Estrategias basadas en refugio para el control sostenible de nematodos gastrointestinales en rumiantes

Las consecuencias negativas derivadas del uso incorrecto de los antiparasitarios han convertido este método de control en una práctica no sostenible en la ganadería, por lo que se requiere un cambio urgente de estos enfoques de control tradicional. Existe documentación internacional en la que se informa que la principal causa que origina el desarrollo de la resistencia parasitaria en fincas es que no se mantiene una buena proporción de la población de parásitos en refugio, debido a que los tratamientos convencionales están concebidos para eliminar la totalidad de parásitos en las fincas, con lo cual se está permanentemente presionando a esta población a hacerse resistente.

Por lo anterior, se hace necesario cambiar las prácticas convencionales de control por enfoques o estrategias dirigidas a desparasitar solamente a los animales que se beneficiarían con la medicación, y no desparasitar a los animales que tengan bajas cargas parasitarias y mantengan un desempeño productivo esperado. La aplicación de estrategias sostenibles permitirá el mantenimiento de una proporción de la población de parásitos en refugio, es decir, no sometidas a exposiciones con compuestos químicos y, por tanto, no seleccionadas para resistencia. De acuerdo con lo anterior, esto es lo que se denomina mantener o dejar parásitos en refugio, lo cual se obtiene cuando ciertos individuos de la población animal no se desparasitan y, por tanto, sus parásitos no son sometidos a control químico, y esto es lo que particularmente se conoce como tratamientos selectivos. Se trata entonces de identificar o seleccionar a aquellos animales que ameriten ser objeto de tratamientos con antiparasitarios, para lo cual es necesario hacer uso de indicadores que ayuden a la toma de decisiones para el control de los parásitos del ganado. Indicadores parasitológicos, patofisiológicos y productivos o de comportamiento se proponen como soportes en esta toma decisiones.

El objetivo de este capítulo es dar a conocer las estrategias o prácticas recomendadas para que el control de los nematodos gastrointestinales en el ganado bovino tenga como objetivo el mantenimiento de subpoblaciones de parásitos en refugio mediante tratamientos selectivos, cuya meta será retardar el desarrollo de la resistencia a los antihelmínticos por parte de los nematodos gastrointestinales.

En el pasado, fue frecuente escuchar que el objetivo del control de los parásitos del ganado bovino consistía en reducir las pérdidas económicas ocasionadas por los parásitos y las enfermedades asociadas a éstos, sin que ningún otro tópico distinto al económico fuera tenido en cuenta. Este objetivo era fácilmente logrado cuando se empleaban únicamente antiparasitarios químicos dada la alta eficacia demostrada por los antihelmínticos disponibles para el control, los bajos costos de éstos, a la facilidad de administración de los mismos y a la ausencia de opciones alternativas eficaces. Hoy, debido a los problemas derivados de este control sustentado en el uso exclusivo de compuestos químicos, las recomendaciones para un control sostenible de parásitos en bovinos van más allá del aspecto económico, introduciéndose elementos ambientales, de salud pública y de resistencia parasitaria.

Existe acuerdo entre los parasitólogos del mundo en considerar que el objetivo del control de los parásitos en bovinos debe ser reducir las pérdidas económicas y las enfermedades parasitarias, sin que se incremente el nivel de resistencia a los antihelmínticos en las poblaciones de nematodos gastrointestinales, considerándose adicionalmente que cualquier estrategia de control debe tener como fundamento el mantenimiento de una subpoblación de parásitos en refugio, mediante la cual a la población de nematodos no expuesta a medidas de control químico se les permita su supervivencia, de tal manera que la progenie de estos parásitos no seleccionados para resistencia sean una fuente permanente de parásitos susceptibles en refugio, que son los encargados de diluir las poblaciones de parásitos resistentes que sobreviven a los tratamientos.

¿Qué se conoce como parásitos en refugio? En una finca lo normal es que se encuentren dos poblaciones de parásitos: una proporción de la población en fase parasitaria, la que contienen los animales en su interior, y una población no parasitaria o en fase de vida libre, que se desarrolla y sobrevive en el medio ambiente, en las pasturas. Lo que comúnmente ocurre es que la población no parasitaria es la población de parásitos más grande, se encuentra en las pasturas y no es expuesta normalmente a antihelmínticos, esta población es la que justamente se conoce como "refugio".

El refugio entonces es aquella parte de la población de parásitos que no es expuesta a un antiparasitario químico, es decir, un parásito está en refugio cuando no es sometida a medida de control alguna, considerándose que sobre los parásitos en refugio no se hace ninguna presión de selección y, por lo tanto, escapan a la resistencia (Van Wyk, 2001).

