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Criterios y protocolos para el diagnóstico de hemoparásitos en bovinos

Publicado: 8 de octubre de 2013
Por: Efraín Benavides Ortiz, MV., MSC., PhD. Director Centro de Investigación en Medicina y Reproducción Animal (CIMRA), Universidad de La Salle. Natalia Polanco Palencia, Zootecnista. Otoniel Vizcaíno Gerdts, MVZ, MSc. Asesor-Director producción vacuna Anabasan®, Laboratorios Limor de Colombia. Óscar Betancur Hurtado. MVZ, Director científico Novartis de Colombia S.A. Región Andina.
Resumen

El diagnóstico parasitológico de hemoparásitos en bovinos implica unos retos y procesos que incluyen la adecuada recolección de muestras en el campo, su posterior envío al laboratorio (donde se realizan diversos procesos) y la correcta interpretación diagnóstica para así lograr una apropiada intervención en el campo. El cuadro clínico típico de estas enfermedades solo ocurre en animales que tienen el primer contacto con el organismo; mientras que en regiones endémicas los animales generalmente desarrollan inmunidad coinfecciosa y se mantienen como portadores sanos (estabilidad enzoótica). También existe mayor susceptibilidad con el aumento en la edad de los animales. Los brotes de enfermedad en bovinos adultos ocurren generalmente por movilización de animales de zonas libres a zonas endémicas y por la ruptura de la condición de estabilidad enzoótica. El juicioso diagnóstico de hemoparasitismos en rumiantes requiere establecer la condición clínica de los animales y contrastarla con la parasitemia y el hematocrito. Se proponen protocolos para afrontar diversas situaciones de campo, basados en recolectar una muestra apropiada antes del tratamiento del animal con un fármaco eficaz y la posterior comprobación del efecto benéfico del tratamiento con una muestra, dos semanas más tarde. Se han detectado importantes deficiencias en el uso de materiales y anticoagulantes para el envío de muestras. La coloración de Giemsa es la recomendada para facilitar el diagnóstico. La estimación de porcentajes de parasitemias es imprescindible para la adecuada valoración de la condición epidemiológica enfrentada en campo y esto debe ir acompañado de la estimación hematológica.

Palabras clave: anaplasmosis, babesiosis, fiebre de garrapatas, diminazene, parasitemia, hematocrito, anemia.

 

Introducción
Debido a su ubicación tropical, Colombia ofrece condiciones ambientales favorables para la multiplicación de artrópodos, especialmente garrapatas y moscas picadoras, los cuales son vectores importantes de hemoparásitos. En el país la garrapata Rhipicephalus (Boophilus)microplus es el principal vector de los protozoarios Babesia bigemina, Babesia bovis y la rickettsia Anaplasma marginale (Vizcaíno, 1996). En el campo estas son conocidas genéricamente como "fiebre de garrapatas"; antiguamente, en el campo se referían a estas enfermedades de forma genérica como las "ranillas", conociéndose como ranilla roja a la enfermedad asociada con Babesia bigemina por la producción de orina coloreada de ese color (hemoglobinuria), y ranilla blanca a la enfermedad asociada con Anaplasma marginale que no cursa con hemoglobinuria, sino con anemia e ictericia (Aubry y Geale, 2011). En el caso de anaplasmosis no se presenta hemoglobinuria, pues los eritrocitos son capturados por el sistema retículo-endotelial y no hay hemólisis intravascular. Se debe aclarar que en campo, también se llama ranilla a casos de hematuria principalmente asociados con el consumo de helecho (Benavides, López y Alayón, 2011).
El protozoario B. bovis generalmente no causa hemoglobinuria, debido a que tiende a aglutinarse en los capilares, principalmente del cerebro, causando la condición conocida como babesiosis cerebral, asociada con signos nerviosos en los animales (Benavides, 2002).
Aunque la garrapata se considera el principal transmisor de A. marginale en las condiciones del trópico (Benavides, 1985; Corrier, 1975; Vizcaíno, 1996), para este organismo también intervienen los dípteros hematófagos y es importante la transmisión iatrogénica (Kuttler, Adams y Zaraza, 1969; Kocan, de la Fuente, Guglielmone y Meléndez, 2003). En el trópico, la epidemiología de las fiebres de garrapata es regulada por el fenómeno de la estabilidad enzoótica (Benavides, 1985; Mahoney y Ross, 1972; Mateus, 1987). En zonas donde existen tábanos, particularmente valles interandinos y la costa Atlántica existe endemicidad por Trypanosoma vivax, organismo que fue importado de África a inicios del siglo xx y se ha adaptado en nuestro continente a la transmisión por estos dípteros (Otte, Abuabara y Wells, 1994).
El impacto económico de los hemoparasitismos posee dos componentes; las pérdidas directas que incluyen morbilidad y mortalidad de animales y reducción en la producción de carne y leche; y las pérdidas indirectas representadas por la aplicación de tratamientos y el establecimiento de medidas de control, además de las restricciones para la comercialización de productos. En este concepto, hoy en día en el comercio internacional y de acuerdos de mercados es muy importante la temática de los residuos de medicamentos, como componente básico de la inocuidad de alimentos (Grisi, Massard, Borja, gem y Pereira 2002; Kessler y Schenk, 1998; Kuttler, 1988; Otte et ál., 1994).
Debido a las similitudes en sus características clínicas y epidemiológicas, en el campo generalmente no se realiza el diagnóstico diferencial de los casos de enfermedad hemoparasitaria; sin embargo, un diagnóstico etiológico es necesario para la toma de adecuadas medidas correctivas en el mediano y largo plazo, con el fin de asegurar que los casos de enfermedad no se perpetúen en el tiempo.
El juicioso diagnóstico de hemoparásitos en rumiantes requiere de una cuidadosa evaluación de la condición clínica de los animales, sopesándolo con los resultados de laboratorio, específicamente el grado de parasitemia y el nivel de hematocrito. Este documento se ha preparado para guiar al profesional de campo en la serie de procedimientos que debe realizar para lograr una apropiada intervención cuando enfrenta casos y problemáticas asociados con los parásitos de la sangre transmitidos por vectores (moscas y garrapatas) en el campo. En primera instancia, se hace una revisión sobre el estado actual de conocimientos acerca de los hemoparásitos del ganado y su comportamiento epidemiológico bajo las condiciones del trópico colombiano. Luego, se sugieren una serie de protocolos para alcanzar un apropiado diagnóstico, en los diversos tipos de situaciones de campo. El proceso implica desde la descripción clínica de la afección en el animal, la correcta recolección y envío de muestras en campo y el diagnóstico e interpretación de la enfermedad con base en los resultados de laboratorio; factores que permitirán entender el tipo de organismo que está afectando a los animales y la situación epidemiológica que se afronta.
 
