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Pérdidas endógenas de nitrógeno y aminoácidos en cerdos y su aplicación en la estimación de los coeficientes de digestibilidad ileal de la proteína y aminoácidos de las materias primas. Revisión

Publicado: 24 de agosto de 2015
Por: Gerardo Mariscal Landín (Centro Nacional de Investigación Disciplinaria en Fisiología Animal, INIFAP), Tércia Cesária Reis de Souza (Facultad de Ciencias Naturales U.A.Q.), Adriana Alejandra Hernández Delgado (Centro Nacional de Investigación Disciplinaria en Fisiología Animal, INIFAP) y Konigsmar Escobar García (Facultad de Ciencias Naturales U.A.Q.). México
Resumen

En el presente trabajo se revisa el origen de las pérdidas endógenas de nitrógeno y aminoácidos y su uso en la estimación de los coeficientes de digestibilidad estandarizada; además se analizan los factores que modulan su cantidad y composición. También se explica su uso en los cálculos de los diferentes modos en que se expresa la digestibilidad (aparente, estandarizada y verdadera) y el porqué los coeficientes de digestibilidad estandarizada son los empleados en la formulación de raciones para cerdos.

PALABRAS CLAVE: Pérdidas endógenas, Nitrógeno endógeno, Aminoácidos endógenos, Cerdos.

INTRODUCCIÓN
Para poder determinar si un componente alimenticio, como la proteína cruda o nitrógeno (N), es aprovechado adecuadamente por los animales, se realizan estudios de digestibilidad ileal, que es el valor que se calcula por medio de la diferencia entre la cantidad de N o proteína ingerida y la cantidad de N o proteína excretada en el contenido ileal(1). Esta cuantificación sólo estima la absorción aparente, pues no todo el N excretado es de origen alimenticio, ya que el contenido ileal está conformado por una mezcla compuesta por el N proveniente de la dieta y por el N de origen endógeno. Cuando se hace la corrección de dicho N, se puede estimar su digestibilidad verdadera(2,3).
El N endógeno corresponde a los aminoácidos (AA) y a las proteínas provenientes del animal que están presentes en las secreciones digestivas (saliva, jugo gástrico, jugo pancreático, bilis, mucinas), y que no fueron reabsorbidas durante su trayecto por el tracto gastrointestinal superior. También el N y los AA aportados por las células intestinales descamadas, por pelos ingeridos y por la flora microbiana del intestino delgado se consideran como pérdidas endógenas(4). Esta fracción de N al pasar al intestino grueso puede ser metabolizada por los microorganismos locales o ser excretada en las heces. Las pérdidas endógenas se pueden clasificar en dos categorías: pérdidas basales que son dependientes de los animales, y pérdidas específicas, las cuales están asociadas a los alimentos. La suma de las pérdidas basales y específicas constituyen las pérdidas totales de N(5).
El interés por caracterizar las pérdidas de N endógeno estriba en que éstas impactan la economía de N de los animales, ya que estos utilizan los aminoácidos para la síntesis de proteína “lábil”, como son las proteínas de secreción del aparato digestivo, en lugar de utilizarlos para la deposición de proteína corporal(6). Adicionalmente, es necesario conocer el perfil de la proteína endógena en términos de su composición en AA. Lo anterior tiene como objetivo corregir los coeficientes de digestibilidad aparente de los AA, y generar los coeficientes de digestibilidad estandarizada, los cuales son reportados en las tablas de composición de alimentos(7 -11) y son los coeficientes empleados para formular los alimentos para cerdos.
SECRECIONES DIGESTIVAS
El aparato digestivo tiene una alta actividad secretora. Las secreciones digestivas desempeñan un papel esencial dentro de los procesos que se llevan a cabo a lo largo del tracto gastrointestinal y tienen múltiples funciones: proteger los órganos (moco, saliva), permitir la digestión de los ingredientes (enzimas), amortiguar el pH (saliva, jugo pancreático) y facilitar la digestión de grasa (jugo biliar)(12); por lo que las secreciones digestivas son sintetizadas y liberadas como respuesta a la presencia de alimento, ocasionando que su composición varíe de acuerdo con el tipo de ingredientes que se estén suministrando en la dieta(13). Las secreciones digestivas provienen de las glándulas salivales, estómago, páncreas e intestino (incluyendo moco y células descamadas); además de la proteína de origen microbiana presente principalmente en el intestino grueso. La cantidad de N presente en las diferentes secreciones del TGI puede variar y su reabsorción puede llegar hasta un 90 % (70 a 90 % en el íleon terminal, Figura 1).
Secreción salival. Su volumen está modulado por la cantidad de alimento consumido y por su contenido de agua(14,15). Contiene glucoproteínas (mucinas), la enzima “ptialina” (a amilasa), aminoácidos libres, urea, ácido úrico, creatinina y trazas de proteínas séricas(16). La secreción diaria de nitrógeno en la saliva ha sido estimada entre 400 y 600 mg de N·día-1 en un cerdo de 30 a 40 kg de peso(15,16).
Secreción gástrica. La secreción gástrica está compuesta de enzimas (pepsinógeno, proquimosina), de glucoproteínas, péptidos, aminoácidos, urea y amoniaco(16). En el estómago la secreción de nitrógeno endógeno en cerdos de 35 kg de peso(17) ha sido estimada entre 2.44 y 3.34 g de N·día-1 en animales que consumieron una ración semipurificada de AA y almidón de trigo o de trigo y en 1.75 g·día-1 en lechones de 3.7 kg de peso que consumían leche reconstituida(18).
Bilis.La bilis es una secreción esencial para la digestión y absorción de los lípidos en el intestino delgado. Las sales biliares son sintetizadas en el hígado a partir del colesterol y en este mismo sitio son conjugadas con los aminoácidos taurina y glicina(19). La secreción de N en bilis se ha estimado entre 1.7 y 3.0 g·día-1(15,20,21).
Figura 1. Flujo, secreción y absorción de N en g·d-1 en las diferentes secciones del tracto digestivo de cerdos de 30 kg de peso. Adaptada de Fuller(4)
Figura 1. Flujo, secreción y absorción de N en g·d-1 en las diferentes secciones del tracto digestivo de cerdos de 30 kg de peso. Adaptada de Fuller(4)
Secreción pancreática. La secreción exócrina del páncreas está compuesta de proenzimas (tripsi-nógeno, quimotripsinógeno, procarboxipeptidasa A y B, proelastasa, amilasa, lipasa, colipasa), y de nitrógeno no proteico (40 % del total) compuesto de urea, aminas y azúcares aminados(15,22). Esta secreción puede representar del 13 al 27 % del nitrógeno endógeno total(23). La cantidad de N secretada por el páncreas ha sido estimada entre 1.4 y 4 g·día-1(17,20,21,24-26) .