Si bien son varios los factores que se han señalado como relacionados con el desarrollo de la resistencia a los antihelmínticos, actualmente los parasitólogos en el mundo consideran que el factor más importante en este proceso es el tamaño de la población de parásitos en “refugio”, el cual, a su vez, está determinado por la presión de selección hacia la resistencia. La presión de selección es la presión que se ejerce sobre una población de parásitos para inducirlos a desarrollar mecanismos de resistencia, la cual está determinada por las medidas de control del ganadero o productor. Entonces, lo que hace la presión de selección es contribuir a la selección de los parásitos que tienen genes de resistencia para que incrementen estos genes y, en consecuencia, se incremente paulatinamente la población de individuos resistentes a los antihelmínticos químicos con los cuales se les presiona y selecciona para hacerse resistentes (Van Wyk, 2001). Los parásitos resistentes son menos viables que los susceptibles, y justamente por esa ventaja de los susceptibles es que podría ocurrir que sobrevivan más o se reproduzcan más cuando no haya presión selectiva o cuando sea mínima. La tabla 21 muestra las principales estrategias que se plantean para el control de la resistencia antihelmíntica en los nematodos gastrointestinales, los requerimientos y el nivel de aceptación de las mismas.

De otro lado, debido a que no es fácil llegar a presión selectiva cero en las fincas (cuando nunca se desparasita a los animales) lo que puede ocurrir es que cuando la presión de selección es baja pueden quedar parásitos en refugio, y éstos podrán cruzarse con parásitos homocigotos o heterocigotos resistentes. Cuando esto ocurre, la descendencia de estos cruces será menos resistente, y esto es lo que técnicamente se conoce como dilución de la población resistente, porque se diluye, es decir, se reduce el número de parásitos homocigóticamente resistentes. Estas prácticas se proponen como estrategia para desacelerar el desarrollo de la resistencia en los nematodos gastrointestinales de rumiantes a los antihelmínticos en las fincas.

La presión de selección puede ser alta o baja; cuando es alta la resistencia se desarrollará rápidamente. Esto ocurre cuando se aplican muchos tratamientos con el mismo antiparasitario o grupo antihelmíntico (figura 22) a la mayor parte o a todos los animales de la finca, es decir, cuando la mayoría o todos los nematodos gastrointestinales son objetos de control. En otras palabras, cuando la presión selectiva es alta, la población de parásitos en refugio será mínima o nula. Esto se explica porque cuando se desparasitan animales con un antihelmíntico de comprobada eficacia, los parásitos resistentes son los que quedan en el animal, mientras que el refugio es el que constituye la fuente de parásitos susceptibles.

Por el contrario, la presión de selección es baja cuando se logra una buena proporción de parásitos en refugio, para lo cual será necesario reducir el número de tratamientos con los mismos principios activos de los antiparasitarios y de desparasitar, en la misma época, a todos los animales o a la mayoría. Sin embargo, es necesario dejar claro a los productores y asistentes técnicos en fincas que cuando se deja un alto nivel de parásitos en refugio, en virtud de la aplicación de este método de control (tratamientos selectivos) con compuestos químicos, puede presentarse el riesgo que se desarrolle parasitismo clínico en algunos animales, que puede terminar en casos fatales. La clave será entonces definir taxativamente una especie de línea divisoria (umbral) entre lo que es un alto nivel de refugio y uno bajo, lo cual, sin duda, no es nada fácil.

 

Para el caso de los nematodos gastrointestinales existen tres fuentes principales de parásitos en refugio, en las cuales los parásitos pueden mantener sus genes de susceptibilidad. Éstas son: las pasturas, los animales no desparasitados y larvas histotróficas que son refractarias a determinado antihelmíntico (Van Wyk, 2001; Kenyon et al., 2009).

Las poblaciones de parásitos en refugio de medicamentos antihelmínticos en las pasturas provienen de las larvas que existen en las praderas, previo a los tratamientos con antihelmínticos. Se admite que del 100% de los nematodos gastrointestinales de los bovinos de una finca particular, 95% está constituido por los estados no parasitarios, es decir, los que se encuentran en el ambiente, en fase de vida libre (bostas fecales y pasturas, fundamentalmente) y el restante 5% es el que está parasitando a los animales. Ahora bien, es importante tener en cuenta que esta población externa de parásitos es influenciada por varios factores, principalmente la precipitación pluvial y la temperatura), de tal manera que el porcentaje de parásitos en refugio variará según las condiciones ambientales. Por ejemplo, épocas de extrema sequía (verano en las regiones tropicales) reducen fuertemente la cantidad de parásitos en refugio, mientras que, por el contrario, en épocas de humedad óptima y temperatura favorable el porcentaje de parásitos refugiados es mayor (Besier, 2008) (figura 23).

Al valorar el refugio es importante tener en cuenta las diferencias que pueden existir en las capacidades de reproducción, patogenicidad y supervivencia entre los individuos resistentes y susceptibles de los nematodos gastrointestinales, aspectos que no están del todo dilucidados hasta el momento.