Hemoparásitos de los bóvidos en Colombia
Las enfermedades del ganado bovino causadas por hemoparásitos en Colombia son la babesiosis, la anaplasmosis y la tripanosomosis, estas tres entidades son consideradas un gran impedimento para el desarrollo ganadero en muchas regiones del mundo (Benavides, 1985; Kuttler, 1988). Estos agentes están asociados con la presencia de artrópodos vectores, por lo tanto su distribución y epidemiología está determinada por la existencia de hábitats favorables para moscas y garrapatas, los cuales poseen características de especificidad en cuanto a su capacidad de transmisión de estos organismos (Corrier, 1975; Guglielmone, 1995).
En Colombia es ampliamente conocido que la garrapata común del ganado Rhipicephalus (Boophilus) microplus se distribuye ampliamente en todas las regiones de pastoreo que se encuentran en altitudes inferiores a 2100 msnm (Benavides, Ballesteros, Romero, Britto y Gómez, 2003; Vizcaíno, 1996). Sin embargo, desde hace más de una década viene surgiendo evidencia de que esta garrapata está colonizando regiones de altitud superior (Benavides et ál., 2003). Recientemente se ha descrito el hallazgo de esta garrapata a altitudes superiores de los 2800 msnm (Cortés, Betancourt, Argüelles y Pulido, 2010); sin embargo, en ese reporte no se aclara si existía multiplicación local de la garrapata o se trataba de una presencia asociada con movilización de ganado.
Los protozoos transmitidos por esta garrapata son B. bovis y B. bigemina, la primera más patógena que la segunda. B. bovis se considera una babesia pequeña porque los trofozoitos intraeritrocitarios generalmente tienen un tamaño inferior al radio del glóbulo rojo (figura 1). Por su parte, los trofozoitos de B. bigemina poseen un tamaño mayor y este protozoario está considerado dentro del grupo de las babesias grandes (figura 2); sin embargo ambos organismos son bastante pleomórficos y el laboratorista debe estar bien entrenado en el reconocimiento de las distintas formas (Friedhoff, 1988; Kessler y Schenk, 1998).
 
Figura 1. Reconocimiento de Babesia bovis en frotis sanguíneos capilares y venosos.
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Figura 2. Formas parasitarias de Babesia bigemina observadas en frotis sanguíneos.
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La transmisión de Babesia spp. es un proceso complejo conformado por tres elementos: el vector, el parásito y el huésped. Existe una serie de factores que pueden modificar las interacciones del ciclo de vida, por ejemplo, la infección del vector, la edad de la garrapata, edad del huésped y las condiciones meteorológicas (Benavides, 1985; Vizcaíno, 1996). La garrapata se infecta durante las últimas 16 a 24 horas de su alimentación sobre el huésped, cuando las teleoginas (garrapatas ingurgitadas) están muy próximas a terminar su ciclo de vida para caer al suelo e iniciar la fase de oviposición. Las larvas de R. (B)microplus infectadas con B. bovis inoculan el organismo al bovino después de 48 a 72 horas de fijarse a él, siendo este estadio, la larva, la principal transmisora de esta especie de protozoo, con un periodo de incubación de 7 a 10 días (Vizcaíno, Thompson y Mateus, 1971). En el caso de B. bigemina las fases transmisoras son las ninfas y los adultos, con un periodo de incubación más largo, que oscila entre 12 a 18 días (Bishop y Adams, 1973; Friedhoff, 1988). Los machos de R. (B) microplus transmiten B. bigemina y este mecanismo de trasmisión es altamente favorecido por la longevidad de este estadio y por la facilidad que tienen de pasar de un bovino a otro.
La enfermedad causada por B. bovis tiene como característica la preferencia por los capilares de los órganos internos, en especial por los capilares del cerebro (figura 3). En este caso, puede ocurrir acumulación intravascular de eritrocitos con perturbaciones severas del sistema nervioso central y muerte, es de destacar el hecho de que generalmente en esta fase no existe aún parasitemia significativa en la sangre venosa de muchos de los animales (Mahoney y Ross, 1972). Aparecen manifestaciones nerviosas debido a la embolia cerebral provocada por la aglutinación de eritrocitos en los capilares cerebrales (Aikawa, Rabegge, Uni, Ristic y Miller, 1985).
 
Figura 3. Impresión de cerebro coloreada con Giemsa de un ternero que murió en un brote de babesiosis cerebral
Criterios y protocolos para el diagnóstico de hemoparásitos en bovinos - Image 3
 
El aspecto patogénico más importante de los hemoparásitos es la marcada anemia que desencadena altos porcentajes de mortalidad en hatos de bovinos no inmunes (Bock, Jackson, De Vos y Jorgensen, 2004). De este modo, cuando se presentan casos de enfermedad clínica aguda, el diagnóstico de laboratorio es indispensable para orientar las inaplazables medidas de control. Al momento de elegir una estrategia para el control, se deben tener en cuenta algunos factores relacionados con el sistema de producción, la situación epizootiológica de la región que en el trópico se relaciona con la altitud, la raza y el sistema de producción, pero también, las formas de manejo del ganado y, particularmente, el patrón de uso de los potreros. Otros factores que influyen se relacionan con los componentes financieros del sistema como el margen de rentabilidad esperado y la disponibilidad de recursos para desarrollar tanto la estrategia de control de ectoparásitos, como la del hemoparásito (Lawrence y De Vos, 1990).
Una de las primeras líneas de defensa del mamífero contra Babesia spp. es el sistema retículo endotelial que a través del mecanismo de la fagocitosis se encarga de eliminar de la circulación a los parásitos y a los eritrocitos infectados. El ganado infectado con B. bigemina sufre signos clínicos típicos como fiebre alta, ictericia, inapetencia y apatía; todo esto asociado con hemólisis intravascular masiva en exceso de parasitemia, la que conduce a hemoglobinuria (Bock et ál., 2004).
La anaplasmosis bovina es otra enfermedad hemoparasitaria de importancia en el país en ganado bovino y ovino. La distribución de la enfermedad es idéntica a la que tienen sus artrópodos vectores, principalmente la garrapata R. (B) microplus pero también diversos dípteros hematófagos (Guglielmone, 1995). La forma de transmisión de esta rickettsia es amplia y variada, y depende de la presencia de los vectores, la existencia de animales susceptibles y de condiciones ecológicas favorables (Richey y Palmer, 1990). La transmisión de A. marginale puede presentarse por tres métodos diferentes. El primero de forma biológica, cuando los eritrocitos infectados son ingeridos por las garrapatas, y la rickettsia se replica dentro del intestino de la garrapata y las glándulas salivales, y posteriormente, se transmite de las garrapatas a los rumiantes. Un segundo método, es la forma mecánica, que surge cuando los eritrocitos infectados son transferidos de ganado portador a susceptible por moscas picadoras o fómites con sangre contaminada, incluyendo agujas o instrumentos quirúrgicos, también en procesos como identificación con orejeras, descornado y equipos de castración. Por último, la transmisión transplacentaria ocurre cuando los eritrocitos infectados se mueven a través de la placenta en el útero de vacas infectadas a sus hijos, en este método tampoco hay amplificación de la bacteria (Aubry y Geale, 2011).
Morfológicamente A. marginale, que corresponde a una rickettsia, una bacteria que se adaptó a la transmisión por artrópodos, aparece como una estructura y toma el colorante (conocido como corpúsculo inicial) que aparece en el borde del eritrocito (figura 4).
 