Secreción intestinal. La cantidad de N secretada por el intestino delgado ha sido estimada entre 10 y 27 g·día-1 y es mayor en el duodeno que en el íleon (0.97 y 0.48 g·m-1·día-1 respectivamente)(27). El N aportado al lumen intestinal proviene principalmente de muco proteínas y de las células descamadas.
Moco. El moco es una secreción densa que se encuentra compuesta principalmente por agua, electrólitos y mucina(28). La mucina es el mayor componente del moco que cubre la superficie del aparato respiratorio, digestivo y tracto genitourinario(29). En el aparato digestivo el moco protege al epitelio de la excoriación, daño químico e infecciones(29,30). La mucina es una glucoproteína pobremente digerida antes de llegar al intestino grueso(30). Está compuesta de un 10 a 20 % de proteína, rica en los aminoácidos treonina, prolina y serina; y el resto (80 a 90 %) se conforma de oligosacáridos, principalmente compuestos por N-acetilglucosamina y N-acetilgalactosamina(28). El requerimiento de treonina es mayor en los animales alimentados vía enteral, ya que el moco se renueva constantemente, lo que implica una secreción permanente de mucina(31). Cuando hay proteólisis o abrasión a nivel luminal se incrementa la secreción de mucina; es así que los componentes de la dieta como los factores antinutricionales y la fibra interactúan con la mucosa estimulando su secreción. Proteínas altamente digestibles como las proteínas lácteas no tienen este efecto. En becerros pre-rumiantes la mucina representa el 19 % de las pérdidas de proteína a nivel ileal(30). La concentración de mucina se incrementa en las diferentes partes del intestino delgado; por ejemplo la cantidad de mucina que se secreta en forma basal en becerros es de 1.06, 1.8 y 4.0 g·kg-1 de materia seca consumida para duodeno, yeyuno e íleon respectivamente(30).
Células descamadas. Otra fuente de N endógeno son las células epiteliales del intestino delgado que se descaman. Los enterocitos migran de las criptas a la punta de las vellosidades; durante esta migración adquieren la estructura y funcionalidad del enterocito maduro, que es la célula responsable de realizar las funciones de absorción. La maduración del enterocito es un proceso que dura de tres a cuatro días(32). Ya estando en la punta de la vellosidad, su vida promedio es de 2 a 5 días, lo que puede variar según la especie y el tipo de alimento, entonces sufren apoptosis y se desprenden hacia la luz intestinal(12). Debido a la dificultad de su determinación no se ha reportado en la literatura la cantidad de N proveniente de esta fuente.
Contenido del intestino grueso. Zebrowska(33) estimó entre 2 y 15 g de N·día-1 la cantidad de N que llega al intestino grueso (IG) proveniente del intestino delgado. A esa cantidad se ha estimado que el IG aporta entre 1.9 y 3 g·día-1(34, 35). Al menos 20 % de la fracción detergente neutro (FDN) de la fibra que se incluye en la dieta, desaparece antes de íleon terminal en cerdos de 10 semanas de edad, lo que indica la presencia de bacterias(36). Estas bacterias, aportan N no dietario(32); para determinar la cantidad de N aportado por las bacterias se cuantifica el ácido diaminopimélico (DAPA), el cual se caracteriza por ser un componente de las paredes celulares de las bacterias y que está presente en una proporción constante, lo que permite usarlo como indicador indirecto de la proteína microbiana(37-39).
MÉTODOS PARA ESTIMAR LAS PÉRDIDAS ENDÓGENAS
Existen diferentes métodos para cuantificar las pérdidas endógenas a nivel ileal, en los cuales generalmente se utilizan animales canulados para tener acceso a la digesta.
Dieta libre de nitrógeno.Este es el método más utilizado pues es de fácil manejo. El animal consume una dieta sin nitrógeno por varios días y se mide el flujo de N en el íleon, obteniendo como resultado las pérdidas endógenas(40-42). Sin embargo, las pérdidas estimadas por este método no reflejan situaciones fisiológicas normales, lo que altera el nivel de las secreciones y por lo tanto de las pérdidas endógenas(43).
Empleo de una fuente de proteína o nitrógeno altamente digestible. La caseína, el gluten de maíz y los aminoácidos cristalinos(44,45) son alimentos que no estimulan las secreciones digestivas y tienen una alta digestibilidad verdadera (99 %, en promedio), siendo por lo tanto absorbidos en su totalidad, por lo que se considera que el N presente en la digesta ileal es de origen endógeno(45).
Método de regresión. Con este método se mide el flujo ileal del N en animales alimentados con niveles crecientes de N y con base en el flujo ileal de N se calcula el flujo basal por extrapolación a una ingestión nula de N(41,42,46).
Marcaje con el isótopo pesado del nitrógeno (15N). El 15N es un isótopo estable, en este método se mide su dilución a nivel ileal, para lo cual se marca el N dietario o el N endógeno, y así puede diferenciar uno de otro(3,40,41,47).
Uso de homoarginina. Este método consiste en convertir la lisina dietaria en homoarginina, la cual no es incorporada dentro de las secreciones endógenas. El proceso de “guanidación” no altera la digestión y absorción de la proteína. Su limitante es que se determina únicamente el flujo de lisina, por lo que el flujo de los otros aminoácidos se tiene que calcular a partir de la composición de la proteína endógena(48).
CLASIFICACIÓN DE LAS PÉRDIDAS ENDÓGENAS
Pérdidas  basales  de  N.  Estas son naturales e inevitables, pues están asociadas al proceso digestivo al que es sometido el alimento consumido(49,50).
Principalmente estas pérdidas se han determinado principalmente en cerdos en crecimiento(51,52) empleando los métodos mencionados anteriormente. 
También existen determinaciones en cerdas gestantes y lactantes(53) y últimamente se ha reportado en lechones recién destetados(54,55).
