Revisión de la eficiencia a fósforo en maíz nativo de Michoacán: de Plántula a madurez fisiológica

El fósforo (P), después del nitrógeno (N), es el nutriente que más frecuentemente afecta la producción de cultivos. El P forma parte de enzimas, ácidos nucleicos y proteínas y está involucrado en prácticamente todos los procesos de transferencia de energía. El contenido total de P en el suelo está controlado por el material parental y el clima. En general, las zonas más húmedas son las más deficientes en este nutriente (Tisdale et al., 1993). Del contenido de P total en el suelo, sólo las fracciones inorgánicas y orgánicas solubles y lábiles están disponibles para las plantas durante el ciclo del cultivo (Stewart y Sharpley, 1987).

La mayor parte del P de suelos ácidos de México está en formas insolubles como fosfatos de calcio (Ca), hierro (Fe) y aluminio (Al), fosfatos retenidos en el humus o fijados fuertemente en las arcillas (Tisdale et al., 1993). Los suelos de este tipo necesitan cantidades importantes de insumos fosfóricos para promover un óptimo crecimiento vegetal y una producción adecuada de alimentos (Date et al., 1995). La eficiencia agronómica del fertilizante fosforado, sin embargo es insuficiente porque el P sufre reacciones que disminuyen su solubilidad y disponibilidad para la planta. Se estima que solo el 30% del fosfórico es absorbido por los cultivos (Smil, 2000). La sostenibilidad de los sistemas agrícolas de la región, requiere de la identificación y desarrollo de genotipos eficientes para adquirir y utilizar el P sea del suelo o del fertilizante (Lynch, 2007).

La eficiencia en el uso de fósforo (EUP) es la capacidad de una planta para producir materia seca o rendimiento de grano por unidad de nutriente aplicado o absorbido (Fageria y Baligar, 2008). La EUP comprende dos componentes fisiológicos: la eficiencia en la adquisición (EAP) y la eficiencia en la utilización (EUtP) de P (Fageria y Baligar, 2008). El término eficiencia en adquisición se usa para describir la capacidad de la raíz para absorber un nutriente por unidad de tejido mediante una mayor exploración del volumen del suelo. La eficiencia en la utilización de nutrimentos refiere a la eficiencia de un cultivo para convertir el nutriente absorbido en rendimiento de materia seca cosechada o grano (Rose et al., 2010).

La Subprovincia Neovolcánica Purépecha, en Michoacán, constituye uno de los centros más diversos de razas de maíz (Sánchez et al., 2000). En esta región, el cultivo de maíz se realiza bajo condiciones de temporal, en pequeñas unidades de producción y en suelos de reducida fertilidad (SIAP, 2016). La producción anual de maíz es variable (< 2 ton ha-1) y depende del cultivo de variedades nativas de maíz ampliamente adaptadas a las condiciones agro-ecológicas de la zona. Diversos estudios realizados en campo y condiciones controladas demuestran que existe una amplia variabilidad genotípica en la eficiencia en la adquisición y utilización de P de maíz nativo de la Meseta P'urépecha. Dicha variabilidad de manifiesta en las diferentes etapas del desarrollo: plántula (Pérez-Decelis y col., 2010), vegetativa temprana (Magdaleno-Armas, 2010); vegetativa tardía (Bayuelo-Jiménez et al., 2011), floración (Flores-Torres y col., 2016) y madurez fisiológica (Bayuelo-Jiménez y Ochoa-Cadavid, 2014). La eficiencia a P está relacionada con una alta absorción del P del suelo a través de cambios en las relaciones alométricas entre la raíz y el vástago, cambios en la morfología y arquitectura radical (Bayuelo-Jiménez et al., 2011) y una acentuada eficiencia fisiológica para utilizar el P en la producción de semilla (Bayuelo- Jiménez y Ochoa-Cadavid, 2014). El objetivo de la presente revisión es destacar los estudios realizados en maíz nativo de la Meseta P'urépecha en relación a los mecanismos adaptativos que promueven su acentuada eficiencia en el uso de P y su inminente impacto en el desarrollo de los agro-ecosistemas de la región.

Se implementaron diversos protocolos para caracterizar la variabilidad genotípica de la arquitectura y morfología radical de maíz nativo en diferentes etapas fenológicas del cultivo. En estados fenológicos tempranos del desarrollo (plántula), se utilizó el método del cigarro (rollos de papel) para caracterizar la arquitectura y morfología de la raíz, mientras que en etapa vegetativa temprana y tardía, se empleó el método de campo shovelomics (http://roots.psu.edu;http://www.naweb.iaea.org/nafa/swmn/news-swmcn.hmtl). En los estudios de caracterización de los rasgos arquitectónicos y morfológicos de la raíz, se incluyó un amplio acervo de genotipos nativos de la Meseta Purépecha, todos ellos caracterizados en campo y en diversas condiciones edáficas.