Figura 4. Reconocimiento de Anaplasma marginale en extendidos sanguíneos
Criterios y protocolos para el diagnóstico de hemoparásitos en bovinos - Image 4
 
En bovinos la enfermedad tiene un periodo de incubación de aproximadamente 30 días, seguido de una etapa aguda de una semana de duración durante la cual A. marginale se multiplica activamente dentro de los eritrocitos, causando rickettsemias que varían entre el 10% y el 70% en los casos más severos (oie, 2004). En vacas en lactancia se registra un marcado descenso de la producción láctea que aunado a la disminución del apetito son generalmente las primeras manifestaciones que se observan en estos grupos de animales (Kocan et ál., 2003).
Por otro lado, la tripanosomosis es una enfermedad causada por un protozoario flagelado, que vive en la sangre fuera de los eritrocitos (figura 5), a diferencia de Babesia spp. y Anaplasma spp. que son organismos intraeritrocitarios. Esta enfermedad fue importada de África donde es transmitida por la mosca Tsetse (Glossina spp.). En Colombia no existen este tipo de moscas, de forma que estos organismos se han adaptado a la transmisión por tábanos (Tabanus nebulosus) y en el caso de los bovinos, el organismo de mayor ocurrencia es el Trypanosoma vivax (Otte et ál., 1994).
 
Figura 5. Reconocimiento de Trypanosoma vivax en un extendido sanguíneo de un bovino en el Magdalena Medio.
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Diagnóstico de enfermedad hemoparasitaria y el soporte del laboratorio
Los cuadros clínicos causados por los hemoparásitos presentan similitudes y comparten aspectos de su transmisión y epidemiología; sin embargo, cada organismo posee sus peculiaridades como afección clínica, existiendo entonces la babesiosis, la anaplasmosis y la tripanosomosis. Los signos clínicos varían en intensidad, dependiendo de la virulencia de la cepa del organismo, la cantidad inoculada, la edad del animal, la raza, el estrés, y en los animales jóvenes de zonas enzoóticas, según el grado de inmunidad transferida por el calostro debido a la protección que este ofrece en los primeros meses de vida (Mahoney y Ross, 1972). Los signos comunes asociados con enfermedad hemoparasitaria son fiebre, anemia, disminución del apetito, caída en la producción de leche y pérdida de la condición corporal, llegando a la muerte en algunos animales (Allred, 2007).
El cuadro clínico febril agudo de la enfermedad solo ocurre en animales que tienen el primer contacto con el organismo, y los principales casos de mortalidad son particularmente, en animales adultos. Luego de que el animal se recupera de ese contacto inicial, los animales generalmente desarrollan inmunidad coinfecciosa manteniéndose como portadores sanos o casos subclínicos. Los animales jóvenes son generalmente menos susceptibles a los efectos clínicos de la enfermedad; de esta manera, en regiones endémicas, cuando los animales se infectan a temprana edad, la infección puede pasar desapercibida, situación conocida como estabilidad enzoótica. Los brotes de enfermedad en individuos adultos ocurren por movilización de animales de zonas libres a zonas endémicas o ruptura de la condición de estabilidad enzoótica, lo que se da en el campo, bajo dos situaciones: abuso en el uso de baños garrapaticidas o situaciones de estrés con ruptura de inmunidad e introducción de genotipos muy susceptibles (Benavides, 2002). La tabla 1 resume las características de transmisión de los hemoparásitos de bovinos en Colombia.
 
Tabla 1. Principales características de hemoparásitos de los bovinos en Colombia
Criterios y protocolos para el diagnóstico de hemoparásitos en bovinos - Image 6
 
En el caso de la existencia de tábanos en el predio, puede existir transmisión continua de Trypanosoma vivax causando un síndrome típico de debilidad y muerte en terneros y abortos en vacas (Otte, 1991). Los casos agudos se presentan con fiebre, abortos, caída de producción de leche, mortalidad y opacidad de córnea en animales. En Colombia, las principales zonas endémicas de tripanosomosis son los valles interandinos, la costa Atlántica y la Orinoquía inundable.
Por otra parte, la anaplasmosis crónica se presenta habitualmente en animales mantenidos en sabanas tropicales que tienen deficiencias nutricionales y trastornos metabólicos. Se debe destacar que una vez el animal es infectado por la rickettsia A. marginale presenta ciclos de rickettsemia, que generalmente se mantienen en bajos niveles si el animal expresa adecuadamente su inmunidad; pero, en casos de alteraciones de la función inmune pueden implicar la ocurrencia de altas rickettsemias (Kocan et ál., 2003) En los casos de anaplasmosis insidiosa, generalmente, el organismo no es la causa primaria de la afección, sino una manifestación de que hay otro problema primario subyacente. Por esta razón, un tratamiento anaplasmicida puede ser benéfico para mejorar la condición del animal.
 