Las poblaciones de nematodos gastrointestinales en refugio pueden también obtenerse de los animales no tratados recientemente con antihelmínticos. Resulta evidente que en los animales que no son sometidos a tratamientos antihelmínticos no existe presión de selección para resistencia, gracias a lo cual los parásitos susceptibles que albergan estos animales conservarán sus genes de susceptibilidad. Esto se logra con la aplicación de tratamientos selectivos.

Algunos estados del ciclo de vida de estos parásitos como las larvas histotróficas que pueden ser refractarias a algún antihelmíntico en particular constituyen otra fuente para lograr obtener parásitos en refugio.

El refugio puede ser afectado por factores relacionados con el parásito, el hospedero, el ambiente y el manejo de los animales (Kenyon et al., 2009).

En cuanto a los factores relacionados con los parásitos, se sabe que la frecuencia de alelos resistentes en la población y el potencial biótico de los parásitos pueden contribuir a la provisión de individuos de una especie determinada que genere el nivel de refugio requerido. La velocidad de desarrollo de la resistencia está dada por la velocidad con que aparezcan individuos homocigotos resistentes en la población de parásitos, así, por ejemplo, la frecuencia de alelos resistentes en una población es determinante en la aparición de individuos resistentes en tanto que si la frecuencia de alelos resistentes es alta se incrementarán las probabilidades para que los parásitos heterocigotos resistentes se crucen y produzcan descendientes homocigotos resistentes. Por el contrario, la velocidad de desarrollo de individuos resistentes será menor cuando es reducida la frecuencia de alelos resistentes en la población.

Desde el punto de vista del potencial biótico, los parásitos que tienen un alto valor de esta característica tendrán más chance de contaminar las praderas, de manera que si pocos animales son tratados, la excreción de huevos de parásitos será de todas maneras alta como para generar un buen nivel de refugio, siempre y cuando las condiciones ambientales sean favorables para la supervivencia de la descendencia; este es el caso de Haemonchus contortus, parásito que se caracteriza por tener un alto potencial reproductivo. El caso contrario puede presentarse con el parásito del género Ostertagia, el cual es un parásito de bajo potencial biótico, así que para que se produzca un buen nivel de parásitos en refugio, mayor será el número de animales que no debe ser tratado para conseguir el nivel requerido de parásitos en refugio (Kenyon et al., 2009).

Factores como la resiliencia, la resistencia y la inmunidad de los bovinos pueden afectar el tamaño de la población de parásitos en refugio. Animales con cualquiera de estas tres características contribuyen en proveer una buena proporción de población refugio, en el primer caso y debido a que los bovinos resilientes son capaces de expresar su potencial productivo en presencia de altas cargas parasitarias, requerirán, por tanto, menos desparasitaciones. Situación similar se presenta con individuos resistentes o con altos niveles de inmunidad, en tanto que estos animales no serán objeto de desparasitaciones y, en consecuencia, las excreciones de huevos de parásitos susceptibles contaminarán las praderas (figuras 24 y 25).

Está demostrado que épocas de sequía extrema, como ocurre en algunas regiones de Colombia, afectan el mantenimiento de parásitos en refugio en niveles que sería difícil reducir la velocidad de desarrollo de la resistencia, situación que puede empeorar cuando los animales son desparasitados en esta época exponiendo así todos los parásitos a una fuerte presión de selección. Probablemente, estas dos situaciones se presentan en Colombia, cuando los productores creen suplir la escasez de forraje de estas épocas haciendo uso de tratamientos con antihelmínticos. Hay que hacer la salvedad, sin embargo, que en atención a la buena inmunidad que desarrollan los bovinos después de los 12 meses de edad, muchos productores en este país desparasitan ocasionalmente a los animales adultos, práctica mediante la cual se contribuye a la generación y mantenimiento de parásitos en refugio. Es esta justamente una de las razones por las cuales se cree que la resistencia de los nematodos gastrointestinales de bovinos a los antihelmínticos se desarrolla a una velocidad menor que la que ocurre en los ovinos.

Otro factor relacionado con el manejo de los animales es la práctica de desparasitar y trasladar los animales a potreros "limpios" de nematodos gastrointestinales. La razón desde el punto de vista biológico es que la descendencia de parásitos en la nueva pradera (limpia) provendrá de los parásitos que sobrevivieron al tratamiento, es decir, el nuevo potrero estará constituido por descendientes resistentes y, por lo tanto, nula o escasa población de parásitos en refugio, con lo cual esta práctica contribuirá al surgimiento y desarrollo de la resistencia en fincas (Universidad de Guelph, 2010). Las figuras 26, 27 y 28 muestran los escenarios probables de la evolución de la resistencia en los nematodos gastrointestinales de rumiantes cuando: se dosifican o no se dosifican los animales y se trasladan a pasturas “seguras”, “limpias” y cuando se dosifican y trasladan a pasturas contaminadas.