Se evaluó la utilidad agroecológica de la variación de los distintos atributos de la arquitectura y morfología radical en el incremento de la eficiencia en la adquisición de P en variedades nativas de maíz. El criterio para evaluar la eficiencia a P y que considera la eficiencia en el uso del nutriente (adquisición y utilización de P) es aquel que estima el crecimiento o rendimiento relativo del cultivo obtenido en condiciones limitantes con respecto al crecimiento alcanzado en condiciones nutrimentales óptimas (Bayuelo-Jiménez et al., 2011). Se consideraron cuatro categorías por grupo de acuerdo con la eficiencia a P (definida como el crecimiento y/o rendimiento sostenido en condiciones de baja disponibilidad de P) en combinación con la respuesta a P (crecimiento y/o rendimiento sostenido en condiciones de alta disponibilidad de P): [eficientes y con respuesta (ER); no eficientes y con respuesta (NER), no eficientes y sin respuesta (NENR) y eficientes y sin respuesta (ENR)] (Gerloff, 1977). Resultados obtenidos con un amplia inclusión de genotipos de maíz y cultivados en diferentes localidades de la Meseta Purépecha, sugieren que el uso de este sistema es de gran valor en la identificación de genotipos de excepcional respuesta en condiciones de estrés de P (Bayuelo-Jiménez y Ochoa-Cadavid, 2014).

En estos estudios se probó la hipótesis de que las variedades con una alta eficiencia a P en suelos de reducida fertilidad poseen una serie de atributos en su arquitectura radical que favorecen una mayor adquisición del P, mientras que un menor índice de cosecha de P en la semilla promueven una mayor utilización interna del recurso (mayor producción de grano por unidad de P absorbido) (Figura 1).

Figura 1. Protocolos de selección de maíz nativo eficiente a fósforo en suelos ácidos.

Durante las primeras dos semanas del desarrollo de la planta, la raíz principal y las raíces seminales embrionarias comprenden la mayor parte del sistema radical y son responsables de la mayor parte de la absorción de agua y nutrientes en la planta (Hochholdinger et al., 2004). En esta etapa del desarrollo, es común que las plántulas se beneficien de la reserva de P de la semilla y promuevan diferencias en el crecimiento e incremento en la formación de raíces laterales (Lynch, 2007).

En un estudio realizado con 110 genotipos de maíz en etapa de plántula, se evaluó el efecto del tamaño y la reserva de P de la semilla en el crecimiento y arquitectura radical. El experimento se condujo en condiciones ambientales controladas con una dosis limitada (0.1 μM) y óptima (1 μM) de KH2PO4. Los resultados demostraron que en los genotipos ineficientes, el tamaño de la semilla es un factor determinante en el crecimiento de la raíz, mientras que en genotipos eficientes, la relación entre el tamaño y reserva de P no afecta el crecimiento de la raíces laterales y el vástago (Pérez-Decelis, 2010). Estos resultados demuestran que los cambios que sucedan en la morfología y arquitectura de la raíz pueden incrementar la eficiencia a P independientemente del tamaño y contenido de P en la semilla y favorecer la evaluación fenotípica de maíz en etapas tempranas del desarrollo.

Una respuesta común de las plantas ante la reducida disponibilidad de P es incrementar la asignación de materia seca a la raíz a expensas del crecimiento del vástago (Lynch, 2007). Para asegurarse que el crecimiento radical favorece la adquisición de nutrientes es necesario comparar el coeficiente alométrico entre la raíz y el vástago. Entre menor sea el coeficiente alométrico entre ambos órganos, mayor será la eficacia de la raíz para explorar la superficie del suelo y menor será su costo metabólico (Nielsen et al; 2001).

Bayuelo-Jiménez y col. (2011), estudiaron la variación genotípica del crecimiento y la arquitectura radical y su asociación con la eficiencia a P en 242 variedades de maíz nativo cultivadas en un suelo ácido con una reducida (23 kg P2O5 ha-1) y alta disponibilidad (97 kg P2O5 ha-1) de P. Los genotipos fueron clasificados en tres categorías de eficiencia a P según el análisis de componentes principales: 109, 122 y 11 fueron genotipos ineficientes, moderadamente eficientes y eficientes. El grupo eficiente a P presentó mayor biomasa en la raíz y vástago, así como raíces seminales y nodales más ramificadas. La movilización de materia seca a la raíz, cuantificada por el coeficiente alométrico, no fue alterado por la disponibilidad de P en ningún grupo de eficiencia, lo que indica que la disponibilidad de P contribuyó con los cambios en el patrón y distribución de la raíz y propició un incremento de acumulación de peso seco del vástago en condiciones limitantes del nutriente en el suelo.