Protocolos de muestreo e intervención ante situaciones de campo
La identificación de la enfermedad por hemoparásitos a partir de los signos clínicos es de gran ayuda y permite un mejor direccionamiento en la intervención. Se sospecha de enfermedad hemoparasitaria cuando existe fiebre, acompañada de anemia, muerte de animales y/o aborto, presencia de edemas, hemoglobinuria o ictericia. Si no hay casos febriles, posiblemente el problema primario no se trate de hemoparásitos (Benavides, 2002; Guglielmone, 1995).
En cuanto a la selección de animales para muestrear, entendiendo que el problema enfrentado en campo requiere de rápida intervención, generalmente, se aplica a los animales un hemoparasiticida de amplio espectro; entonces, se recomienda la recolección de la muestra, justo antes del tratamiento. Es recomendable recolectar muestras tanto de animales afectados, como de algunos individuos del hato de similar condición productiva pero que no se encuentran enfermos (controles). Esto permitirá establecer la circulación de los organismos en los animales del hato y ayudará a la identificación de factores de riesgo.
Existen diversas condiciones en campo que podrían sugerir la ocurrencia de enfermedad hemoparasitaria, las que se resumen en la tabla 2. Se debe considerar que la presencia de cada tipo de afección en campo, requiere de situaciones epidemiológicas específicas que propician brotes o casos individuales de enfermedad que deben ser entendidas para formular una apropiada estrategia de intervención y así disminuir las pérdidas en el corto y mediano plazo (Lawrence y De Vos, 1992; Richey y Palmer, 1990).
 
Tabla 2. Condiciones de campo que sugieren la ocurrencia de enfermedad hemoparasitaria en bovinos.
Criterios y protocolos para el diagnóstico de hemoparásitos en bovinos - Image 7
 
La realidad del campo colombiano refleja que, la recolección de muestras de sangre en campo es un proceso realizado inadecuadamente lo que pone en duda la veracidad y utilidad de los resultados obtenidos en el laboratorio. La recolección de muestras de sangre en campo debe ser el inicio de un proceso que garantice que al laboratorio llegue una muestra biológica apropiada que permita una adecuada interpretación del fenómeno que está afectando a los animales. La muestra debe recolectarse de animales enfermos previo al tratamiento, identificando apropiadamente cada muestra, y en lo posible, describiendo en un listado anexo la condición o estado de cada animal. Es buena idea recolectar muestras de animales sanos en contacto con los enfermos o pertenecientes al mismo grupo, con el fin de realizar la apropiada interpretación epidemiológica. La probabilidad de detección de hemoparásitos se aumenta cuando se utilizan frotis de sangre capilar, pero este proceso debe realizarse en campo y requiere entrenamiento del personal. El anexo 1 describe los procedimientos sugeridos para una adecuada toma de muestras en el campo.
Las muestras de sangre venosa se recolectan en tubos vacutainer con edta (tapa lila) asegurando que los tubos no se encuentren vencidos. Al momento de recolectar la muestra los tubos deben quedar llenos por lo menos a la mitad y se debe agitar el tubo suavemente para asegurar que el anticoagulante entre en contacto con toda la muestra. No debe permitirse que los tubos estén expuestos a la luz solar directa, antes o después de la recolección, pues si la sangre se acopia en un tubo caliente producirá hemólisis, tampoco deben refrigerarse los tubos antes de la recolección, pues producirá similar tipo de choque térmico. Las muestras deben refrigerarse colocándolas en una gradilla sobre hielo o bolsa refrigerante, ojalá desde el mismo corral. Siempre es preferible utilizar tubos vacutainer nuevos y camisas para minimizar la manipulación durante la recolección lo que conlleva a hemólisis.
Para el envío de las muestras vía correo, empaque los tubos en una bolsa plástica transparente, incluya papel absorbente dentro de la bolsa y luego séllela asegurando su impermeabilidad (anexo 2). Prepare un listado de los animales, anote la fecha de recolección de las muestras y los comentarios adicionales e inclúyalo en una segunda bolsa plástica también sellada que debe ir dentro del recipiente (termo o cava). Rellene el fondo del recipiente con aserrín o papel, coloque la bolsa con la muestra y encima de ellos se debe colocar hielo o bolsas refrigerantes. Rellene el mayor espacio posible con papel o aserrín. Selle el recipiente y en la pared lateral pegue un segundo listado de los animales más la dirección de destino (dentro de una bolsa plástica). Es importante indicar en esta bolsa el nombre del profesional de contacto en campo.
 
La interpretación de los resultados del laboratorio
Una vez se cuente con los resultados del laboratorio es necesario hacer una valoración con bases epidemiológicas para definir las medidas que se deben tomar en el hato y evitar que se sigan presentando casos de enfermedad. Cuatro componentes son importantes en el logro de este cometido:
  • Solicite al laboratorio que reporte los resultados de hallazgos de hemoparásitos como porcentajes de parasitemia (no solo como positivo o negativo).
  • Coteje los niveles de parasitemia con los valores de hematocrito y otros parámetros hematológicos como Hemoglobina y Recuento total de eritrocitos.
  • Busque hacer una correlación clínicopatológica acorde con el cuadro clínico que se observó en campo (ver tabla 2).
  • Dado que en regiones endémicas es factible observar parásitos en extendidos sanguíneos de animales sanos (Benavides, 1985; Mahoney y Ross, 1972), se enfatiza la necesidad, cuando se evalúan casos de campo, de cotejar los niveles de parasitemia y los valores de hematocrito del animal, así como se deben tener en cuenta factores de ocurrencia y epidemiología del organismo y vectores en el campo.
En regiones endémicas para anaplasmosis y babesiosis (que son la mayoría de regiones de Colombia, ubicadas bajo los 2000 msnm con presencia de la garrapata R. (B) microplus), la velocidad de transmisión determina si los animales son portadores sanos (estabilidad enzoótica) o si ocurren casos clínicos con cierta frecuencia (inestabilidad enzoótica).
Para definir entre una u otra situación no basta con identificar si un animal en particular resultó positivo o negativo a la presencia del organismo, sino que hay que correlacionar el nivel de la parasitemia con el grado de anemia de los animales. La tabla 3 presenta los criterios para confirmar la ocurrencia de brotes de anaplasmosis y babesiosis ante la presencia de casos febriles o mortalidad de ganado en las fincas. Por ejemplo, la ocurrencia de casos de anaplasmosis aguda se confirma solamente cuando la parasitemia es superior al 1% y el hematocrito inferior al 20%.
 