Algunos factores influencian el mantenimiento de la población de parásitos en refugio; actualmente el concepto de refugio se señala como el principal factor que puede influenciar la tasa de desarrollo de la resistencia; así mismo las estrategias que actualmente se están proponiendo para mantener parásitos en refugio y, en consecuencia, retardar la velocidad de desarrollo del problema de la resistencia a los antihelmínticos por parte de los nematodos gastrointestinales del ganado bovino y ovino.

En otras palabras, la frecuencia de alelos de resistencia en una población influencia el grado de desarrollo de la resistencia. Cuando la proporción de alelos resistentes es baja, hay oportunidad para incrementar la población de parásitos en refugio, mientras que cuando hay una alta proporción de alelos resistentes en la población se reducen las posibilidades de mantener parásitos en refugio.

Si bien el concepto del refugio ha demostrado ser beneficioso experimentalmente, el abandono del control convencional de los parásitos en bovinos constituye un desafío conceptual enorme para los productores y para los médicos veterinarios asistentes técnicos, por lo que no debe perderse de vista que el traslado de este concepto experimental como estrategia apropiada a situaciones particulares de fincas no es fácil, dadas las dudas e inquietudes que este cambio de paradigma le traerá a los ganaderos. Adicionalmente, en atención a que las estrategias basadas en refugio necesitan cambios en el tiempo y en la frecuencia de los tratamientos, será necesario crear un balance entre la eficacia del refugio requerido por los nuevos enfoques y las consecuencias que se derivarán del excesivo parasitismo que eventualmente pudiera presentarse. De otro lado, se debe ser muy consciente de que la aceptación por parte de los productores y aplicabilidad de este concepto en fincas, por las modificaciones o adiciones que hay que hacerles a los métodos tradicionales de control, encontrará fuertes resistencias en los productores, las cuales se convertirán en limitantes importantes para la implementaciones de los nuevos enfoques (Molento, 2009; Leathwick, 2014).

Algunas preguntas que rondan en el ámbito científico es: ¿qué tanto refugio se necesita para controlar la resistencia antihelmíntica? ¿Qué porcentaje de parásitos en refugio deben asegurar los distintos indicadores propuestos en el marco de la estrategia de los tratamientos selectivos dirigidos? ¿Pueden las estrategias basadas en refugio reducir el desarrollo de la resistencia a un grado tal que lleve a los productores a introducir cambios en su tradicional control de parásitos? Hasta ahora, el aspecto clave en este tema proviene de resultados de modelos de simulación en computador, los cuales destacan quizá el aspecto más importante que ayudaría a despejar las incógnitas planteadas arriba: que si son pocos los parásitos que sobreviven al tratamiento, serán igualmente pocos los genes susceptibles que se necesiten para lograr una dilución efectiva, debido a que es poco el incremento de la frecuencia de genes resistentes (Besier, 2012).

Corroborando la afirmación anterior, otro modelo indicó que con una eficacia de 99,9% de un antihelmíntico se necesitó solamente 1% de animales no tratados para diluir la población resistente, y que cuando la eficacia fue de 95% se necesitó que 34% de la población animal no fuera tratado para alcanzar resultados similares al primer caso, lo cual indica la importancia que tiene el mantenimiento de la eficacia de los medicamentos antihelmínticos en las estrategias de manejo de la resistencia, especialmente en épocas de escaso desarrollo de nuevas moléculas antihelmínticas (Leathwick, 2014).

Si bien las principales estrategias para un control sostenible de parásitos son las estrategias no químicas de control, se proponen otras basadas en el uso de antiparasitarios de origen químico, que tienen como objetivo reducir el empleo de estos compuestos para mantener parásitos en refugio y, por tanto, retardar el desarrollo de la resistencia. Las principales estrategias basadas en refugio son: diluir las poblaciones resistentes con parásitos susceptibles, realizar tratamientos dirigidos y tratamientos selectivos dirigidos, cuya aplicación requerirá usar indicadores para verificar sus bondades (Van Wyk, 2006; Molento, 2009; Leathwick, 2014).

Con el propósito de reemplazar cepas de parásitos resistentes en predios en los que la resistencia ha hecho presencia, se han desarrollado estudios dirigidos a ese fin. Los resultados muestran que es posible reintroducir parásitos susceptibles para reducir los resistentes a niveles mínimos en las pasturas. Los parásitos susceptibles introducidos infectarán a los corderos, los cuales serán los encargados de recontaminar las praderas con cepas de parásitos susceptibles.