Dada la relativa inmovilidad del P en el suelo, su disponibilidad es mayor en la superficie y el diseño y disposición de la raíz es crucial en la absorción (Lynch, 2007). En maíz, el sistema radical post-embrionario consiste de tres tipos de raíces: a) las raíces laterales que emergen tanto de la raíz primaria como de las raíces seminales, b) las raíces que se forman de los nudos del tallo (raíces de la corona o nodales) y las raíces de soporte que penetran en el suelo e impiden el acame de la planta (Hochholdinger et al., 2004). En genotipos eficientes a P, la deficiencia de P estimula el incremento de las raíces nodales y laterales, lo que favorece la absorción y el crecimiento de la planta (Ochoa et al., 2006). (Bayuelo-Jiménez et al. (2011) confirmaron la ventaja adaptativa de este mecanismo y la existencia de una amplia variabilidad genotípica en la formación de raíces nodales y laterales en maíz nativo. Los genotipos eficientes con mayor número de raíces nodales y raíces laterales más ramificadas, acumularon mayor peso seco en el vástago que aquellos genotipos ineficientes con pocas raíces nodales.

La deficiencia de P promueve el desarrollo de raíces laterales y la proliferación de pelos radicales (Lynch y Brown, 2008). Éstos son profusiones sub-celulares de las células epidérmicas de la raíz especializadas en la absorción de nutrientes relativamente inmóviles como el P que asisten en la dispersión de exudados hacia la rizósfera para incrementar su disponibilidad (Jungk, 2001). En maíz nativo, la variabilidad genotípica en la formación de pelos radicales densos y/o largos es amplia y su contribución en la absorción de P y crecimiento del vástago es notoria (Bayuelo- Jiménez et al., 2011; Flores-Torres et al., 2016).

A menudo, la reducida disponibilidad de P retrasa la floración y la madurez fisiológica en especies anuales. Es posible que el retraso fenológico sea benéfico para la planta porque le permite adquirir y utilizar el P de una forma más eficiente y durante más tiempo (Nord and Lynch, 2008). En maíz nativo, la deficiencia de P en el suelo promueve un retraso en los eventos fenológicos del cultivo y afecta los patrones de acumulación de P y materia seca en la planta. En etapa vegetativa, los genotipos precoces acumulan más P y materia seca que los genotipos tardíos y ambos eventos ocurren en etapas más tempranas del desarrollo (V8 a V12 en precoces y V12 a VT en tardíos). Durante la etapa reproductiva, la acumulación de P y materia seca sucede entre los 87 y 120 d (R1 y R2) en genotipos precoces y de los 122 a 158 d (R3 y R5) en los tardíos. A madurez fisiológica, el índice de cosecha de P es similar (51 a 61%) entre grupos de maduración y niveles de P. En los genotipos tardíos, la extensión del periodo de crecimiento vegetativo y reproductivo representa una ganancia de 20 al 30% en la acumulación de materia seca y contenido de P. Esta ganancia se debe, en parte, al incremento de la relación raíz/vástago en las etapas de floración femenina (R1) y ampolla (R2). En estas etapas, los genotipos tardíos desarrollaron raíces nodales más largas y ramificadas que los genotipos precoces en BP, mismas que favorecen la adquisición y distribución de P a órganos reproductivos. Los resultados soportan la hipótesis que el retraso de los eventos fenológicos en BP es una estrategia adaptativa que incrementa la adquisición y utilización de P en maíz, así que la disponibilidad de P en el suelo, en etapas posteriores a la floración, es de suma importancia para cultivos de maduración tardía. La alta eficiencia en la utilización interna de P (IP < 60%) indica que los requerimientos de P en la planta son menores pero suficientes para alcanzar la máxima acumulación de P en etapas tempranas del crecimiento (Bayuelo-Jiménez and Ochoa-Cadavid, 2014; Flores-Torres y col., 2016).