Tabla 3. Criterios de interpretación diagnóstica para confirmar la etiología de casos agudos de enfermedad hemoparasitaria de bovinos adultos en regiones enzoóticas.
Criterios y protocolos para el diagnóstico de hemoparásitos en bovinos - Image 8
 
La presentación de casos de fiebre de garrapata en el trópico bajo implica la existencia de situaciones de inestabilidad enzoótica. Si en el momento de la toma de la muestra se aplicó un fármaco eficaz, posiblemente, los casos de enfermedad cesaron. Sin embargo, se deben tomar medidas para tratar de regresar al estado de estabilidad. Generalmente, esto implica revisar las estrategias para el control de garrapatas utilizadas en la finca, así también la raza con la se trabaja y los componentes de bioseguridad asociados con la movilización de los animales.
Si en la finca ocurren casos de síndrome consuntivo, los hematocritos serán bajos pero las parasitemias pueden no ser tan altas. En estos casos, generalmente el hemoparásito no es la causa primaria de la enfermedad, la que debe ser determinada, pero un tratamiento eficaz ayuda a mejorar la condición del animal.
Finalmente, en las regiones endémicas, la tripanosomosis se manifiesta con oleadas de abortos, nacimiento de terneros débiles, opacidad corneal y mortalidad de jóvenes y adultos. En esta situación, pocos animales presentan altas parasitemias lo que dificulta su detección; pero una vez detectado requiere un tratamiento para animales en malas condiciones con diminazene, para controlar los brotes de abortos.
 
Conclusiones
El laboratorio es una herramienta imprescindible para entender la problemática y epidemiología de los hemoparásitos de los bovinos en sistemas de producción en el trópico. Un diagnóstico acertado depende en gran medida de la calidad de la recolección de la muestra así como de una apropiada descripción de la enfermedad presente en el campo. Se describieron protocolos para una adecuada recolección y envío de muestras al laboratorio. Aunque en el campo se requiere tratar a los animales de inmediato, los procesos de recolección de muestras son necesarios para entender la situación epidemiológica de los organismos. Es recomendable recolectar también muestras de los animales sanos en contacto con los enfermos. La correlación de los porcentajes de parasitemia con los valores hematológicos, principalmente el hematocrito, es imprescindible para poder tomar adecuadas medidas correctivas en el mediano y largo plazo en la finca, debido a que cada tipo de organismo posee diferentes estrategias de control y prevención.
 
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Richey, E. J. y Palmer, G. H. (1990). Bovine anaplasmosis. Compendium on Continuing Education for the Practicing Veterinarian, 12(11), 1661-1668.
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Vizcaíno, G. O., Thompson, K. C. y Mateus, V. G. (1971). Aislamiento de Babesia argentina (Sin. Babesia bovis) utilizando larvas de Boophilus microplus. [Memorias] VIII Congreso Nacional de Medicina Veterinaria y Zootecnia. Cúcuta, pp. 1-5.
 
Anexo 1. Procedimientos para una adecuada recolección de muestras de sangre para el diagnóstico de hemoparásitos en rumiantes.
Criterios y protocolos para el diagnóstico de hemoparásitos en bovinos - Image 9
 
