmonella

Tabla 5. Serotipos y perfil de resistencia

Por otra parte, el patógeno se aisló únicamente de materias primas de origen animal (6.7%), siendo la harina de carne (22.2%) el ingrediente más contaminado. Estos datos difieren de los reportados en Turquía, en donde el 3.5% (n=400) de harinas de origen animal presentaron contaminación por Salmonella (Kutay et al. 2016). Sin embargo, en China se reportó 35.7% (n=14) de contaminación en harina de carne (Yang et al. 2016). La presencia de la bacteria en este tipo de ingredientes puede deberse a la utilización de subproductos animales infectados que han sido sometidos a un proceso de rendering ineficaz (Wierup 2013).

Hay que tomar en cuenta que la comparación de datos acerca de la prevalencia de Salmonella en materias primas y/o alimento terminado resultan difíciles de realizar, debido a las diferencias en los métodos de muestreo y de diagnóstico aplicados en cada investigación (EFSA 2008). En granja, el microorganismo estuvo presente en el 3.5% (n=29) de muestras de papel de recepción, 66.7% (n=12) en hisopados de barrido y 50% (n=6) en muestras de ciego. La presencia de Salmonella a nivel de granja es variable. Así, en Brasil, el microrganismo se aisló del 3,6% (n=28) de muestras de forros de cajas de transporte de pollos y en España el 31.2% (n= 64) de muestras de meconio y forros de papel fueron positivas a Salmonella (Marin, et al. 2011). En contraste, Adesiyun et al. (2014) obtuvieron un resultado negativo en todas las muestras de meconio (n=20). La presencia de Salmonella en pollitos de un día de edad sugeriría la posibilidad de una transmisión vertical desde las reproductoras o una transmisión horizontal desde la incubadora o durante el transporte de los pollitos hacia las granjas.

Los resultados de la presencia de Salmonella en las heces de pollos son similares a los reportados en Colombia en donde se detectó una prevalencia de 65% (n= 315) (Donado-Godoy et al. 2012). Sin embargo, en China este microorganismo fue aislado del 11.4% (n=290) de muestras de ciegos y en España la prevalencia del patógeno en granjas de pollos de engorde fue del 1.02% (n=6577) (Cui et al. 2016, Lamas et al. 2016). En Estados Unidos Salmonella se detectó en el 43.1% (n=109) y 13.6% (n=220) de muestras de hisopado de barrido y heces, respectivamente (Berghaus et al. 2013).

Adicionalmente, en Brasil esta bacteria estuvo presente en el 5.0% (n=40) de muestras de hisopados de barrido colectados días antes de finalizarse la crianza y en Ecuador el 15.9% (n=388) de lotes de pollos fueron positivos a Salmonella (Giombelli y Abreu 2014, Vinueza-Burgos et al. 2016)

Tabla 6. Resistencia antimicrobiana en cepas de Salmonella

Las diferencias en la prevalencia de Salmonella reportada en el Ecuador puede deberse a que en el estudio realizado por Vinueza-Burgos et al. (2016) se abarcó un mayor número de empresas avícolas durante un año.

Además, las variaciones de la presencia de Salmonella en cada estudio se pueden atribuir a diferencias en las prácticas de crianza, terapia antibacteriana y/o condiciones de manejo y bioseguridad de las granjas.

En la planta de faenamiento no se encontraron variaciones en la cantidad de Salmonella aislada antes ni después del enfriamiento de las canales. Esto coincide \con un estudio realizado en Costa Rica en donde el porcentaje de Salmonella en carcasas tomadas antes y después del enfriamiento fue el mismo (Rivera et al. 2014).

No obstante, en otras investigaciones el aislamiento de esta bacteria disminuye después de la inmersión de las carcasas en el tanque de enfriamiento. Así en Estados Unidos, se reportó una contaminación de 18.2% (n=330) antes y 2.4% (n=330) después del ingreso de las canales al tanque de enfriamiento (Berghaus et al. 2013). De igual manera, Cox et al. (2014) encontraron una contaminación por Salmonella del 52% (n=40) antes del enfriamiento y 5% (n=40) después del enfriamiento de las carcasas en agua de inmersión.Adicionalmente, algunos países de Latinoamérica han reportado menores porcentajes de contaminación con Salmonella en carcasas al final del proceso de faenamiento. Así, en Brasil Salmonella se asiló en el 2.2% (n=452) de carcasas colectadas después ser empaquetadas y en Venezuela el 23.8% (n=91) de canales antes de ser empacadas presentaron contaminación (Pérez et al. 2004, Brizio y Prentice 2015).