Se define como tratamientos dirigidos (TT: targeted treatments), los tratamientos dados a todo un rebaño en el tiempo más apropiado, teniendo siempre como objetivo mantener poblaciones de parásitos en refugio. Aparentemente, parece que fueran iguales a los tratamientos estratégicos, sin embargo son diferentes en tanto que los tratamientos estratégicos tienen como fundamento el conocimiento histórico de la epidemiología de los nematodos gastrointestinales y se aplican preventivamente para impedir la ocurrencia de enfermedad en un período determinado. Las siguientes características de los tratamientos dirigidos son propias de esta estrategia:

El tratamiento selectivo dirigido (targeted selective treatment –TST) se ha propuesto recientemente para reducir el uso de antihelmínticos y ayudar al mantenimiento de las poblaciones de nematodos gastrointestinales en refugio, lo cual, al mismo tiempo, contribuye a conservar alelos de susceptibilidad en la población de parásitos. Estos tratamientos se han propuesto para mejorar los tratamientos dirigidos y tienen como principio tratar sólo a los animales que tengan necesidad de medicación dejando sin desparasitar al resto de la población animal. El principio se basa en que pocos animales contienen la mayoría de nematodos gastrointestinales; y se considera que 80% de la población total de parásitos en una finca se encuentra en 20% o 30% de los animales, mientras que el resto de animales tienen cargas parasitarias bajas. Con base en lo anterior y en que el comportamiento de los animales está íntimamente ligado al grado de parasitismo, el empleo de este método puede ser un indicador adecuado para proveer una proporción de parásitos en refugio siempre y cuando no se vea comprometido el desempeño de los animales.

De acuerdo con este sistema de tratamiento los animales objeto de control serían los no resistentes, o los tolerantes, o aquellos que contaminan más las paraderas. La dificultad de este esquema de tratamientos es la habilidad que se requiere para identificar animales en cualquiera de las tres categorías mencionadas arriba. Por esta razón, la aplicación de estrategias de control basadas en refugio dependerá de la disponibilidad de métodos que permitan identificar correctamente aquellos animales que más se beneficiarán con los tratamientos, lo cual es un reto para los investigadores de la parasitología veterinaria.

Por la complejidad que implica desarrollar y aplicar estrategias de control sostenible de parásitos en una era de resistencia parasitaria, es necesario recalcar los puntos principales que aún no se han dilucidado por completo en la mira de evitar equívocos:

H. contortus es un nematodo hematófago de mucha importancia en los ovinos por la patogenicidad que implica para estos rumiantes, situación que obliga a que estos animales tengan que ser frecuentemente desparasitados con el consecuente desarrollo de resistencia antihelmíntica por parte de este parásito. La necesidad de llevar a cabo tratamientos selectivos para no acelerar el desarrollo de la resistencia antihelmíntica, y ante la evidencia de las limitaciones que presentaba el recuento de huevos de este parásito en heces, se desarrolló un método basado en la variación en el color de la membrana de la mucosa ocular de los ovinos para detectar el grado de anemia como indicativo de los efectos de la infección de H. contortus, denominado sistema Famacha (Kenyon y Jackson, 2012).

El sistema Famacha (Faffa Malan Chart) es un método diseñado y evaluado inicialmente en Sudáfrica, como metodología que permite identificar a los animales que requieren de terapia antihelmíntica para contrarrestar los efectos de la hemoncosis en pequeños rumiantes, como los ovinos (Bath y Van Wyk, 2009; Vilela et al., 2012). Por lo tanto, este método es útil en los casos en que el nematodo H. contortus sea el predominante en las infecciones con nematodos gastrointestinales de ovinos, como suele ocurrir normalmente en las regiones tropicales. Sin embargo, el uso y la interpretación del sistema Famacha puede complicarse cuando otros patógenos hematófagos hagan parte de la infección.

El principio de este sistema es evaluar el color de la membrana de la mucosa conjuntival, a fin de identificar, en una escala de 1 a 5, el grado de anemia del animal ocasionada por el nematodo gastrointestinal hematófago H. contortus, basado en la correlación existente entre el color de la mucosa ocular y el valor del hematocrito (Cuéllar, 2013). Actualmente, el uso exitoso de este método se ha extendido a muchos países del mundo, especialmente en aquellos en que la resistencia antihelmíntica de los nematodos gastrointestinales de los ovinos se ha convertido en un serio problema para la ovinocultura, tal como lo muestran los resultados de experimentos preliminares en los que se informa que el comportamiento de los animales no se afecta, o ligeramente pudo afectarse, cuando los animales son tratados bajo este método de identificación. Así mismo, se reporta que, aparte de identificar adecuadamente a los animales, su uso ha permitido reducir el número de tratamientos con antihelmínticos.

El método ha sido ideado con la introducción de una tarjeta (figura 29) que muestra variaciones en la tonalidad de los colores (de rojo a blanco) que corresponden a las cinco categorías o grados de anemia de los animales y que, por lo tanto, serían incapaces de tolerar la carga parasitaria que contienen.