En promedio la pérdida basal de N por kg de materia seca consumida (MSC) es de 1.69 ± 0.49 g. Prolina, glicina, ácido glutámico, ácido aspártico, serina y treonina son los aminoácidos presentes en mayor cantidad(45); metionina, triptófano y cistina son los aminoácidos presentes en menor concentración(45). La prolina, glicina, ácido glutámico, ácido aspártico y serina representan más del 50 % del N amino de las pérdidas basales. La treonina es el aminoácido esencial de mayor concentración en las pérdidas basales, contribuyendo con alrededor del 6 % del N amino(42).
Pérdidas específicas. Son las pérdidas que se generan como respuesta del tracto gastrointestinal a los factores alimenticios que modifican sus secreciones y su reabsorción, así como la descamación celular(5). La fuente de proteína, el contenido y el tipo de fibra, y la presencia de factores antinutricionales en el alimento son factores que modifican las secreciones digestivas.
FUENTES DE VARIACIÓN DE LAS PÉRDIDAS ENDÓGENAS
Proteína dietaria. Las proteínas de la dieta al ser más o menos digestibles modulan la secreción enzimática. Por ejemplo, se reporta(56) que el efecto detrimental de los taninos sobre la digestibilidad de la proteína no fue claro cuando se estudiaron sorgos con bajos contenidos de taninos (< 1.0 %). La variación en la digestibilidad de la proteína de ese tipo de sorgos estuvo relacionada con su perfil de proteínas, ya que los sorgos con mayor proporción de proteínas de reserva (kafirinas y glutelinas) tuvieron una menor digestibilidad ileal de su proteína. Esto se asoció a una mayor secreción de tripsina; ya que la secreción de las enzimas digestivas responde a   la cantidad y tipo de sustrato(57). Jondreville et al(58) reportaron un resultado similar, ya que elsorgo provocó una mayor pérdida de proteína endógena que el maíz, trigo, cebada, centeno y triticale. Efectos similares de proteínas poco digestibles han sido mencionados en leguminosas(59,60)
Fibra. El contenido de FDN del alimento incrementa la pérdida de N endógeno(42,61,62), disminuyendo la digestibilidad ileal aparente de los aminoácidos(62), ya que tiene un efecto abrasivo sobre la pared intestinal lo que incrementa la secreción de mucinas y la descamación celular(36).
La fibra soluble aumenta la viscosidad de la digesta(63,64), lo cual ha sido asociado con la disminución de la digestibilidad ileal de la proteína al obstruir la acción de las enzimas digestivas y obstaculizar su reabsorción(65,66).
Factores antinutricionales. Los taninos aumentan la pérdida endógena de N debido principalmente a la secreción en saliva de una proteína ácida rica en prolina (PRP)(67), la cual contiene 40 % de prolina y 20 % de glicina y sirve como la primera línea de defensa ante la presencia de taninos en la dieta(68). La secreción de la proteína PRP es provocada porque los taninos son capaces de precipitar proteínas mostrando una particular preferencia por unirse al aminoácido prolina(69,70).
Por eso representan un riesgo potencial para la actividad de las enzimas digestivas a nivel del lumen intestinal ya que son capaces de inhibir la actividad enzimática de tripsina(71-73), amilasa(71,72) y lipasa(71). Los inhibidores de proteasas se unen de manera irreversible a la tripsina y quimotripsina inactivándolas. Debido a la disminución en su actividad, se incrementa la secreción de tripsina y quimotripsina y por lo tanto las pérdidas endógenas(2). La recuperación de aminoácidos, en íleon distal de lechones alimentados con dietas con soya procesada es más baja (4 g·kg-1 de MSC) que en dietas con soya no procesada (28.8 g·kg-1 de MSC), lo que sugiere que los factores antitripsicos de la soya formaron complejos con las enzimas digestivas, incrementando la pérdida de N endógeno(74).

EL PERFIL DE LA PROTEÍNA ENDÓGENA
Para ilustrar la importancia de la composición de la dieta sobre el perfil de aminoácidos de la proteína endógena se realizó un análisis factorial de corres-pondencias (AFC) empleando el procedimiento CORRESP de SAS(75). En el análisis se compararon 58 perfiles de proteínas endógenas publicados en 19 artículos científicos(40,42,44,54,74,76-88), los cuales reportaban a todos los aminoácidos exceptuando el triptófano. Para realizar la comparación entre los perfiles de las proteínas endógenas no se incluyó el aminoácido prolina, ya que su proporción en la digesta es afectada por el método empleado para determinar las pérdidas endógenas(45,52,81). Las características principales del análisis factorial de correspondencias son: a) conforme el perfil de aminoácidos se asemeja más entre las observaciones, su cercanía es mayor en el cuadrante, b) la proximidad de los puntos de proyección de un aminoácido y de una observación (digesta) individual, indican que dicha observación se caracteriza por su riqueza en ese aminoácido.
Figura 2. Proyección gráfica, de las proteínas endógenas, obtenida del análisis factorial de correspondencias, donde se muestra como se agrupan las proteínas endógenas en función de su perfil de aminoácidos, el cual está asociado al tipo de dieta empleada en su determinación
Figura 2.	Proyección gráfica, de las proteínas endógenas, obtenida del análisis factorial de correspondencias, donde se muestra como se agrupan las proteínas endógenas en función de su perfil de aminoácidos, el cual está asociado al tipo de dieta empleada en su determinación
Adicionalmente se realizó un análisis de agrupamiento (Clusters) utilizando el criterio de máxima resemblanza jerárquica (EML por sus siglas en inglés), empleando el procedimiento Cluster de SAS(75); este análisis permitió agrupar las proteínas endógenas en cinco grupos según su perfil de aminoácidos. Como se muestra en la Figura 2, el AFC permitió localizar todos los perfiles endógenos en relación a los dos primeros ejes, los cuales explicaron el 66.4 % de la variación total. El primer eje explicó el 53.4 % y el segundo el 13.0 % del total de la variación. El análisis muestra la influencia de la dieta en el perfil de la proteína endógena, ya que en la gráfica se observa que a la izquierda del primer eje se localizaron las proteínas endógenas obtenidas empleando dietas a base de aminoácidos cristalinos o caseína (grupos 1, 2 y 3). Estos tres grupos tuvieron perfiles similares, diferenciándose en que el primero se caracterizó por su riqueza en ácido glutámico, esa proteína endógena se obtuvo de cerdos alimentados con una dieta elaborada usando aminoácidos cristalinos(44). El segundo grupo se constituyó con proteínas endógenas obtenidas de cerdos alimentados con dietas elaboradas con caseína o caseína hidroli-zada(44,81,82,87); ese grupo tuvo un perfil menos rico en ácido glutámico que el primer grupo y un menor contenido de arginina que el tercer grupo.
