minador de la hoja en cítricos

Este insecto fue observado en Venezuela por primera vez en 1995, afectando cultivos de lima persa en el estado Monagas, considerándose en la actualidad una amenaza para la citricultura nacional al detectarse en otros estados del país. En ese artículo se ofrece la información técnica dirigida a orientar a los productores para confrontar los impactos originados por la mencionada plaga sobre la producción.

Actualmente, dentro de la problemática insectil, el minador de la hoja de los cítricos (Phyllocnistis citrella Stainton), es considerado como una amenaza para la producción citrícola del país, ya que a nivel mundial es señalado como una de las mayores limitantes en este rubro. Esta plaga fue detectada en octubre de 1995, en una plantación de lima persa (Citrus latifolia Tanaka) de una finca ubicada al noreste del estado Monagas, en el sector Amarilis, municipio Maturín del estado Monagas. Este hallazgo constituye la primera referencia de la presencia del insecto en Venezuela (Said y Rodríguez, 1995).

El presente artículo tiene como finalidad revisar la información técnica sobre el minador de la hoja de los cítricos (Phyllocnistis citrella) con el objeto de orientar a los citricultores para confrontar los problemas originados por el mencionado insecto .

El Phyllocnistis citrella, es conocido comúnmente como el minador de la hoja de los cítricos, pertenece al orden: Lepidóptera y a la familia: Gracillariidae. Las polillas de esta familia son muy pequeñas y reciben el nombre de microlepidópteras. Esas polillas son activas, principalmente en el crepúsculo o en las primeras horas de la mañana (Dirección de Protección Agropecuaria, 1995; Heppner,1993a.;Sponagel y Díaz,1994)

Para P. citrella señalamos como centro de origen el continente Asiático y fue descrito por primera vez en Calcuta (India), en 1856 por Stainton. Es una especie que se ha extendido por todo el continente Asiático, causando serios problemas en los cítricos. Se encuentra presente en territorios desde Arabia Saudita hasta la India, en China, Filipinas, Taiwán, el sureste del Japón, Nueva Guinea y en varias islas del Pacífico del sur y de Australia.

Se observa en Africa del este, desde Sudán hasta Yemén. Este insecto, debido a su característica de eficiente colonizador y a su rápida capacidad de dispersion, se ha venido propangando a una tasa alarmante en los ultimos 50 años, favorecido además por el tráfico de material vegetal infestado (Dirección General de Sanidad Vegetal, 1994; Heppner,1993b; Knapp y col.,1994; MAC-SASA, 1995; Sponagel y Díaz, 1994).

En América se observó por primera vez en las Bahamas, en 1993 y después ingresó al estado de Florida (USA) y actualmente se encuentra en los estados de Alabama, Louisiana y Texas (USA). En ese mismo año se introdujo en Cuba, en las Islas Caimán, Belice y Costa Rica.

En 1994 fue detectado en Puerto Rico, República Dominicana, El Salvador, Guatemala, Honduras, Jamaica, México, Nicaragua y Panamá. En 1995 se dispersó a Colombia y Venezuela (Dirección General de Sanidad Vegetal, 1994; Heppner, 1993b; Said y Rodríguez, 1995; Sponagel y Díaz, 1994).

En Venezuela, este insecto se observó por primera vez en octubre de 1995 en el estado Monagas, sector Amarilis, en una plantación de lima persa (Citrus latifolia), determinándose niveles de incidencia de 100 % en las hojas de los brotes tiernos (Said y Rodríguez, 1995).

Posteriormente se realizaron muestreos en casi todo el estado, encontrándose al inicio de 1996 en los siguientes municipios: Maturín, Cedeño, Punceres, Ezequiel Zamora y Piar; y en el estado Anzoátegui (Said y col., 1996).

Hasta mediados de ese mismo año se ha dispersado a los estados Miranda, Aragua, Guárico, Yaracuy, Carabobo, Portuguesa, Falcón y Zulia, afectando principalmente cultivos de lima persa y de naranja dulce.

Los adultos son muy disminutos (Figura 1a), llegan a medir entre dos y cuatro milímetros de longitud, cuyas alas anteriores presentan escamas blancas y plateadas irisdiscentes, con bandas marrones y varias marcas de color negro; también exhiben un punto negro en el margen apical; ambas alas son flecosa y las posteriores son de color blanquecino.