Son varios los factores que influyen en la contaminación de las canales; Rasschaert et al. (2007), mencionan que la presencia de este microorganismo en la línea de procesamiento de la planta de faenamiento puede influir en la contaminación cruzada de las carcasas. Además, la presencia y cantidad de contenido fecal en las cubetas de transporte, también son un factor de riesgo para la posterior contaminación de las canales por Salmonella (Heyndrickx et al. 2002). Otro punto a considerarse es la utilización de cloro con el fin de reducir la cantidad de Salmonella presente en las carcasas. En general, los estudios muestran que el uso de cloro en el agua de inmersión puede disminuir los niveles del patógeno en las canales de pollo (Logue et al. 2003, Nagel et al. 2013). No obstante, la eficacia de los tratamientos a base de cloro puede reducirse debido a la gran cantidad de materia orgánica, pH alcalino o una insuficiente concentración de cloro en los tanques de enfriamiento (Lillard 1979, Loretz, et al. 2016).

El serovar Infantis fue el más frecuente y constante a lo largo de la línea de crianza (86.2%). La prevalencia de los serotipos de Salmonella en aves de corral puede variar según el país y condiciones climáticas (Wallis y Barrow 2005). Es así que en la UE S. Infantis (29.2%), S. Enteritidis (13.6%) y S. Kentucky (6.2%) fueron los serotipos más frecuentes encontrados en carcasas de pollo (EFSA 2010). De igual manera, a nivel de granja S. Infantis (22%) fue el serovar más común seguido por S. Mbandaka (14.6%), S. Thompson (10.6%) y S. Enteritidis (4.9%) (EFSA 2015). En otros lugares del mundo como Irán (1.1%; n=150) y Serbia (1.5%; n=550) todas las cepas de Salmonella aisladas de carcasas de pollo fueron identificadas como S. Infantis ( Zare Bidaki et al. 2013, Rašeta et al. 2014).

En contraste, en Bangladesh, S. Enteritidis y S. Typhimurium fueron las serovariedades más prevalentes aisladas a partir de muestras de fluido intestinal e hisopados cloacales (Akond et al. 2012), mientras que en el Estado de Kuwait, S. Enteritidis fue el serotipo más común en muestras de granja y planta de faenamiento (Al-Zenki et al. 2007).

Los serotipos Liverpool, Amsterdam y Uganda fueron aislados con menor frecuencia de muestras de alimento y granja. Estos resultados son similares al de otras investigaciones en las cuales S. Liverpool (0.2%), S. Amsterdam (3.6%) y S. Uganda (7.3%) fueron las serovariedades menos comunes encontradas a nivel de granja (van Asselt, et al. 2009).

La distribución de serotipos de Salmonella cambió al final de la cadena productiva, siendo S. Infantis la serovariedad predominante. Ello probablemente se deba a que la supervivencia de Salmonella enterica puede variar según el serotipo (Andino et al. 2014). Igualmente, la exposición repetida de la bacteria a un determinado ambiente hostil puede dar como resultado el surgimiento de cepas altamente resistentes a ese entorno (Humphrey 2004). Sin embargo, la realización de un muestreo a nivel nacional podría generar mayor información en cuanto a la diversidad y prevalencia de serovariedades de Salmonella presentes en carcasas de pollos de engorde.

La existencia de cepas de Salmonella resistentes a los antimicrobianos representa un grave problema de salud pública. Varios productos alimenticios pueden ser fuente de Salmonella, sin embargo, se considera que los casos de salmonelosis en humanos están estrechamente asociados al consumo de productos de origen aviar (FAO/WHO 2009, Antunes, et al .2016).

En el presente estudio las cepas aisladas de Salmonella de varios procesos de la industria avícola presentaron patrones multiresistentes que tuvieron de 2 a 11 antibióticos. Las cepas de Salmonella aisladas a partir de piensos y sus materias primas mostraron resistencia a 3 antibióticos: nitrofurantoína (75%), ciprofloxacina (62.5%) y azitromicina (37.5%). Estos resultados difieren con los reportados en Estados Unidos (EU), donde la mayor parte de cepas de Salmonella aisladas en alimento aviar fueron resistentes a sulfisoxazol, gentamicina,estreptomicina, tetraciclina y trimetopin-sulfametoxazol (Sanad et al. 2015). En Colombia un estudio reporta que las cepas de Salmonella aisladas de muestras de alimento presentaron mayor resistencia a amikacina, cefalotina, cefoxitina, cefuroxima y gentamicina (Rodriguez et al. 2015).

Se debe considerar que la sola presencia de cepas de Salmonella resistentes a antibióticos en esta fase de la industria avícola puede tener un gran impacto en la contaminación y propagación de esta bacteria en las aves durante la cadena productiva con la subsecuente transmisión a alimentos de consumo humano.