De acuerdo con este sistema, se presentan cinco opciones que corresponden a cinco decisiones que pueden tomarse en función de la coloración de la mucosa, así: en las opciones uno y dos, por tener un color rojo intenso o rojo, se considera que el estado de los animales no presentan anemia y, por lo tanto, no deben desparasitarse; la opción tres indica que la coloración está en el límite, y que la decisión de tratamiento o no dependerá del uso de criterios profesionales, especialmente si se complementa con otros indicadores patofisiológicos como la condición corporal o la presencia de edema submandibular, por ejemplo. Animales que presenten coloraciones que correspondan a las opciones cuatro y cinco deben ser tratados (figura 30).

Se debe dejar bien claro que el método Famacha se debe emplear sólo en ovinos para detectar animales que padecen infecciones de hemoncosis, y que si bien otros factores pueden ocasionar cambios en el color de la mucosa ocular de los ovinos, H. contortus es el parásito de mayor importancia en ocasionar anemia en estos pequeños rumiantes (Kenyon y Jackson, 2012).

De acuerdo con los resultados de la considerable cantidad de estudios llevados a cabo para evaluar el sistema Famacha en la búsqueda de los tratamientos selectivos para retardar el inicio de la resistencia antihelmíntica, se esgrimen las siguientes ventajas y desventajas de este método (Cuéllar, 2013).

Ventajas:

Desventajas:

Este indicativo se basa en el contenido de materia seca de las heces de los ovinos al momento de la toma de muestra fecal, y en la práctica hace referencia a la consistencia de las heces, la cual es valorada en una escala de 1 a 3. Las heces con valor de 1 se consideran normales si son de consistencia firme, las de valor 2 se clasifican como blandas o suaves y las de valor 3 son las heces diarreicas. Los valores 1, 2 y 3 corresponden a 40%, 26% y 16% de materia seca, respectivamente. Una calificación de 3 correlaciona con diarrea y consecuentemente con alto número de nematodos gastrointestinales. Las mismas investigaciones han demostrado que este indicador correlaciona muy bien con el recuento de hpg (con coeficiente de correlación de 0,42) y que cuando se ha usado se ha reducido hasta un 20% el número de tratamientos con antihelmínticos químicos (Kenyon y Jackson, 2012).

Así mismo, de acuerdo con estos resultados se sugiere que el indicador de diarrea puede ser usado por los productores en sus fincas según sus situaciones particulares pero que, sin embargo, se deben tener precauciones durante su aplicación debido a que puede ser probable que puedan estar ocurriendo pérdidas en el sistema de producción antes de que la diarrea se manifieste. Igualmente, se es claro en señalarse que pueden ocurrir interpretaciones erróneas del indicador, en los casos en que otros patógenos del tracto digestivo como Coccidia, por ejemplo, pueda ser el agente causal de la diarrea. Por estas razones es necesario puntualizar que la aplicación del indicador de diarrea requiere, en aras de una adecuada interpretación, tener un conocimiento disponible de la situación de los endoparásitos presentes en los predios.

Otros esfuerzos dirigidos a la identificación de indicadores para los TST se han focalizado en el uso de la condición corporal de los animales, encontrándose hasta ahora resultados poco concluyentes, pues mientras en algunos países los resultados han sido considerados alentadores en tanto su uso ha permitido reducir el número de tratamientos en los rebaños, en otros los resultados han sido insignificantes, no prometedores (Kenyon y Jackson, 2012).

Ha sido suficientemente demostrado que el nematodo O. ostertagi afecta negativamente la producción de leche en vacas adultas productoras de leche, informándose particularmente que vacas infectadas con este parásito pueden perder alrededor de un litro diario de leche y que, por lo tanto, medir los niveles de anticuerpos en leche contra este nematodo, mediante la prueba de elisa, puede ser un potencial indicador en las estrategias de TST en vacas lecheras adultas. Resultados de estudios llevados a cabo en varios países de Europa permiten la anterior sugerencia (Kenyon y Jackson, 2012).

Ostertagia ostertagi es un nematodo gastrointestinal que se desarrolla en las glándulas abomasales de los rumiantes, ocasionando signos clínicos debido a las alteraciones bioquímicas y patológicas que se desencadenan durante el desarrollo de las larvas. Estos parásitos reducen la funcionalidad de las células gástricas, responsables de la producción de los jugos gástricos porque destruyen las células parietales encargadas de la producción de HCl, por lo cual se disminuye la secreción de los ácidos. Posteriormente, el pH del abomaso se incrementa y se impide la transformación del pepsinógeno en pepsina con el consecuente incremento de pepsinógeno en la sangre.

Cuando los animales jóvenes son objeto de tratamientos intensivos durante la época del primer pastoreo pierden la oportunidad de desarrollar inmunidad sólida, lo cual los hace muy susceptibles al desafío de los parásitos en las etapas posteriores de su vida: esto ha sido confirmado por estudios en los cuales se ha demostrado que la concentración relativa de pepsinógeno en los terneros correlaciona bien con la carga parasitaria de O. ostertagi presente en los animales, lo cual podría constituir un indicador de daños en el abomaso por causa de este parásito (Kenyon y Jackson, 2012).