Los adultos pueden vivir de dos a 12 días y son muy activos desde el crespúsculo hasta el amanecer; las hembras pueden ovopositar de 23 a 48 huevos. En la zona tropical el ciclo fluctúa entre 15 a 20 días y pueden producirse hasta 20 generaciones al año.

El ciclo de vida se inicia cuando la hembra adulta deposita individualmente los huevecillos en las hojas, los cuales son colocados preferiblemente en el envés de las hojas, pero cuando se presenta en elevadas poblaciones son depositados también en el haz. Los huevecillos son de color blanquecino y tienen forma ovalada y achatada (Figura 1b); la eclosión ocurre entre dos a diez días.

Las larvas recién emergidas, inmediatamente se internan debajo de la epidermis de las hojas y comienzan a producir minas en forma de zig-zag o serpenteadas, de color plateado. Las larvas (Figura 1c) son muy pequeñas y llegan a medir tres milímetros de longitud, son de color verde amarillento y algo transparentes, pasan por tres instares larvales más uno especializado de prepupa (figuras 2a, 2b), la duración del ciclo larval es de cinco a 20 días, dependiendo de las condiciones climáticas.

Las larvas de los tres primeros estadios se alimentan succionando la savia de las células de los tejidos adyacentes. El último instar larval o prepupa es de color amarillo, de forma cilíndrica y no se alimenta.

El estado de pupa (Figura 2c) ocurre entre seis a 22 días y sucede en una celda pupal (figuras 1d, 1e, 1f), ubicada al borde o en un doblez de la hoja (Dirección General de Sanidad Vegetal, 1994; Heppner, 1993b; Knapp, y col., 1995; Sponagel y Díaz, 1994).

En la Figura 3 se presenta de forma esquemática la duración de las diferentes fases del ciclo de vida del insecto: huevo, larva (3 instares + 1 prepupa), pupa y adulto (Knapp,1995).

El P. citrella afecta a todas las especies del género Citrus y a todas las variedades e híbridos y plantas relacionadas con la familia: Rutaceae. El insecto ataca con preferencia a la lima persa (Citrus latifolia T.), al grapefruit (Citrus paradisi), la toronja (Citrus grandis), al limón (Citrus limon), la cidra (Citrus medica), los pomelos (Citrus maxima) y la naranja dulce (Citrus sinensis) (Heppner,1933a; Heppner,1993b; Knapp y col., 1995; Sponagel y Díaz, 1994).

En Florida, USA, señalan que el insecto también puede atacar a especies de plantas ornamentales como Severinia sp. y Murraya sp., naranja jasmín (Knapp y col., 1995).

Otras plantas hospederas mencionadas en la literatura son el membrillo (Aegle marmelos), naranja trifoliata (Poncirus trifoliata) en la India y Atalandia sp. en Filipinas (Heppner, 1993b). También se mencionan otras especies de plantas hospederas, en las cuales el insecto no logra completar el ciclo de desarrollo: Jasminum spp., familia: Oleaceae y Dalbergia sisoo, familia: Leguminoseae (Heppner, 1993b; Knapp y col., 1995; Sponagel y Díaz, 1994).

En el estado Monagas se ha encontrado afectando a la lima persa (figuras 1g, 1h), la naranja dulce, el grapefruit, la naranja California (C. sinensis var. Washington Navel); la mandarina Cleopatra (Citrus reshni) y el limon criollo (Said y col., 1996).

Algunos autores destacan que la susceptibilidad al ataque de P. citrella, depende básicamente del grosor y consistencia de las hojas, grosor de las paredes celulares en el tejído parenquimático, y por el grosor y firmeza de la cutícula (Sponagel y Díaz, 1994).

La fase adulta de P. citrella no es perjudicial y se alimenta como otras especies de lepidópteras, ingiriendo los néctares secretados por los tejidos florales y foliares de las plantas. El daño es producido por las larvas en sus tres primeros instares.

Los síntomas primarios del daño ocasionado por las larvas son minas y galerías en las hojas de los brotes tiernos (Figura 1g) y eventualmente en los tallos tiernos, causándoles un alto grado de distorsión y limitando que éstas realicen la función fotosintética (Heppner,1933a; Heppner, 1933b; Knapp y col., 1995; Sponagel y Díaz, 1994).

1. Destrucción de las capas protectoras (cutícula y epidermis), exponiendo las hojas a la introducción de patógenos que pueden causar enfermedades en las plantas, como el cáncer de los cítricos, que afortunadamente no se encuentra en Venezuela.