El tercer grupo se conformó con proteínas endógenas obtenidas usando caseína(54,78), caseína hidrolizada(77,80,82) o proteínas altamente digestibles como el huevo(83), y el hidrolizado de proteína de chícharo(79), y una proteína endógena obtenida con una dieta libre de proteína(84). Este grupo se caracterizó por su riqueza en el aminoácido arginina.
Figura 3.  Proyección gráfica de la distribución de los aminoácidos de la proteína endógena, obtenida del análisis factorial de correspondencias
Figura 3.	Proyección gráfica de la distribución de los aminoácidos de la proteína endógena, obtenida del análisis factorial de correspondencias
Del lado derecho del eje 1 se localizaron los endógenos obtenidos empleando una dieta libre de N (grupo 4)(40,42,44,77,79,80,83-86,88), una proteína endógena de cerdos alimentados con harina de carne y hueso(77), una proteína endógena de cerdos alimentados con una proteína aislada de chícharo(83) y dos proteínas endógenas de cerdos alimentados con soya(74,76), las cuales contenían una menor proporción de ácido glutámico y de arginina. Esto puede deberse a que cuando aumenta la proporción del ácido glutámico en la proteína endógena, disminuye la concentración de prolina y viceversa(52). Dado que este grupo está conformado principalmente por proteínas obtenidas de cerdos alimentados con dietas libres de proteína, método que incrementa las pérdidas de prolina, consecuentemente esas proteínas contenían una menor proporción de ácido glutámico(42,81). Las proteínas endógenas determinadas empleando soya son los puntos del grupo cuatro más cercano al grupo cinco(74,76). El quinto grupo se obtuvo empleando dietas elaboradas con base en pasta de soya suplementada con proteasas(76), y proteínas ricas en cistina, que es el aminoácido que caracteriza el cuadrante donde se localizan estas proteínas.
En la Figura 3 se muestra la localización espacial de los aminoácidos, en ella se puede observar en relación al eje 1 que los aminoácidos que más contribuyen a la inercia del eje son el ácido glutámico con 58.0 % y cistina con 11.4 %, es decir son los aminoácidos que determinan en mayor grado la distribución de las proteínas endógenas con respecto al eje 1. Los aminoácidos que más contribuyen a la inercia del eje 2 son la arginina con 38.5 % y el ácido glutámico y la cistina con (22.1 y 21.3 % respectivamente). Estos aminoácidos (ácido glutámico, cistina y arginina) son los que básicamente marcan la diferencia entre los grupos de digestas.
Este análisis permitió corroborar que el perfil de aminoácidos de la proteína endógena está fuertemente influenciado por el método empleado para su determinación.
RELACIÓN ENTRE LAS PÉRDIDAS ENDÓGE-NAS Y LA DIGESTIBILIDAD DE NITRÓGENO
La digestibilidad es una medida del valor nutritivo de los nutrimentos, y se expresa en diferentes formas dependiendo del método utilizado para su determinación. Para estimar el valor nutritivo de la fracción nitrogenada de un alimento, se considera que la expresión de la digestibilidad ileal es la más apropiada, pues el proceso digestivo de las proteínas y aminoácidos se completa hasta que la digesta alcance la parte distal del ileon.
Digestibilidad aparente. La digestibilidad aparente se define como la desaparición de un nutrimento durante su paso a través del tracto digestivo(50,89,90), el término aparente se emplea para evidenciar que en el 
cálculo de digestibilidad no se ha realizado ninguna corrección por pérdidas endógenas. Los coeficientes de digestibilidad aparente (DA) del N y aminoácidos de las dietas se calculan empleando la ecuación (1).
CDA = 1 – [(AAcon – AAexc) / AAcon
Donde: CDA es el coeficiente de digestibilidad ileal aparente de un nutrimento en la dieta, AAcon aminoácidos consumidos, AAexc aminoácidos excretados en la digesta ileal.
Cuando por el tipo de metodología empleada en la determinación de la digestibilidad (uso de cánulas o sacrificio) no se puede recuperar la totalidad de la digesta ileal, se emplea un marcador interno por lo que se requiere utilizar la ecuación (2).
CDA = 1 – [(InD x AF)/(AD x InF)] 
Donde CDA es el coeficiente de digestibilidad ileal aparente de un nutrimento en la dieta, InD es la concentración del indicador en la dieta en mg·kg-1 de materia seca (MS), AF es la concentración del nutrimento en la digesta ileal en mg·kg-1 de MS, AD es la concentración del nutrimento en la dietaen mg·kg-1 de MS, InF es la concentración del indicador en la digesta ileal mg·kg-1 de MS.
Digestibilidad estandarizada. En un esfuerzo por acotar el uso de los términos técnicos y que la información de diferentes fuentes pueda ser utilizada con seguridad(49,50), se volvieron a definir los términos empleados para conceptualizar los diferentes tipos de medición de la digestibilidad de los nutrimentos. La digestibilidad estandarizada se definió como aquélla en la que se sustraen del cálculo las pérdidas endógenas, ya sea a partir de una determinación de las pérdidas endógenas en el mismo experimento, cálculo que antiguamente generaba los valores de digestibilidad verdadera(89), o empleando, un endógeno de referencia “endógeno estándar”(9,91). Los coeficientes de digestibilidad estandarizada (CDE) se obtienen utilizando la fórmula (3).
CDE= CDA + (AApeb / AAcon
Donde: CDE es el coeficiente de digestibilidad estandarizada de un nutrimento. CDAes el coeficiente de digestibilidad aparente de ese nutrimento. AApeb es la cantidad de la pérdida endógena basal del aminoácido en mg’”kg-1 de MSC, AAcon es la cantidad de aminoácido consumido en mg’”kg-1 de MSC.
