10 de noviembre de 2015
Primer informe en México sobre la presencia de resistencia
a ivermectina en bovinos infectados naturalmente
con nematodos gastrointestinales
First report in Mexico on ivermectin resistance on naturally
infected calves with gastrointestinal nematodes
Recibido el 2 de agosto de 2007 y aceptado el 20 de junio de 2008.
*Escuela Superior de Ciencias Agropecuarias, Universidad Autónoma de Campeche, Calle 53 s/n, Col. Unidad Esfuerzo y Trabajo, 24350,
Escárcega, Campeche, México.
**Centro Nacional de Investigación Disciplinaria en Parasitología Veterinaria, Instituto Nacional de Investigaciones Forestales, Agrícolas y
Pecuarias, Carretera Cuernavaca-Cuautla 8534, CP 62550, Jiutepec, Morelos, México.
***Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia, Universidad Juárez Autónoma de Tabasco, División Académica de Ciencias Agropecuarias,
Km 25, Carretera Villahermosa-Teapa, R/a La Huasteca, 2ª Sección del Municipio del Centro, Tabasco, México.
Nota: Los datos del presente trabajo forman parte de la tesis de maestría del primer autor.
Correspondencia: Ma. Eugenia López-Arellano, correo electrónico: mlopez_arellano@hotmail.com
Abstract
The aim of this work was to determine the presence of ivermectin anthelmintic resistance in gastrointestinal parasitic nematodes
in young cattle naturally infected in the state of Campeche, Mexico. This research was performed based on a survey of sanitary
management to 35 cattlemen for the selection of suspicious herds with anthelmintic resistance problems. Calves from six to 12
months age were selected because no anthelmintic treatment had been given for at least 60 days and because they showed
more than 200 eggs per gram of feces (epg) before treatment. Two groups of calves from seven to 13 each were randomly chosen;
control group received no treatment, and treated group received ivermectin at a dose of 0.2 mg per kg of body weight, subcutaneously.
Fourteen days after treatment, the epg number was determined and infective larvae genera were taxonomically
identifi ed. Data were analyzed using RESO program for anthelmintic resistance. The results indicated a concerning problem of
ivermectin anthelmintic resistance in the evaluated cattle of fi ve ranches with levels higher than 60%. The nematode genera
identifi ed before treatment were: Cooperia spp, Haemonchus spp and Oesophagostomum sp, and after treatment Cooperia spp
still remained in fi ve ranches, followed by Oesophagostomum sp and Haemonchus spp for two of the evaluated ranches. This
research shows, for the fi rst time in the state of Campeche, anthelmintic resistance in young cattle, as well as presence of gastrointestinal
nematodes resistant to ivermectin.
Key words: ANTHELMINTIC RESISTANCE, CALVES, GASTROINTESTINAL NEMATODES.
Resumen
El objetivo del presente trabajo fue detectar resistencia a ivermectina en nematodos gastrointestinales en bovinos jóvenes infectados
naturalmente en Campeche, México. El trabajo se llevó a cabo con base en una encuesta de manejo sanitario realizada a
35 ganaderos para la selección de hatos sospechosos de problemas de resistencia antihelmíntica. Becerros de seis a 12 meses
de edad fueron seleccionados debido a que no habían recibido tratamiento antihelmíntico en un periodo mínimo de 60 días y
porque presentaron cuentas parasitarias mayores de 200 huevos por gramo de heces (hpg), antes del tratamiento. Se formaron
dos grupos de bovinos al azar, de siete a 13 animales cada uno; el grupo testigo no recibió tratamiento, y grupo tratado recibió
0.2 mg por kg de peso de ivermectina, vía subcutánea. Catorce días después del tratamiento, se determinó el número de hpg y se
identifi caron los géneros de larvas infectantes. Los datos se analizaron en el programa RESO para resistencia antihelmíntica. Los
resultados indicaron serios problemas de resistencia a ivermectina en el ganado vacuno evaluado en cinco ranchos con niveles
mayores de 60%. Los nematodos identifi cados antes del tratamiento, Cooperia spp, Haemonchus spp y Oesophagostomum sp, y
después del tratamiento fueron Cooperia spp en los cinco ranchos, seguido por Oesophagostomum sp y Haemonchus spp para dos
de los ranchos evaluados. Este trabajo muestra evidencia, por primera vez en Campeche, de resistencia a ivermectina en bovinos
jóvenes, así como presencia de tres géneros de nematodos gastrointestinales resistentes a ivermectina.
Palabras clave: RESISTENCIA ANTIHELMÍNTICA, BECERROS, NEMATODOS GASTROINTESTINALES.