2. La eliminación de las capas protectoras de las hojas, que provoca trastornos en el proceso de evapotranspiración en las mismas, mostrando síntomas de desecamiento, encrespamiento y enrollamiento de la lámina foliar.

3. Las minas y galerías que interrumpen el transporte de minerales y compuestos orgánicos, causando clorosis en las hojas.

4. Ataques severos que, frecuentemente, originan un desprendimiento prematuro de las hojas.

5. La pérdida del área foliar activa inducida por la acción de este insecto, que reduce la tasa fotosintética. Esto se traduce en una disminución del rendimiento expresado en menor peso, cantidad y calidad de los frutos (contenido de jugos, azúcares y ácidos) (Dirección General de Sanidad Vegetal, 1994; Knapp y col., 1995; MAC-SASA, 1995; Sponagel y Díaz,1994).

A nivel mundial se han desarrollado programas de investigación, tendientes a reducir los daños causados en las plantaciones de cítricos (plantas en viveros), lo que se traduce en un retardo en el crecimiento y, en plantas en plena producción se manifiesta por una reducción notable de los rendimientos, medidos en término de menor número y tamaño de los frutos. Asimismo de su calidad, daños que se aprecian notablemente al año siguiente de iniciarse la infestación.

Estas tecnologías y métodos de control desarrollados son los siguientes: control biológico, cultural, químico y legal.

Este control consiste en la utilización de organismos como: patógenos, depredadores y parasitoides en el control de una determinada plaga. En el caso del minador de la hoja de los cítricos, Heppner, 1993b menciona 39 especies de parasitoides incluidos en siete familias y a un depredador originario de China, Chrysoperla boninensis (neuróptera: Chrysopidae).

En Florida, USA, durante 1993 y 1994 se han encontrado especies de himenópteras parasíticas, pertenecientes a los géneros: Pnigalio y Cirrospilus de la familia Eulophidae y del género Oncophanes de la familia Braconidae, atacando larvas de Phyllocnistis citrella, obteniéndose niveles de parasitismo que exceden de 50 %. En 1994, dos especies de parasitoides provenientes de Australia fueron introducidas y liberadas en Florida, ellos son Ageniapis citricola (Encyrtidae) y Cirrospilus quadristriatus (Eulophidae) (Knapp y col., 1995).

A. citricola fue introducido a Australia desde Indonesia a plantaciones de cítricos, donde resultó ser unos de los parasitoides más exitosos, que junto a otros enemigos naturales, son capaces de controlar hasta 90 % de larvas del minador de la hoja de los cítricos (Sponagel y Díaz, 1994).

A. citricola es un endoparásito específico de larvas de P. citrella; este parasitoide ataca las larvas en los primeros instares, emergiendo el adulto de su hospedero en el ultimo instar larval o prepupa (Knapp, y col., 1995).

En Cuba, una buena perspectiva de control se ha constituido en la utilización de la cepa de B. thuringiensis var. Kurstaki, serotipo 3a3b (Turilav) de procedencia colombiana, mezclado con aceite de petróleo (Renaud, comunicación personal).

Varios autores han señalado que fuertes lluvias pueden controlar hasta 30 % de las poblaciones de adultos de P. citrella (Knapp y col., 1995). El control cultural puede efectuarse mediante la limpia, a través de la recolección y quema de las hojas caídas, para matar los estadios de las plagas que se encuentran presentes en las mismas.

También puede realizarse en condiciones tropicales, con producción de brotes durante todo el año. Se recomiendan podas suaves para eliminar los brotes altamente infestados. Las podas deben complementarse con labores de fertilización, riego y el control de otras plagas y enfermedades para disminuir las pérdidas y ayudar a una rápida recuperación de las plantas, aunque sobre estas últimas prácticas existen opiniones contrarias (Dirección General de Sanidad Vegetal, 1994; Knapp y col., 1994; Sponagel y Díaz, 1994).

El control químico del minador de la hoja de los cítricos resulta dificultoso y poco efectivo, ya que la larva se encuentra protegida por las capas protectoras de las hojas, como también la pupa que es fuertemente protegida al doblarse el margen de las hojas (Knapp y col., 1994).

Por estas razones el control químico debería ser aplicado en combinación con el control cultural y biológico. P. citrella es un insecto que ha desarrollado resistencia a productos químicos y no se recomienda su aplicación en plantaciones en producción. En plantaciones jóvenes y en viveros se recomiendan hasta dos o más aplicaciones anuales (Sponagel y Díaz,1994).