Digestibilidad verdadera. Es el coeficiente que se obtiene cuando puede separarse la fracción indigestible del alimento de las pérdidas endógenas Stein(49,50). Anteriormente este coeficiente recibía el nombre de digestibilidad real(88,89). A pesar de ser la estimación más precisa de la digestibilidad de una materia prima, por lo sofisticado de las técnicas empleadas en su determinación existen pocos reportes en la literatura(79,92,93). Para estimarla se emplea la ecuación (4)
CDV= [AAcon – (AAdig – AApet)] / AAcon 
Donde: CDV es el coeficiente de digestibilidad verdadera, AAcon es la cantidad de aminoácido consumido en mg’”kg-1 de MSC; AAdig es el flujo de aminoácidos en digesta ileal; AApet es la cantidad de la pérdida endógena total del aminoácido en mg’”kg-1 de MSC.
La ventaja de utilizar la digestibilidad estandarizada se ejemplifica en el Cuadro 1, el cual resume el trabajo de Furuya y Kaji(94); quienes determinaron la digestibilidad aparente y verdadera (estandarizada según las nuevas definiciones propuestas por Stein et al(49,50)) de tres cereales, maíz, cebada y trigo y de una pasta de soya (parte superior del cuadro); las cuatro materias primas tenían un contenido de proteína, diferente: maíz< cebada< trigo< pasta de soya. Se puede observar una gran diferencia entre los coeficientes de digestibilidad aparente del maíz y cebada con los de trigo y pasta de soya. Cuando se observan los coeficientes de digestibilidad estandarizada se puede apreciar que esas diferencias disminuyeron sustancialmente, y que la corrección fue mayor en los alimentos con menor contenido del nutriente. Lo anterior demuestra el efecto del contenido del nutriente sobre la determinación de los coeficientes de digestibilidad aparente.
En ese mismo trabajo se midió la digestibilidad estandarizada en las dietas fabricadas empleando las mismas materias primas (la composición de las dietas se muestra en la parte media del cuadro), y se determinaron los coeficientes de digestibilidad aparente y estandarizada de ellas. Los resultados se presentan en la parte inferior del cuadro, donde puede observarse que al utilizar los coeficientes determinados en las materias primas la predicción de la digestibilidad de la dieta fue adecuada cuando se utilizaron los coeficientes de digestibilidad estandarizada, lo cual no se logró al emplear los coeficientes de digestibilidad aparente.
Lo anterior muestra la aditividad de los coeficientes de digestibilidad estandarizada, propiedad ausente en los coeficientes de digestibilidad aparente.
La aditividad es una característica importante que se debe considerar al formular una dieta, ya que se parte del supuesto de que el aporte de un aminoácido digestible en una ración es la suma ponderada de la cantidad aportada por cada uno de los ingredientes presentes en la mezcla. Por lo anterior, los coeficientes de digestibilidad estandarizada son los utilizados para formular las dietas(7-11).
CONCLUSIÓN
Se mostró cómo las pérdidas de N y aminoácidos endógenos son moduladas por la composición de la dieta, tanto en su cantidad como en la proporción de los aminoácidos dentro de la proteína endógena. El análisis factorial de correspondencia permitió corroborar que el perfil de aminoácidos de la proteína endógena está fuertemente influenciado por el tipo de dieta empleada en su determinación. También se mostró cómo se emplean las pérdidas basales del nitrógeno y aminoácidos para estimar los coeficientes de digestibilidad estandarizada, coeficientes que son los utilizados para formular las dietas para cerdos, lo que repercute en el uso de las materias primas disponibles en el mercado.

Mariscal Landín, Gerardo, Reis de Souza, Tércia Cesária, Hernández Delgado, Adriana Alejandra, Escobar García, Konigsmar Pérdidas endógenas de nitrógeno y aminoácidos en cerdos y su aplicación en la estimación de los coeficientes de digestibilidad ileal de la proteína y aminoácidos de las materias primas. Revisión. Técnica Pecuaria en México [en linea]. 2009, 47(4), 371-388 [fecha de Consulta 7 de Septiembre de 2015]. ISSN: 0040-1889. Disponible en: https://www.redalyc.org/articulo.oa?id=61312114007
  1. Darragh AJ, Hodgkinson SM. Criteria and significance of dietary protein sources in humans. Quantifying the digestibility of dietary protein. J Nutr 2000;130:1850S-1856S.
  2. Leterme P. Las pérdidas endógenas hasta el íleon del cerdo.1. Orígen y factores de variación. Acta Agro Colombia 2001;51:1-13.
  3. Souffrant WB, Rérat A, Laplace JP, Darcy-Vrillon B, Köhler K, Corring T, Gebhardt G. Exogenous and endogenous contributions to nitrogen fluxes in the digestive tract of pigs fed casein diet. III. Recycling of endogenous nitrogen. Reprod Nutr Develop 1993;33:373-382.
  4. Fuller MF, Reeds PJ. Nitrogen cycling in the gut. Annu Rev Nutr 1998;18:385-411.
  5. Montagne L, Toullec R, Lallès JP. Intestinal digestion of dietary and endogenous proteins along the small intestine of calves fed soybean or potato. J Anim Sci 2001;79:2719-2730.
  6. Fan MZ, Chiba LI, Matzat PD, Yang X, Lin YL, Mine Y, Stein HH. Measuring synthesis rate of nitrogen-containing polymers by using stable isotpe tracer. J Anim Sci 2006;84:E79-E93.
  7. INRA. Tables de composition et de valeur nutritive des matières premières destinées aux animaux d’élevage. Porcs, volailles, bovins, ovins, caprins, lapins, chevaux, poissons. Paris, France: Institut National de la Recherche Agronomique; 2002.
  8. Mariscal G, Ávila E, Tejada I, Cuarón J, Vásquez C. Tablas del contenido de aminoácidos totales y de los coeficientes de digestibilidad verdadera para aves y cerdos. Querétaro, México. INIFAP. 1997.
  9. Pedersen C, Boisen S. Establishement of tabulated values for standardized ileal digestibility of crude protein and essential amino acids in common feedstuffs for pigs. Acta Agric Scand Sect A Anim Sci 2002;52:121-140.
  10. NRC. Nutrient requirements of swine. Washington, DC: National Academy Press; 1998.
  11. AFZ, Ajinomoto E, Aventis AN, INRA, ITCF. Digestibilités iléales standardisées des acides aminés des matières premières chez le porc. Association Française de Zootechnie, Paris, France. 2002.
  12. Ganong WF. Fisiología Médica. México, DF: El Manual moderno; 2002.
  13. Guyton AC, Hall JE. Tratado de fisiología médica. Madrid, España: Elsevier; 2006.
  14. Corring T. Endogenous secretion in the pig. In: Low AG, Partridge AG, editors. Current concepts of digestion and absorption in pigs. Reading, UK: The National Institute for Research in Dairying; 1979:136-150.