Es probable que en Colombia este indicador sea de escasa o nula utilidad, por cuanto sin bien es cierto que O. ostertagi es un nematodo presente en los bovinos, especialmente en las ganaderías intensivas lecheras de climas fríos colombianos, no es el parásito que predomina en la ganadería bovina de Colombia, en general. Situación diferente es la que ocurre en los países templados, por lo cual la aplicación de este indicador puede ser de utilidad en las ganaderías bovinas de esos países.

Basados en el principio de que los rumiantes jóvenes son más susceptibles al parasitismo gastrointestinal que los adultos, se ha propuesto que la ganancia de peso sea un indicador fiable para identificar a los animales que requieran tratamientos. Para ello, varios experimentos se han desarrollado y han demostrado que cuando se dejan de desparasitar los animales de peso mayor al promedio del grupo, el número de tratamientos se ha reducido sin que se haya afectado el desempeño de los animales (Kenyon y Jackson, 2012).

Objetivo similar al indicador de ganancia de peso se ha logrado cuando se usa la producción de leche como indicador de las estrategias TST, especialmente en cabras. El uso de este indicador se basa en que estos animales al inicio de sus lactaciones tienen altos recuentos de hpg; por tal razón, los experimentos se han dirigido a desparasitar aquellos animales de más alta producción de leche, con lo cual se han reducido los tratamientos en los grupos sin que el rendimiento de estos animales se haya afectado negativamente (Kenyon y Jackson, 2012)

El recuento de hpg es el indicador parasitológico propuesto y evaluado para identificar animales con necesidad de tratamiento. Los estudios llevados a cabo para este fin fijan umbrales parasitológicos cuyo valor depende de las regiones y de las condiciones particulares de las fincas. En algunos países han predeterminando umbrales de 300, mientras que en otros han fijado umbrales de 400 y hasta 500 hpg. En estos experimentados se ha demostrado el potencial que tiene este indicador para identificar animales en las estrategias TST en tanto su uso permite reducir el número de tratamientos en los rebaños. Sin embargo, es necesario señalar que el índice basado en el recuento de huevos de parásitos no indica necesariamente que los animales seleccionados son los que se beneficiarán con los tratamientos; tal es el caso de los animales resilientes, los cuales pueden contener altas cargas parasitarias sin que su desempeño productivo sea afectado. Sin embargo, el criterio profesional del asistente técnico lo ayudará en la toma adecuada de la decisión de si tratar o no a este tipo de animales, en atención a que este tipo de animales son altos contribuyentes para la contaminación de pasturas (Kenyon et al., 2009; Besier, 2012; Kenyon y Jackson, 2012) (figura 31).

El desarrollo y la extensión cada vez mayor de la resistencia antihelmíntica en el mundo debido a las prácticas inadecuadas del control de los parásitos especialmente en la ovinocultura ha impulsado la promoción de los tratamientos selectivos dirigidos como método para desarrollar sistemas de producción pecuarios sostenibles. Aunque se conocen los principales factores que favorecen el desarrollo de la resistencia, la aplicación de las estrategias basadas en refugio para el control sostenible de parásitos y, por lo tanto, desacelerar el desarrollo de la resistencia, ha sido difícil incluso en países con mayores niveles de desarrollo que Colombia en el campo de la ovinocultura y la ganadería bovina. Las principales dificultades para que se logre la adopción de las nuevas estrategias pueden agruparse en loso siguientes factores (Kenyon et al., 2009; Besier, 2012):

El riesgo de que se incremente el parasitismo y las pérdidas en la producción por la aplicación de los nuevos enfoques no es un temor infundado por parte de los ganaderos, pues de hecho dejarles parásitos adultos a algunos animales no tratados en los rebaños puede conducir, por un lado, a que el parasitismo tenga en esos animales algunos efectos negativos derivados del parasitismo y, de otro lado, que ocurran altas contaminaciones de parásitos en las praderas provenientes de los animales que no fueron objeto de tratamientos. Estos temores conllevan a la necesidad de balancear apropiadamente las estrategias basadas en refugio para el manejo de la resistencia y la producción en fincas; en otras palabras, dichas estrategias serán exitosas si disminuyen el número de tratamientos antihelmínticos, siempre y cuando conserven los niveles de producción esperados en las fincas (Kenyon y Jackson, 2012).