La mayor eficiencia en el uso de P en maíz nativo está relacionada con la alta eficiencia fisiológica de la planta para producir una mayor cantidad de biomasa seca por unidad de nutriente aplicado o absorbido. La eficiencia en la utilización de P (EUtP) es dependiente del índice de cosecha (IC), índice de cosecha de P (ICP), concentración de P en la semilla (PiS) y la biomasa total (Bt) (EUtP= RG/Pt = IC/Bt = ICP/ PiS) (Manske et al., 2001). Así que, el incremento en el IC o ICP, o la reducción de la Bt o PiS aumentan la EUtP. En maíz nativo, la mayor EUtP se relaciona significativamente con el IC (80% a 85%) e ICP (48% a 63%) pero no con la PiS (5% a 17%) y Bt (30% a 33%) (Bayuelo-Jiménez and Ochoa-Cadavid, 2014)

El índice de cosecha (IC), la relación del rendimiento de semilla y la biomasa total es uno de los índices más usados en la selección de cereales con alto rendimiento (Ortíz-Monasterio et al., 2001). En maíz nativo, el rendimiento de semilla y, en consecuencia, la EUP está asociada con una mejor distribución de la materia seca hacia la semilla (~ 43 a 48%). Los valores del IC de los genotipos eficientes están en el intervalo de lo señalado en variedades modernas de maíz (0.4 a 0.6) (Hay, 1995). La mayor EUtP de los genotipos eficientes se asocia con el ICP, que indica la eficacia de la planta para utilizar el P adquirido para la producción de semilla. En maíz nativo, el ICP varia de 44 a 48% entre genotipos eficientes (Bayuelo-Jiménez and Ochoa-Cadavid, 2014) y es congruente al ICP de 67 a 86% reportado en otros cereales en condiciones de estrés (Setiyono et al., 2010). La correlación negativa entre el contenido de P en semilla (CPS) y P total (r= -0.15); el contenido de P en vástago e IC (r= -0.43) y el contenido de P en vástago e ICP (r= -0.59) en los ambientes de BP, indican que el P se utiliza, en mayor grado, para la producción de materia seca de órganos aéreos a expensas de una menor asignación de fracciones de P inorgánico (0.3 a 0.9 mg g-1) y ácido fítico (4.8 a 5.7 mg g-1) a la semilla (Bayuelo-Jiménez y Ochoa-Cadavid, 2014; Vizcaíno Ríos et al., 2015). Estos hallazgos podrían representar una ventaja en programas de mejoramiento genético conducentes a incrementar la EUP, mediante una reducción de las fracciones de P en la semilla (Sinclair, 1988) y un aumento de la bio-disponibilidad de zinc (Zn+) y hierro (Fe3+) en la dieta humana (Raboy 2009).

Los resultados de nuestra investigación indican que la adaptación de las plantas de maíz en suelos ácidos de la Meseta Purépecha está asociada con un mejor desarrollo del sistema radical. Los genotipos eficientes a P son capaces de crecer en las capas superficiales del suelo donde el P se encuentra en mayor disponibilidad y desarrollar un sistema radical eficiente para la rápida adquisición del nutriente. La adaptación del maíz nativo a la reducida disponibilidad de P está controlada, entre otros mecanismos, por cambios y/o alteraciones en la morfología y arquitectura de la raíz tales como el incremento en número, longitud y ramificación de las raíces seminales y nodales (laterales), raíces axilares más superficiales y pelos radicales más largos o densos que incrementan la absorción del P.

Los genotipos eficientes a P adquieren el nutriente en condiciones limitantes y mantienen un adecuado crecimiento vegetal y rendimiento comparado a los genotipos cultivados en ambientes con altas dosis de fertilización. Los resultados obtenidos con una amplia inclusión de genotipos de maíz y cultivados en diferentes localidades de la Meseta Purépecha, sugieren que el uso del sistema propuesto por Gerloff es de gran valor en la identificación de genotipos de excepcional respuesta en condiciones de estrés de P o con adecuados niveles de fertilización en el suelo. De este sistema es posible obtener información para comparar los genotipos que se desarrollan en condiciones deficientes de nutrientes en el suelo (eficientes vs. ineficientes) y condiciones adecuadas de nutrimentos en el suelo (con respuesta vs. sin respuesta).

La estrategia de incrementar la producción de maíz en esta región, a través de prácticas de encalado o de aplicación de altas dosis de fertilización, es técnica y económicamente poco viable debido a la alta tasa de fijación del P en el suelo. En esta región, las condiciones ambientales son adversas y los suelos son frágiles, de una menor capacidad productiva y un alto riesgo de degradación. El empleo de genotipos con potencial de rendimiento adecuado, eficientes en el uso de los nutrientes y tolerantes a las condiciones de estrés de suelo y ambiente es de importancia estratégica y económicamente viable y redituable.

Al Organismo Internacional de Energía Atómica en Austria (FAO-OIEA CRP-E1.05, 2006-2010); Fondos Mixtos-Conacyt-Michoacán (MICH-2012 C05 197142) y Coordinación de Investigación Científica de la Universidad Michoacana de San Nicolás de Hidalgo (Proyecto 6.21 2009-2016).