  15. Juste C. Apports endogènes par les secretions digestives chez le porc. In: Laplace JP, Corring T, Rérat A, editors. Les Colloques de l’INRA. 1982:155-173.
  16. Buraczewski S. Endogenous NPN-compounds in the intestinal tract of monogastric animals. Arch Anim Nutr 1986;36:274.
  17. Zebrowska T, Simon O, Munchmeyer R, Bergner H, Zebrowska Investigations on the amino acid secretion and absorption in the stomach of the growing pig. Arch Anim Nutr 1982;32:703.
  18. Leibholz J. The flow of endogenous nitrogen in the digestive tract of young pigs. Br J Nutr 1982;48:509-517.
  19. Drackley JK. Lipid Metabolism. In: D’Mello JPF, editor. Farm animal metabolism and nutrition. Wallingford, UK: CABI Publishing; 2000:97-120.
  20. Corring T, Souffrant WB, Darcy-Vrillon B, Gebhardt G, Laplace JP, Rérat A. Exogenous and endogenous contribution to nitrogen fluxes in the digestive tract of pigs fed a casein diet. 1. Contribution of nitrogen from the exocrine pancreatic secretion and the bile. Reprod Nutr Develop 1990;30:717-722.
  21. Souffrant WB, Darcy-Vrillon B, Corring T, Laplace JP, Köhler K, Gebhardt G, Rérat A. Recycling of endogenous nitrogen in the pig: Preliminary results of a collaborative study. Arch Anim Nutr 1986;36:269.
  22. Corring T, Jung J. The amino acid composition of pig pancreatic juice. Nutr Reprod Intl 1972;6:187.
  23. Corring T, Calmes R, Rérat A, Geugneau AM. Effets de l’alimentation protéiprive à court terme sur la sécrétion d’azote endogène: sécrétion pancréatique exocrine chez le porc. Reprod Nutr Develop 1984;24:495-506.
  24. Corring T. Apport des protéines d’origine endogène par la sécrétion du pancréas exocrine chez le porc. Ann Biol Anim Bioch Biophys 1975;15:115-118.
  25. Low AG. Studies on digestion and absorption in the intestine of growing pigs. 5. Measurements of the flow of nitrogen. Br J   Nutr 1979;41:137-146.
  26. Zebrowska T, Munchmeyer R, Bergner H, Simon O. Studies on the secretion of amino acids and of urea into the gastrointestinal tract of pigs. 2. Net secretion of leucine into the small and large intestines. Arch Anim Nutr 1986;36:17.
  27. Buraczewska L. Secretion of nitrogen compounds in the small intestine of pigs. Acta Physiol Pol 1979;30:319.
  28. Faure M, Moënnoz D, Montigon F, Fay LB, Breullé D, Finot PA, Ballèvre O, Boza J. Development of a rapid and convenient method to purify mucins and determine in vivo synthesis rate in rats. Anal Biochem 2002;307:244-251.
  29. Perez-Vilar J, Hill RL. The structure and assembly of secreted mucins. J Biol Chem 1999;274:31751-31754.
  30. Montagne L, Toullec R, Lallès JP. Influence of dietary protein level and origin on the flow of mucin along the small intestine of the preruminant calf. J Dairy Sci 2000;83:2820-2828.
  31. Bertolo RFP, L CCZ, Law G, Pencharz PB, Ball RO. Threonine requirement of neonatal piglets receiving total parenteral nutrition is considerably lower than that of piglets receiving an identical diet intragastrically. J Nutr 1998;128:1752-1759.
  32. Madara JL, Schultz SG. Functional morphology of the epithelium of the small intestine. Handbook of Physiology, Section 6: The Gastrointestinal System. Volume IV: Intestinal absorption and secretion. Schultz SG, Field M, Frizzell RA, editors. Ameri Physiol Soc, Bethesda, Maryland, USA; 1991:83-87.
  33. Zebrowska T. Nitrogen digestion on the large intestine. In Physiologie digestive chez le porc. In: Laplace JP, Corring T, Rérat A, editors. Les Colloques de l’INRA; Paris: INRA; 1982:225-236.
  34. Krawielitzki K, Zebrowska T, Schadereit R, Kowalczyk J, Henning U, Wünsche J, Herrmann U. Determining nitrogen absorption and nitrogen secretion in different sections of the pig’s intestine by digesta exchange between 15N labeled and unlabelled animals. Arch Anim Nutr 1990;40:25-37.
  35. Low AG. Endogenous nitrogen evaluation from absorption studies. In: Laplace JP, Corring T, Rérat A, editors. Physiologie digestive chez le porc.; Les Colloques de I’INRA, No. 12; Paris, France 1982. p. 189-198.
  36. Schulze H, van Leeuwen P, Verstegen MWA, Huisman J, Souffrant WB, Ahrens F. Effect of level of dietary neutral detergent fiber on ileal apparent digestibility and ileal nitrogen losses in pigs. J Anim Sci 1994;72:2362-2368.
  37. Aguilera BA, Reis de Souza TC, Camacho MB, Escobar GK, Mariscal LG. Aislamiento del paquete bacteriano y cuantificación de DAPA en digesta ileal de lechones destetados [resummen]. Congreso Nacional AMVEC; Querétaro; 2007:220.
  38. Karr-Lilienthal LK, Grieshop CM, Spears JK, Patil AR, Czarnecki-Maulden GL, Merchen NR, Fajey GC. Estimation of the proportion of bacterial nitrogen in canine feces using diaminopimelic acid as an internal bacterial marker. J Anim Sci 2004;82:1707-1712.
  39. Sauer WC, Mosenthin R, Ahrens F, den Hartog LA. The effect of source of fiber on ileal and fecal amino acid digestibility and bacterial nitrogen excretion in growing pigs. J Anim Sci 1991;69:4070-4077.
  40. Hess V, Sève B. Effects of body weight and feed intake level on basal ileal endogenous losses in growing pigs. J Anim Sci 1999;77:3281-3288.
  41. Leterme P. Las pérdidas endógenas hasta el íleon del cerdo. 2. Métodos de determinación. Acta Agro Colombia 2001;51:15-24.