Anexo 2. Procedimiento para un adecuado envío de muestras de sangre al laboratorio.
Criterios y protocolos para el diagnóstico de hemoparásitos en bovinos - Image 10
El articulo fue publicado originalmente en la en la Revista Ciencia Animal (2012), 5, 31-39, de la Universidad de La Salle, Bogotá, Colombia.
Temas relacionados:
Autores:
Natalia Polanco
Efrain Benavides Ortiz
Universidad de La Salle - Colombia
Universidad de La Salle - Colombia
Otoniel Guillermo Vizcaíno Gerdts
Grupo Limor
Óscar Betancur Hurtado
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Carlos Villar Cleves
12 de noviembre de 2013
El exito del diagnostico veterinario en mi concepto radica en : a. Una muestra bien tomada y bien conservada dependiendo del tipo de tejido. b. Una historia clinica muy completa y bien detallada, incluyendo tratamientos y datos ecogeograficos que en las especies animales son muy importantes; ojala realizada por un Medico Veterinario. c. Solicitud de la prueba diagnostica adecuada para cada caso ojala con la opinion del especialista del Centro de Diagnostico o Laboratorio Clinico.
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Carlos Villar Cleves
24 de octubre de 2013
En el caso de la coloración de Wright comparto con ustedes la modificación que hice: Básicamente la coloración de Wright se hace así: 1. Cubra durante 1 minuto el frotis sanguíneo con coloración colorante de Wright, compuesta por: - Colorante de Wright en polvo: 0.75 grs. - Alcohol metílico puro ( sin acetona) : 65 ml - Glicerina pura: : 35 ml Nota. Esta solución la elaboran ya y la venden en Colombia, laboratorios comerciales y es de muy buena calidad. 2. Rebose el frotis con agua destilada echándola sobre el agua destilada y deje transcurrir tres minutos. • Una vez rebosado el frotis lo soplaba suavemente con la boca para esparcirlo sobre el frotis hasta la formación de colores metálicos y rebosar completamente el frotis. Siempre en lugar de utilizar agua destilada utilice un Buffer PH (6.9-7.0) similar al que se prepara y utiliza para la coloración de Giemsa. 3. Lave con agua destilada y seque. Siempre lave las laminas individualmente con agua destilada; luego las dejaba inclinadas unos quince minutos para que escurrieran y luego las escaba al aire agitándolas y las guardaba en paquetes hechos con papel toilette; un aspecto clave es no leer los frotis inmediatamente se secan al aire, pues siempre quedan microcristales de agua, que cuando se mezclan con el aceite de inmersión y si se le suma a ello una lamina mal lavada el efecto es mas que desastroso para el diagnóstico, sino hay afán es mejor dejarlas reposar un poco parar leerlas de un día para otro, en su paquete de papel toilette.
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Carlos Villar Cleves
22 de octubre de 2013
Comparto en su mayoría lo expresado por el Dr. Otoniel Vizcaíno y espero los foristas se beneficien de todos estos conceptos de un profesional e investigador tan autorizado en tema; discrepo como lo manifesté en los comentarios del Dr. Benavides en que la coloración de Wright no tenga una calidad similar en la coloración a la de Giemsa; Giemsa como lo manifiesta el Dr. Vizcaíno es una coloración que requiere condiciones de un PH sobre todo muy específico además de que en Colombia el colorante de Giemsa debíamos prepararlo en nuestros laboratorios luego es una excelente coloración, pero repito si cumple con todos los criterios de estandarización; siempre utilice Wright, cuando trabaje en Laboratorios más de campo, que con un nivel de especialización mayor ( es rápida, ya se consigue comercialmente desde hace varios años la solución para colorear de excelente calidad, con escasa precipitación, viene madurada, colorea muy bien Babesia, Anaplasma y Trypanosoma), cuando lo preparábamos en el laboratorio, tocaba madurar la solución y filtrarla permanentemente); con un agua destilada de buena calidad y con un PH neutro se logran muy buenas coloraciones y si se utiliza un PBS similar al de la coloración de GIemsa los resultados son óptimos. Repito igualmente lo que ya he expresado: No reutilicen laminas portaobjetos para los frotis, solo laminas nuevas y totalmente desengrasadas y limpiadas con Metano puro l, los colorantes con láminas engrasadas se pegan a las láminas y el resultado es desastroso.
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Otoniel Guillermo Vizcaíno Gerdts
Grupo Limor
21 de octubre de 2013
Muy buenos días amigos foristas. Por compromisos en docencia con la Universidad de Ciencias Aplicadas y ambientales- UDCA, me impidieron acompañarlos solo hasta hoy para debatir los temas que surjan en relación al artículo del Doctor Benavides en el cual tengo la responsabilidad como co-autor.Pero pienso que no es tarde cuando existe aún mucha tela por cortar y por complemento al diagnóstico haré referencia a recursos útiles para resolver situaciones en la clínica de los organismos hemoparasitarios.Me complace en primera instancia el interés que ha despertado el tema enmarcado en el artículo, por algunos colegas, en especial por el Dr. Carlos Villar Cleves, amigo personal y compañero en el pasado, en el Programa Nacional de Parasitología y Entomología Veterinaria del ICA. En cuanto al diagnóstico, debido a que los parasitismos (Babesias y Tripanosomas) y las Rickettsia Anaplasma, comparten algunos signos y síntomas, se requiere de una adecuada Historia Clínica y de un Diagnóstico Diferencial que nos lleve a un diagnóstico específico. El Diagnóstico en campo incluye observaciones epidemiológicas como la presencia de vectores naturales que para las Babesias son únicamente garrapatas, para el Anaplasma, también estos artrópodos y dípteros hematófagos y para tripanosomas en nuestro medio, por tábanos. Un diagnóstico clínico del caso en presencia de animales febriles, requiere diferenciar en casuísticas clínicas la presencia de hemoglobinuria en babesiosis y su ausencia en casos de anaplasmosis. El estado de animales muy emaciados nos induce a pensar que el caso puede deberse a una anaplasmiasis ya que por babesiosis generalmente casos fatales ocurren muy pronto y mueren en buen estado de carne. La presentación de abortos epizooticos, nos orienta a tripanosomosis pero debe hacerse un diagnóstico diferencial con enfermedades abortivas entre ellas leptospirosis. El diagnóstico de laboratorio incluye la demostración de los organismos especialmente en frotis sanguíneos teñidos con el colorante Giemsa o con cualquier otro colorante de la línea Romanosky. En este aspecto estoy de acuerdo con el Dr. Benavides, que la mejor alternativa la brinda el colorante Giemsa porque da mejores contrastes. No obstante se pueden presentar precipitados que en ocasiones dificulta una clara apreciación del anaplasma lo cual puede obviarse coloreando los frotis sanguineos en posición invertida. Para ello en una adecuada lámina de vidrio esmerilado de aproximadamente 10 cm2 y 3 mm de espesor, se colocan grupos de dos láminas portaobjetos encima de dos capilares para microhematocrito y el colorante diluido se aplica por capilaridad con una pipeta Pasteur o un pipetero adecuado. Los precipitados sedimentan hacia la lámina de vidrio y no se adhieren al frotis. Es importante el pH de la dilución colorante la cual debe estar cerca a la alcalinidad (pH 7.0-pH 7.2). Diluciones ácidas del colorante producen una coloración muy rosada y no tiñen bien los parásitos y muy alcalinas se observan coloraciones muy oscuras que además no se adhieren bien al portaobjeto. Una adición importante aunque no necesariamente indispensable para la coloración Giemsa, es incorporar a la dilución del colorante, 0.05 ml. de Triton chis al 10% para un volumen de 50 ml. Porque en infecciones agudas