En Florida (USA) se mencionan los siguientes insecticidas sistémicos con buena efectividad en el control de P. citrella: imidacloprid (Admire®), avermectrina (Agrimek ®) y fenoxicarb (Eclipse ®), en combinación con aceite de petróleo (FC 435-66) (Browning y col.,1995; Knapp y col.,1995; Sponagel y Díaz,1994).

En Venezuela se debe ser muy cauteloso con el uso de agroquímicos en el control de P. citrella. En primer lugar, porque no se han desarrollado en el país investigaciones sobre productos, dosis, métodos de aplicación, modo de acción e intervalos, y en segundo término, puede originarse un desequilibrio ecológico con las plagas y los enemigos naturales presentes en los agroecosistemas.

Consiste en las médidas de tipo legal aplicadas por instituciones del estado, y es aquí donde descansa el éxito de los métodos de control a aplicarse.

En Venezuela, en el caso de P. citrella, por tratarse de un insecto de reciente introducción al país, una de las acciones necesarias de establecer es la cuarentena vegetal, mediante la cual se deben cumplir los siguientes lineamientos:

1. Prohibición del traslado de material vegetal de cítricos de los estados infestados por el minador de la hoja de los cítricos a localidades libres de la plaga.

2. Inspecciones rigurosas en las diferentes alcabalas del equipaje de pasajeros en tránsito por los estados infestados.

3. Decomiso de partes vivas de plantas hospederas del insecto.

4. Exigir permiso sanitario de las cargas de frutos frescos que salgan de estados infestados hacia otros libres de la plaga.

Browning, H.W.; R. C. Bullock; J. L. Knapp; J. Peña; P. A. Stansly. 1995. Citrus leafminer. En: Florida Citrus Pest Management Guide. SP-43. Knapp, J. L. (Ed). Coop. Ext. Serv., IFAS, University of Florida., Gainesville. USA p. 23-24.

Dirección General de Sanidad Vegetal (SAGAR-México). 1994. Minador de la hoja de los cítricos, Phyllocnistis citrella (Stainton) 1856. Ficha Técnica No 2. 4 p.

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Knapp, J. L.; L. G. Albrigo; H. W. Browning; R. C. Bullock; J. B. Heppner; D. G. Hall; M. A. Hoy; R. Nguyen; J. E. Peña; P. A. Stansly. 1995. Citrus leafminer Phyllocnistis citrella Stainton. Current Status in Florida. Florida Coop. Ext. Serv., IFAS., University of Florida., Gainesville. USA. 35 p.

Ministerio de Agricultura y Cría. Servicio Autónomo de Sanidad Agropecuaria (SASA). 1995. Minador de la hoja de los cítricos, Phyllocnistis citrella Stainton (Lepidoptera: Gracillariidae). Caracas, Ven. Alerta Cuarentenaria No 1. 4 p.

Said, R. y G. Rodríguez. 1995. Detección del minador de la hoja de los cítricos, Phyllocnistis citrella Staiton (Lepidoptera: Phyllocnistidae) en plantaciones de lima persa en el estado Monagas. Informe Técnico SASA-FONAIAP. Ven. 9 p.

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Sponagel, K. y F. Díaz. 1994. El Minador de la hoja de los cítricos, Phyllocnistis citrella. Un Insecto plaga de importancia económica en la citricultura de Honduras. Fundación Hondureña de Investigación Agrícola, Honduras. 37 p.

Estados inmaduros de phylloocnistis citrella: Ciclo biológico del minador de la hoja - tomado y adaptado de a) tercer instar larval; b) prepupa: c) pupa
Kmapp et al. (1995)

(tomado de Heppner, 1993b).



Phyllocnistis citrella stainton: a) adulto; b) huevo en el enves de la hoja; c) minas con larvas del segundo instar; d)pupal; e) celda pupal f) pupa en celda pupal; g) minas en hoja de lima persa; h) daños en lima persa. (Cortesia de M. Cermeli y G. Rogriguez).


Figura 1.Phyllocnistis citrella Stainton: a) adulto ; b) huevo en el envés de la hoja; c) minas con larvas del segundo instar; d) pupario en celda pupal; e) celda pupal; f) pupa en celda pupal; g) minas en hoja de lima persa; h) daños en lima persa. (Cortesía de M. Cermeli y G. Rodríguez).

Figura 2. Estados inmaduros de Phyllocnistis citrella: a) tercer instar larval; b) prepupa ; c) pupa (Tomado de Heppner 1993b).