  42. Mariscal-Landín G, Sève B, Collèaux Y, LeBreton Y. Endogenous amino nitrogen collected from pigs with end to end ileorectal anastomosis is affected by the method of estimation and altered by dietary fiber. J Nutr 1995;125:136-146.
  43. Makkink CA, Heinz TH, Souffrant WB, Verstegen MWA. Endogenous N losses at the terminal ileum of young piglets fed diets based on four different protein sources. J Anim Feed Sci 1997;6:219-234.
  44. Chung TK, Baker DH. Apparent and true amino acid digestibility of a crystalline amino acid mixture and of casein: Comparison of values obtained with ileal-cannulated pigs and cecectomized cockerels. J Anim Sci 1992;70:3781-3790.
  45. Jansman AJM, Smink W, van Leeuwen P, Rademacher M. Evaluation through literature data of the amount and amino acid composition of basal endogenous crude protein at the terminal ileum of pigs. Anim Feed Sci Technol 2002;98:49-60.
  46. Fan MZ, Sauer WC. Determination of true ileal amino acid digestibility in feedstuffs for pigs with the linear relationships between distal ileal outputs and dietary inputs of amino acids. J   Sci Food Agric 1997;22:189-199.
  47. de Lange CFM, Sauer WC, Souffrant WB. The effect of protein status of the pig on the recovery and amino acid composition of endogenous protein in digesta collected from the distal ileum. J   Anim Sci 1989;67:755-762.
  48. Nyachoti CM, de Lange CFM, Schulze H. Estimating endogenous amino acid flows at the terminal ileum and true ileal amino acid digestibilities in feedstuffs for growing pigs using the homoarginine method. J Anim Sci 1997;75:3206-3213.
  49. Stein HH, Sève B, Fuller MF, Moughan PJ, de Lange CFM. Invited review: Amino acid bioavailability and digestibility in pig feed ingredients: Terminology and application. J Anim Sci 2007;85:172-180.
  50. Stein HH, Fuller MF, Moughan PJ, Sève B, Moshentin R, Jansman AJM, Fernandez JA, de Lange CFM. Deffinition of apparent, true and standardized ileal digestibility of amino acids in pigs. Livest Sci 2007;109:282-285.
  51. Butts CA, Moughan PJ, Smith WC, Carr DH. Endogenous lysine and other amino acid flow at the terminal ileum of the growing pig (20 kg bodyweight): the effect of protein-free, synthetic amino acid, peptide and protein alimentation. J Sci Food Agric 1993;61:31-40.
  52. Pedersen C, Boisen S, Fernández JA. Studies on the effect of dietary crude protein supply on the composition of ileal endogenous crude protein loss in growing pigs. Acta Agric Scand Sect A Anim Sci 2002;52:141-149.
  53. Stein HH, Trottier NL, Bellaver C, Easter RA. The effect of feeding level and physiological status on total flow and amino acid composition of endogenous protein at the distal ileum in swine. J Anim Sci 1999;77:1180-1187.
  54. Mariscal-Landín G, Reis de Souza TC. Endogenous ileal losses of nitrogen and amino acids in pigs and piglets fed graded levels of casein. Arch Anim Nutr 2006;60:454-466.
  55. Eklund M, Mosenthin R, Piepho H, Rademacher M. Estimates of the basal ileal endogenous losses of amino acids by regression analysis and determination of stadardised ileal amino acids digestibilities from casein in newly weaned piglets. J Sci Food Agric 2008;88:641-651.
  56. Mariscal-Landín G, Avellaneda JH, Reis de Souza TC, Aguilera A, Borbolla GA, Mar BB. Effect of tannins in sorghum on amino acid ileal digestibility and on trypsin (E.C.2.4.21.4) and chymotrypsin (E.C.2.4.21.1) activity of growing pigs. Anim Feed Sci Technol 2004;117:245-264.
  57. Valette P, Malouin H, Corring T, Savoie L, Gueugneau AM, Berot S. Effects of diets containing casein and rapeseed on enzyme secretion from the exocrine pancreas in the pig. Br J Nutr 1992;67:215-222.
  58. Jondreville C, van den Broecke J, Gate F, Grosjean F, van Cauwenberghe S, Sève B. Ileal digestibility of amino acids and estimates of endogenous amino acid losses in pigs fed wheat, triticale, rye, barley, maize and sorghum. Anim Res 2001;50:119-134.
  59. Le Gall M, Quillien L, Guéguen J, Rogniaux H, Sève B. Identification of dietary and endogenous ileal protein losses in pigs by immunoblotting and mass spectometry. J Nutr 2005;135:1215-1222.
  60. Salgado P, Montagne L, Freire JPB, Ferreira RB, Teixeira A, Bento O, Abreu MC, Toullec R, Lallès JP. Legume grains enhance ileal losses of specific endogenous serine-protease proteins in weaned pigs. J Nutr 2002;132:1913-1920.
  61. Bayardo UA. Efecto del nivel y tipo de fibra sobre sobre la excreción de nitrógeno y aminoácidos endógenos y su efecto sobre la digestibilidad ileal de la proteína en cerdos. [tesis maestría]. México: Universidad Nacional Autónoma de México; 2000.
  62. Reverter M, Lindberg JE. Ileal digestibility of amino acids in pigs given a barley-based diet with increasing inclusion of Lucerne meal. J Anim Sci 1998;67:131-138.
  63. Izydorczyk MS, Storsley J, Labossiere D, MacGregor AW, Rossnagel BG. Variation in total and soluble b-glucan content in hulless barley: effects of thermal, physical and enzymic treatments. J Agric Food Chem 2000;48:982-989.
  64. Jensen MS, Bach Knudsen KE, Inborr J, Jakobsen K. Effect of b-glucanase supplementation on pancreatic enzyme activity and nutrient digestibility in piglets fed diets based on hulled and hulless barley varieties. Anim Feed Sci Technol 1998;72:329-345.
  65. den Hartog LA, Huisman J, Thielen WJG, Van Schayk GHA, Böer H, Van Weerden EJ. The effect of including various structural polysaccharides in pig diets on ileal and feacal digestibility of amino acids and minerals. Livest Prod Sci 1988;18:157-170.
  66. Graham H, Hesselman K, Åman P. The influence of wheat bran and sugar-beet pulp on the digestibility of dietary components in a cereal-based pig diet. J Nutr 1986;116:242-251.
  67. Jansman AJM, Huisman J, van der Poel AFB. Ileal and faecal digestibility in piglets of field beans (Vicia faba L.) varying in tannin content. Anim Feed Sci Technol 1993;42:83-96.