se incremente la concentración de lípidos en la sangre la cual no permite un buen contacto entre el colorante y las células parasitadas y el triton permite una mejor penetración del colorante al microorganismo y a las células sanguíneas. No esta por demás mencionar que la sangre periferica obtenida en el estado febril de los animales es lo más conveniente para tomar la muestra sanguínea (estremo distal de la cola, vena marginal de la oreja)u obtenida también de la vena caudal o de la vena yugular en tubos de la modalidad vacutainer tapa morada (con anticoagulante) y tapa roja para la obtención de sueros sanguíneos, los cuales brindan una buena opción de obtener una muesra libre de contaminantes bacteriales. La hemólisis puede ocurrir por organismos como la Babesia bigemina y hemolisis accidentales por la acción de crecimiento bacterial, tubos impregnados con detergentes o por la acción de shock térmico. Una alternativa en el diagnóstico directo en parasitemias con porcentajes bajos es la utilización de la gota gruesa la cual se utiliza para concentrar los parásitos y en el método Giemsa, no debe fijarse con metanol. Otras alternativas para el diagnóstico en hemoparásitos lo constituye biopsias o impresiones de tejidos en animales recien fallecidos obtenidas de la medula osea, músculo, hígado, etc. y en especial del cerebro cuando se sospecha de una infección por Babesia bovis. Una observación al respecto, nuestro maestro Dr. Guillerma Mateus, q.e.p.d. observó Anaplasma marginale en el líquido sinovial de un toro que había muerto y que fue desenterrado tres días después para este examen. La prueba de Hemolinfa es otro recurso en caso de Babesiosis para observar los vermículos o kinetos en los cuales es posible diferencias por morfometría entre vermículos de Babesia bovis y de Babesia bigemina. En la Costa Atlámtica la zona de mayor población ganadera del país con un clima húmedo tropical, la infección por anaplasma ocurre en terneros a las 4 semanas del nacimiento (Corrier, 1975). La infección de animales susceptibles por Babesia bovis entre 7 y 10 días (Vizcaíno y Col., 1971), y por B. bigemina entre 12 y 18 días (Bishop,1971) y por Anaplasma marginale entre 31 y 35 días del pastoreo (Vizcaíno, 1980). Información importante para cuando se movilicen bovinos susceptibles a áreas endémicas de hemoparásitos y de sus vectores. En cuanto al diagnóstico serológico de hemoparásitos ha estado disponible en épocas en laboratorios de investigación del ICA y de CORPOICA. por lo tanto la disponibilidad de un diagnóstico radica en el diagnóstico directo. En cuanto al tratamiento químico debe aplicarse después de un diagnóstico específico y debe ser oportuno el cual está orientado a neutralizar la infección aguda y con el acompañamiento de una terapia sintomática (antianémicos, hidratantes, etc) pero no debe contemplar la erradicación en áreas endémicas. Aqui es importante anotar que los animales jóvenes hasta los 9 meses de edad son más resistentes que los adultos en una primera infección. Una profilaxis química en babesiosis con la finalidad de crear defensas, contempla el uso de diamidinas como el Aceturato de Diminacene a mitad de la dosis terapéutica (1.16 a 1.5 mg/kg.) para razas susceptibles Bos taurus (de Wall y Combrink, 2006). Para casos de anaplasmosis puede aplicarse en inmunizaciones la dosis terapéutica de Oxitetraciclina (10 mg/kg de peso) dosis que no elimina el anaplasma, pero aplicar un tratamiento a ciegas, sin conocer la valoración porcentual de los organismos puede malograr la inmunidad natural y/o adquirida de los animales. El método del microhematocrito que menciona uno de los foristas es desde luego para determinar el valor porcentual de los glóbulos rojos, pero si refieren a la técnica de Woo es para observar parásitos que tienen motilidad como los tripanosomas. En cuanto a la pregunta del forista ecuatoriano del pronóstico con respecto al nivel de producción láctea al incidir anaplasma o B. bovis, debo decir que estas enfermedades hemoparasitarias no solo disminuyen la producción láctea sino también el peso de los animales y pueden producir abortos. Un estudio realizado en el Valle del Cauca en animales que sufrieron de hemoparásitos, perdieron 600 litros de leche por lactancia (Gonsáles et.al, 1976); otro estudio realizado en Montería, los animales no protegidos inmunológicamente, perdieron durante el desafió por anaplasma 38 kilos de peso (Corrier y col, 1978).Al respecto de inmunidad,el ICA aprobó en el año 2000 una vacuna para prevenir a los bovinos de las Fiebres de Garrapatas la cual no obstante su eficacia, el laboratorio productor ha demorado la formulación de nuevos lotes posiblemente porque la mayoría de los ganaderos les falta mas cultura sobre esta alternativa y prefieren el uso de químicos pensando que obtienen resultados mas pronto pero desconociendo el factor negativo de la contaminación química de los productos cárnicos y lácteos. En ocasiones en casuísticas clínicas, un recurso lo constituyen las transfusiones sanguíneas las cuales muchas veces se realizan a riesgo-beneficio y se requiere 1 litro de sangre/45 kilos de peso, y un donante de 400 kilos tiene aproximadamente 32 litros de sangre(8% de su peso corporal). Es importante sugerir a colegas que tengan dificultades para realizar diagnósticos de hemoparásitos que se apoyen con profesionales de la bacteriología que manejan bien las coloraciones con Giemsa y podrían establecer diagnóstico deferencial entre Plasmodium y algunas especies de babesias que ya han infectado a los humanos. Finalmente creo muy útil informar para quienes trabajamos en áreas húmedas tropicales,prevenir el sistema óptico de los microscópios del ataque de hongos con un bonbillo prendido toda la noche a 20 centímetros de distancia y para proteger las láminas portaobjetos las cuales se inutilizan por oxidación debido a la humedad, que pueden protegerse almacenándolas en una estufa a 37° a 40°C. Los frotis fijados con Metanol, pueden conservarse en congelación a una temperatura de -40°C a -80°C para ser teñidas posteriormente en el tiempo.
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Carlos Villar Cleves
20 de octubre de 2013
Deseo precisar que mis criticas al ICA no se relacionan a las políticas en general del Instituto, básicamente como Parasitólogo, si es preocupante que el Instituto para Colombia desde hace muchos años haya olvidado tener un programa claro y definido de Campañas Parasitarias como lo tuvo en el pasado liderado por eminentes profesionales entre quienes destaco al Dr. Alfonso Danilo Parra Flórez, quien lidero por ejemplo campañas orientadas al control de la Mosca Oestrus ovis y de Fasciola hepática y del Programa de Investigación en Parasitología y Entomología Veterinaria, del cual hice parte hasta que sus miembros nos fuimos pensionando; países como Venezuela, Brasil y México, nos llevan francas ventajas en investigación en Parasitología no solo en bovinos sino en la mayoría de especies animales y no es lógico que en Colombia el diagnóstico, prevención y control de estas enfermedades quede en manos de los laboratorios farmacéuticos veterinarios y de particulares; en el sentido de las criticas del Dr. Rincón de Monterrey ( Casanare), son plenamente validas pues sus criticas provienen de un profesional con mucha experiencia de campo que conoce y ha vivido muy bien estas problemáticas.
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Carlos Villar Cleves
10 de octubre de 2013