No obstante la crisis en que se encuentran los métodos tradicionales de control de parásitos de rumiantes en el mundo, particularmente en los sistemas de producción ovino, la adopción y aplicación de las nuevas estrategias por parte de los productores tiene que pasar por la superación de las limitaciones que tiene su aplicación, dada la complejidad de las nuevas estrategias dirigidas al mantenimiento de parásitos en refugio. Por tanto, el primer paso clave consistirá en convencer a los productores de la necesidad de su adopción, es decir, convencerlos de tal manera que acepten las nuevas estrategias, en vez de controlar los parásitos únicamente con antihelmínticos químicos. La superación del punto clave implica un fuerte componente de apropiada transferencia de tecnología a los productores y una adecuada capacitación de los asistentes técnicos sobre las estrategias sostenibles para el control de los parásitos, tarea nada fácil en países como Colombia, pues no se vislumbran políticas agropecuarias claras y sólidas en esta dirección.

Dos de los aspectos que contribuyen a la complejidad de la adopción de las nuevas estrategias son justamente la complejidad de éstas (mantener parásitos en refugio, tratamientos selectivos, indicadores) comparadas con los tratamientos basados solamente en antihelmínticos y los mayores costos económicos que implicaría monitorear las poblaciones de parásitos para evitar parasitismo clínico en las épocas de incremento de la contaminación de las pasturas proveniente de los animales no tratados (Cabaret, 2008; Kenyon et al., 2009) (figura 32).

Esto refuerza entonces la necesidad de desarrollar métodos adecuados de transferencia de tecnología, que superen los errores de pasado y la capacitación adecuada de los médicos veterinarios de campo sobre las nuevas estrategias para el control sostenible de parásitos en rumiantes (figura 33).

La tarea entonces es demostrarles a los productores que las nuevas estrategias son sostenibles, interesarlos en que aprecien la importancia y la utilidad de fomentar y mantener parásitos en refugio para el control de la resistencia antihelmíntica y, por tanto, para controlar apropiadamente los parásitos en esta época de cambios. Para ello se requerirán estrategias de comunicación para acelerar la masificación de los enfoques sostenibles (figura 34).

Adicionalmente, debido a la disminución de especialistas en extensión y a la necesidad de facilitar el acceso a la información sobre los nuevos enfoques, grupos de parasitólogos de diferentes países del mundo están apostándole al uso de los sistemas electrónicos. Aprovechando las tecnologías de la información y las comunicaciones, así como internet, por parte de los asistentes técnicos, se sugiere el desarrollo de sistemas de soporte de decisiones, los cuales podrían proveer información sobre la biología de los parásitos, su patogenicidad, los antihelmínticos, lo mismo que tecnologías no químicas y recomendaciones sobre el control sostenible de parásitos.

No obstante el desarrollo de eficaces y seguros antiparasitarios, los nematodos gastrointestinales siguen siendo serios obstáculos para el desarrollo de la ganadería en los sistemas de producción bovino y ovino, debido a la alarmante extensión de la resistencia antihelmíntica principalmente en los nematodos gastrointestinales de ovinos. Esta preocupante situación, ligada a la necesidad de desarrollar sistemas de producción pecuarios orgánicos está jalonando la investigación parasitológica focalizada en el desarrollo de diferentes estrategias no químicas para el control sostenible de los parásitos en rumiantes.

Hasta ahora, los productores han estado dependiendo del empleo de antiparasitarios de origen químico para el control de los parásitos. Sin embargo, el mal uso que se ha hecho de estos compuestos ha posibilitado la aparición de resistencia parasitaria a los antihelmínticos disponibles comercialmente, problema que induce a los productores a incrementar la frecuencia de los tratamientos, cuando empiezan a ser evidentes fallas en la eficacia antihelmíntica.

Si bien la resistencia parasitaria tiene un origen multifactorial, existe consenso entre los parasitólogos en considerar que el principal factor que contribuye al desarrollo de la resistencia es el concepto de parásitos en refugio, entendido esto como la subpoblación de parásitos que en un predio no es sometida a control químico. Consecuentemente, se informa de la necesidad de desarrollar distintas estrategias que estimulen el mantenimiento de parásitos en refugio como método para minimizar el riesgo de la aparición de resistencia en las fincas.

En este contexto, se propone que el mejor método para frenar el desarrollo de la resistencia son los tratamientos selectivos; es decir, tratar solamente a los animales que se pueden beneficiar con dichos tratamientos, o sea, aquellos cuyas altas cargas parasitarias se correlaciones con su desempeño productivo. Los tratamientos dirigidos y los selectivos dirigidos contribuyen, de acuerdo con este enfoque, a la generación y mantenimiento de poblaciones parasitarias en refugio.

La aplicación de estas estrategias sugiere que para su verificación y eficacia se debe tener como soporte el uso de indicadores, los cuales han sido agrupados como indicadores productivos, patofisiológicos y parasitológicos.

Dada la complejidad de las nuevas estrategias, su adopción encontrará dificultades (culturales, económicas) por parte de los productores debido a la incertidumbre de sus bondades. De donde se desprende que se deben desarrollar e implementar adecuadas políticas gubernamentales de transferencia de tecnología y de capacitación sobre los modernos enfoques de control de parásitos.