  68. Mehansho H, Clements S, Sheare BT, Smith S, Carlson DM. Induction of proline-rich glycoprotein synthesis in mouse salivary glands by isoproterenol and by tannins. J Biol Chem 1985;260:4418-4423.
  69. Charlton AJ, Baxter NJ, Khan ML, Moir AJG, Haslam E, Davies AP, Williamson MP. Polyphenol/peptide binding and precipitation. J Agric Food Chem 2002;50:1593-1601.
  70. Mitaru BN, Reichert RD, Blair R. The binding of dietary protein by sorghum tannins in the digestive tract of pigs. J Nutr 1984;114:1787-1796.
  71. Al-Mamary M, Al-Habori M, Al-Aghbari A, Al-Obeidi A. In vivo effects of dietary sorghum tannins on rabbit digestive enzymes and mineral absorption. Nutr Res 2001;21:1393-1401.
  72. Horigome T, Kumar R, Okamoto K. Effects of condensed tannins prepared from leaves of fodder plants on digestive enzymes in vitro and in the intestine of rats. Br J Nutr 1988;60:275-285.
  73. Jansman AJM, Enting H, Verstegen MWA, Huisman J. Effect of condensed tannins in hulls of faba beans (vicia faba L.) on the activities of trypsin (EC 2.4.21.4) and chymotrypsin (EC 2.4.21.1) in digesta collected from the small intestine of pigs. Br J Nutr 1994;71:627-641.
  74. Caine WR, Sauer WC, Verstegen MWA, Tamminga S, Shaoyan L, Schulze H. Guanidination protein test meals with higher concentration of soybean trypsin inhibitors increase ileal recoveries of endogenous amino acids in pigs. J Nutr 1998;128:598-605.
  75. SAS. Statistical Analysis Systems Institute User’s guide. In. 9.1 ed. Cary NC.: SAS Institute Inc.; 2002.
  76. Caine WR, Tamminga S, Verstegen MWA, Sauer WC, Schulze H. Endogenous recoveries and true ileal digestibilities of amino acids in newly weaned pigs fed diets with protease-treated soybean meal. J Anim Sci 1997;75:2970-2979.
  77. Donkoh A, Moughan PJ. Endogenous ileal nitrogen and amino acid flows in the growing pig receiving a protein free diet and diets containing enzymatically hydrolysed casein or graded levels of meat and bone meal. J Anim Sci 1999;68:511-518.
  78. Hernández DAA. Caracterización del Nitrógeno endógeno presente en el contenido ileal de lechones recién destetados [tesis maestría]. México: Universidad Nacional Autónoma de México; 2006.
  79. Hess V, Thibault JN, Sève B. The 15N amino acid dilution method allows the determination of the real digestibility and of the ileal endogenous losses of the respective amino acid in pigs. J Nutr 1998;128:1969-1977.
  80. Hodgkinson SM, Moughan PJ, James KAC. The effect of dietary peptide concentration on endogenous ileal amino acid loss in the growing pig. Br J Nutr 2000;83:421-430.
  81. Hodgkinson SM, Moughan PJ, Reynolds GW. Effect of the duration of feeding of a protein-free diet on endogenous ileal nitrogen and amino acid loss in the growing pig. J Sci Food Agric 2000;80:1407-1412.
  82. Hodgkinson SM, Souffrant WB, Moughan PJ. Comparison of the enzyme-hydrolyzed casein, guanidination, and isotope dilution methods for determining ileal endogenous protein flow in the growing rat and pig. J Anim Sci 2003;81:2525-2534.
  83. Leterme P, Sève B, Théwis A. The current 15N-leucine infusion technique is not suitable for quantitative measurements of ileal endogenous amino acid flows in pigs. J Nutr 1998;128:1961-1968.
  84. Leterme P, Théwis A. Effect of pig body weight on ileal amino acid endogenous losses after ingestion of a protein free diet enriched in pea inner fibre isolates. Reprod Nutr Develop 2004;44:407-417.
  85. Otto ER, Yokoyama M, Ku PK, Ames NK, Trottier NL. Nitrogen balance and ileal amino acid digestibility in growing pigs fed diets reduced in protein concentration. J Anim Sci 2003;81:1743-1753.
  86. Apolônio LR, Donzele JL, de Oliveira RFM, Silva FCO, Lopes DC, Freitas LS. Digestibilidade ileal de aminoácidos de alimentos utilizados em dietas pré-iniciais para leitões, determinada pelo método do sacrificio. R Bras Zootec 2002;31:1983-1998.
  87. Schulze H, Butts CA, Moughan PJ, Verstegen MWA. The 15N-isotope dilution method for determining ileal endogenous nitrogen excretion in the young (10 kg liveweight) pig. J Sci Food Agric 1995;69:41-50.
  88. Souffrant WB. Endogenous nitrogen losses during digestion in pigs. In: Verstegen MWA, Huisman J, den Hartog LA, editors. Digestive physiology in pigs; 1991; Pudoc, Wageningen; 1991:147.
  89. Low AG. Digestibility and availability of amino acids from feedstuffs for pigs: A review. Livest Prod Sci 1982;9:511-520.
  90. Sauer WC, Fan MZ, Mosenthin R, Drochner W. Methods for measuring ileal amino acid digestibility in pigs. In: D’Mello JPF, editor. Farm Animal Metabolism and Nutrition. Wallingford, UK: CABI publishing; 2000:279-306.
  91. Mariscal-Landín G. Facteurs de variation de l’utilisation digestive des acides aminés chez le porc. Rennes, France: Université de Rennes I. 1992.
  92. Lahaye L, Ganier P, Thibault JN, Sève B. Technological processes of feed manufacturing affect protein endogenous losses and amino acid availability for body protein deposition in pigs. Anim Feed Sci Technol 2004;113:141-156.
  93. Lahaye L, Riou Y, Sève B. The effect of gridding and pelleting of wheat and maize on amino acids true ileal digestibility and endogenous losses in growing pigs. Livest Sci 2007;109:138-140.
  94. Furuya S, Kaji Y. Additivity of the apparent and true digestible amino acid supply in barley, maize, wheat or soya bean based diets for growing pigs. Anim Feed Sci Technol 1991;32:321-331.
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Autores:
Gerardo Mariscal Landín
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Tércia Cesária Reis de Souza
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