Como mencione anteriormente las coloraciones de Wright y de Giemsa son de elección en laboratorios de diagnostico con cierto grado de especialización; la coloración de hemacolor es muy útil en laboratorios de campo, donde no se cuenta con mayores recursos técnicos ya que trae un Kit muy completo para realizar un coloración muy rápida; el éxito del diagnostico esta también en el sentido de que el laboratorista clínico, se case con la técnica que mas domina y ha estandarizado en su laboratorio; para laboratorios aun mas especializados y a titulo informativo se puede utilizar la técnica fluorescente de Naranja de acridina, otro aspecto es cuando uno se enfrenta a muestras muy diluidas por la anemia; para ello puede centrifugar la muestra por 1500 revoluciones por cinco minutos, dejar el sedimento con una minima cantidad de plasma sanguíneo agitar un poco la muestra y hacer el frotis; recalco nuevamente y para la coloración de Giemsa la importancia de contar con una solución buffer (PBS) perfectamente estandarizada para el éxito de una buena coloración.
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Carlos Villar Cleves
9 de octubre de 2013
Gracias Dr. Efraín, muy valiosos sus comentarios en nombre de los foristas; a pesar de que nos formamos prácticamente juntos en el ICA como parasitólogos, durante todo mi ejercicio técnico y profesional, siempre utilice la técnica de la coloración de Wright para el diagnóstico de hemoparasitos con excelentes resultados, eso si como menciono en mi comentario anterior siguiendo todo un proceso de normas sencillas que describo detalladamente en el mismo; ya que indudablemente influyen en la calidad de la coloración sobre todo con artificios de la misma coloración, igualmente siempre la utilice para la coloración de frotis cerebrales para Babesia bovis con excelentes resultados, además de la rapidez de la realización de técnica de la coloración ( 5 minutos máximo), creo que los errores o las fallas de esta coloración repito nuevamente es porque hay que estandarizarla muy bien, además de que se puede hacer con un agua destilada con un PH neutro; la técnica de Giemsa considero es para un laboratorio mas especializado, hay que ser muy cuidadosos en la preparación del colorante en cada laboratorio, máxime cuando no se consigue comercialmente, el colorante debe de madurarse, al igual que el colorante de Wright ( como decía este ya se consigue comercialmente) hay que fíltralo periódicamente pues también se precipita como el colorante de Wright y tiene un inconveniente para un laboratorio menos especializado, es muy sensible a los efectos de PH; la coloración debe de hacerse con un Buffer Neutro ( PBS) cuyas proporciones deben estandarizarse, muy bien, sin lo cual no se logra una coloración de calidad; como en el caso de la coloración de Wright y comparto con el Dr. Efraín una vez estandarizada es muy buena; la coloración rápida de Hemacolor es para uso en laboratorios de campo viene en un Kit completo, con los reactivos:www.merckmillipore.com/.../ViewProductDocuments-File?. reconozco y comparto con el Dr. Benavides que la calidad de su coloración no iguala a la técnica de Wright o Giemsa y repito un consejo para quienes trabajan en laboratorios de campo o con poca especialización: No reutilicen laminas portaobjetos, no las laven, no intenten quitarles el colorante, utilicen láminas portaobjetos nuevas siempre, cuando las compren introdúzcalas en Metanol puro, así no sea analítico y guarden pequeños lotes en cajas plásticas protegidas de la humedad, si no tienen cajas plásticas guarden sus laminas en papel higiénico, selladas con cinta de enmascarar protegidas de la humedad, laminas sucias fracaso seguro en la coloración, se crean artificios que confundirán el posible diagnostico.
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Efrain Benavides Ortiz
Universidad de La Salle - Colombia
Universidad de La Salle - Colombia
9 de octubre de 2013
Muy buenos los aportes de todos los foristas, particularmente los de mi amigo, Carlos Villar. Algunos breves comentarios a manera de respuesta o reaccion: * En el estado actual del desarrollo, es increible que no exista quien pueda hacer un extendido sanguineo decente en algunas zonas del país. No entiendo porqué, una muestra de este tipo tendría que ser enviada a Bogota. Lo unico que alcanzo a pensar y me aterra, es la burocratización y politización de los servicios veterinarios. * Debido a la dificultad de estandarización de la coloración de Wright o de Hemacolor ante distintas condiciones de campo,en mis conferencias siempre hago énfasis en el uso de la coloración de Giemsa, por la reproducibilidad de sus resultados. Hemos hecho la prueba de pasarles láminas positivas a laboratoristas quienes no logran identificar los parásitos con Wright. Esa coloración es buena para diferenciar glóbulos blancos, pero no siempre tiñe bien a los hemoparásitos. * Aunque la literatura describe métodos serológicos y aun moleculares para el diagnóstico, estas son aun herramientas de investigación epidemiológica y no están disponibles para un uso rutinario. Saludos a todos.
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Carlos Villar Cleves
9 de octubre de 2013
Pero igualmente la ganadería en países tropicales y subtropicales afronta ya y afrontara un gran reto en el presente y futuro: “El cambio climático”, los vectores de enfermedades hemoparasitarias ya no son exclusivos de climas tropicales y subtropicales, adaptándose ya a climas fríos; en Colombia y el agravante numero uno es que las zonas ecológicas de climas cálidos, templados y fríos, son muy estrechas y cercanas y en Colombia en los climas fríos se encuentran las explotaciones ganaderas lecheras mas especializadas del país conformadas por ganados Europeos de alto mestizaje en zonas prácticamente libres de garrapatas y de la mosca Haematobia irritans, Stomoxys calcitrans es cosmopolita en todos los pisos térmicos del país, desde hace muchos años. Para estos ganados altamente susceptibles desde ahora las estrategias de control deben de irse definiendo y quizás una de las primeras ya no sea esperar diagnósticos directos de casos clínicos de hemoparasitos, sino verdaderos estudios epidemiológicos con técnicas serológicas modernas que permitan monitorear serológicamente estas aéreas y conocer su situación epidemiológica.
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Carlos Villar Cleves
9 de octubre de 2013
Lo planteado por usted Dr. Rincón, no es más que lamentable de un país en pleno subdesarrollo (no desarrollo), si esto ocurre; en pleno siglo XXI en regiones como la que usted menciona en Colombia, con varios TLCs firmados con países desarrollados a cuestas. El ICA en bovinos se dedica prioritariamente en bovinos a la prevención, control y erradicación de Fiebre Aftosa, Brucelosis, Tuberculosis, en menor escala Rabia parasiante cuando ocurre un brote y Estomatitis Vesicular en igual sentido y enfermedades como las parasitarias, que tantas perdidas económicas producen en todo el país, sin un diagnostico adecuado y oportuno como usted lo reclama, con pleno conocimiento de causa, conociéndolo de viejo data en la región como Medico Veterinario y Asistente Técnico en la región de Casanare, pionero del Monitoreo de hatos, un ICA sin estadísticas de la incidencia real y del daño económico de estas enfermedades y lo que es mas grave sin campañas sanitarias nacionales proyectadas con metas claras a largo tiempo, sobre el tema y los productores grandes, medianos y pequeños, en la mayoría del país controlando los parasitismos a tientas y mediante el uso indiscriminado de fármacos, orientados básicamente por los laboratorios vendedores de fármacos, en esas condiciones pretendemos algún día exportar carne y leche, con las condiciones sanitarias cada día mas estrictas que exigen de trazabilidad y sello verde los países desarrollados, creo que va a ser muy difícil.
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