Durante la crianza en granja de los pollos de engorde las cepas positivas a Salmonella mostraron patrones de resistencia con un mayor número de antibióticos que los encontrados en el alimento. En este grupo los antibióticos con mayores reportes de cepas resistentes fueron: penicilina (91.7%), ampicilina (91.7%), cefalotina (91.7%), cefotaxima (91.7%), nitrofurantoína (91.7%), tetraciclina (83.3%) y cloranfenicol (75%). Estos datos son parcialmente similares a los reportados en países como Estados Unidos, Corea y Colombia, en donde estudios realizados con muestras ambientales de granjas avícolas demuestran que gran parte de las cepas de Salmonella mostraron mayor resistencia a ampicilina, tetraciclina, ácido nalidíxico, ceftioufur, cefalotina, cloranfenicol, nitrofurantoína, trimetopin-sulfametoxazol (Alali et al. 2010, Im et al. 2015, Rodriguez et al. 2015). Según la Autoridad Europea de Seguridad Alimentaria la adquisición de genes de resistencia de Salmonella probablemente haya ocurrido por conjugación con otras enterobacterias mediante la transferencia de plásmidos (EFSA 2014). La resistencia de cepas de Salmonella a β-lactámicos de amplio espectro ha sido ampliamente estudiada. En la actualidad se conoce que las betalactamasas involucradas están codificadas por varios grupos de genes, entre los cuales se puede mencionar a AmpC, bla_CMY, bla_TEM y bla_CTX-M entre los más prevalentes (Choi et al. 2015, Fitch et al. 2015, Katoh et al. 2015).

La aparición de bacterias productoras de betalactamasas de espectro extendido en aves de corral ecuatoriana es de particular interés para la salud pública ya que estos antibióticos figuran en la lista de medicamentos esenciales para la OMS (WHO 2013) limitando las opciones para el tratamiento de la salmonelosis humana.

Las cepas de Salmonella provenientes de muestras de piel de pollo de engorde destinado a consumo humano presentaron los fenotipos con mayor resistencia a los antibióticos. Estas cepas tuvieron resistencia a todos los antibióticos utilizados, excepto a estreptomicina. Los antibióticos con mayor frecuencia de resistencia fueron tetracicilina, nitrofurantoína, trimetopin-sulfametoxazol, cloranfenicol, cefotaxima, cefalotina, ampicilina y penicilina. Múltiples investigaciones realizadas en otros países como en la UE y EU se reportan que las cepas de Salmonella aisladas a partir de carne de pollo presentan mayores índices de resistencia a tetraciclina, ampicilina, estreptomicina, ciprofloxacina, ácido nalidíxico, sulfonamidas, ceftiofur (FDA 2013, EFSA 2015). Países latinoamericanos como México, Colombia y Brasil reportan que las cepas de Salmonella aisladas de carne de pollo muestran resistencias más altas a ampicilina, tetraciclina, cloranfenicol, trimetoprim-sulfametoxazol, enrofloxacina, ceftiofur, entre otros (Miranda et al. 2009, Donado-Godoy et al. 2015, Mattiello et al. 2015). La resistencia elevada a tetraciclina en este estudio puede atribuirse al uso frecuente de estos antimicrobianos en la producción animal y se ha reportado con frecuencia en varios países (Parveen et al. 2007, Maka, Maćkiw, Ściezyńska, Pawłowska y Popowska 2014, Choi et al. 2015, Quesada, et al. 2016).

Los altos niveles de resistencia de Salmonella en carne de pollo mostrados en este estudio pueden representar un riesgo significativo para la salud pública en el Ecuador. Esto se ha reportado en varios estudios que demuestran la importancia de Salmonella de origen aviar en la epidemiología clínica de la salmonelosis humana (Medeiros et al. 2011, Katoh et al. 2015, Quesada et al. 2016, Voss-Rech et al. 2016).

Treinta y nueve muestras procedentes de la etapa de crianza y de faenamiento comparten cuatro patrones de resistencia antimicrobiana. La contaminación de Salmonella procedente de contenido gastrointestinal puede ocurrir durante las operaciones de sacrificio, ocasionando la contaminación de las carcasas, lo que podría justificar los patrones de resistencia en las muestras. Estudios similares han reportado un aumento en la contaminación de las carcasas después de la evisceración (Von Rückert, et al. 2009, Wang et al. 2013, Giombelli et al. 2015).

Por otro lado, las cepas de S. Infantis aisladas en muestras de alimento no presentaron los mismos perfiles de resistencia que aquellas aisladas en muestras de crianza y faenamiento. Esto podría indicar que ciertas cepas de Salmonella están vinculadas a procesos específicos en la producción de pollos parrilleros. La realización de estudios complementarios permitiría determinar la relación genética entre estos aislados con mayor precisión.

Los resultados obtenidos en esta investigación proporcionan datos importantes acerca de la presencia, serotipos y resistencia a los antibióticos de cepas de Salmonella en una empresa avícola integrada del Ecuador, poniendo en relieve la necesidad de mejorar las medidas de bioseguridad y establecer programas de control de Salmonella que aseguren y verifiquen la calidad de la carne de pollo. De igual manera, es necesaria la implementación de medidas por parte de organismos oficiales que controlen el uso de antibacterianos en animales de abasto para prevenir el surgimiento de bacterias resistentes a los mismos. También se deberían realizar estudios que abarquen más integraciones avícolas, y la carne de pollo al menudeo para tener una idea más clara del riesgo de contaminación alimentaria en Ecuador.

AGRADECIMIENTOS

Los autores expresan su agradecimiento a la Empresa Avícola que abrió sus puertas y apoyó a la realización de esta investigación. También agradecemos al personal técnico del laboratorio de Bacteriología de la Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia de la Universidad Central del Ecuador.

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