El ganado vacuno es una de las principales
fuentes de proteína de origen animal en
México, gran parte de este ganado se localiza
en regiones tropicales. La producción ganadera en
estas regiones es afectada por nematodos gastrointestinales
(ngi) que dañan la mucosa del abomaso
e intestinos, además de que afectan la absorción de
nutrimentos y repercuten en la ganancia de peso. En
la actualidad, el uso de medicamentos químicos conocidos
como “antihelmínticos”, es el único método de
control de esas parasitosis y su utilización es indispensable
sobre todo en regiones tropicales donde la
alta prevalencia de parásitos pone en riesgo la salud
del ganado. Asimismo, los antihelmínticos derivados
de los bencimidazoles e imidazotiazoles y las lactonas
macrocíclicas han sido considerados como los compuestos
químicos de mayor efectividad en contra de
ngi en rumiantes. Sin embargo, el efecto tóxico de
los antihelmínticos y su uso dependerá de la susceptibilidad
del parásito blanco del medicamento, así
como de factores ambientales y programas de salud
que tengan como propósito prevenir tales parasitosis.1
No obstante, la efi cacia de los antihelmínticos podría
cambiar debido al desarrollo de resistencia en los
parásitos hacia dichos compuestos; este fenómeno se
ha presentado principalmente en pequeños rumiantes.2
En cambio, el problema de resistencia en bovinos
había sido menos estudiado, pero en los últimos siete
años en algunos países se han notifi cado problemas
de resistencia a ivermectina en ngi de bovinos.3,4
La ivermectina constituye un compuesto antihelmíntico
que forma parte de la familia de lactonas
macrocíclicas, la cual a lo largo de muchos años ha
gozado de excelente reputación en el mercado de los
antihelmínticos por su alta efectividad nematicida y
su amplio espectro de acción. En México, aproximadamente
50% de la producción ganadera se localiza
en áreas tropicales, ello favorece la infección por ngi
y otra clase de parásitos.5
El uso de antihelmínticos
en algunas regiones forma parte de los programas de
desparasitación; sin embargo, también se debería dar
seguimiento a la efi cacia de dichos compuestos con el
fi n de buscar estrategias que prevengan problemas de
resistencia antihelmíntica.
Debido al interés por prevenir la diseminación de
resistencia antihelmíntica y con base en la importancia
de la ganadería en México, el objetivo del presente estudio
fue identifi car posibles problemas de resistencia a
ivermectina en ngi en ganado bovino en Campeche,
México. El trabajo se realizó en la región subtropical
de Escárcega, Campeche,6
donde se aplicó un cuestionario
a 35 explotaciones bovinas para la selección de
animales jóvenes, porque son los más susceptibles a
nematodiasis. Se incluyeron preguntas acerca del uso
y frecuencia de los productos antihelmínticos y otros
desparasitantes, nombre comercial del desparasitante
que se emplea, y se preguntó al ganadero si aplicaba
la dosis conforme al peso de los animales, además del
número de animales jóvenes, tipo de pastoreo, tipo de
complemento alimenticio, edad y raza.
La evaluación de la resistencia antihelmíntica
se realizó en campo, utilizando la prueba de reducción
de huevos en heces, citada por Coles et al.,
7
así
como por la guía internacional para la evaluación de
antihelmínticos,8
que consiste en usar de seis a 15 bovinos
infectados con 200 huevos por gramo de heces y
sin haber recibido tratamiento antihelmíntico en 60
días. La prueba de reducción de huevos en heces consiste
en determinar el porcentaje de huevos de ngi en
heces antes y después del tratamiento antihelmíntico,
a través de la técnica de McMaster.
Se analizaron 204 muestras de bovinos de seis a 12
meses de edad que no habían sido tratados con antihelmínticos
durante 60 días anteriores al ensayo, para
evitar algún posible efecto residual; de éstos, sólo 104
(50.98%) cumplieron con las cargas parasitarias iguales
o mayores de 200 hpg, quedando un total de 52
animales para los grupos testigos y tratados, respectivamente.
La evaluación de resistencia antihelmíntica
se realizó en cinco ranchos, a los que se denominó R1,
R2, R3, R4 y R5.
En cada rancho se incluyeron dos grupos de animales:
1) Testigo, que recibió agua como placebo y 2)
Tratado, al que se le aplicaron 0.2 mg de ivermectina
por kg de peso vía subcutánea.* Se utilizaron de siete
a 13 becerros por grupo, que habían sido previamente
diagnosticados como positivos a ngi. El número de
hpg fue determinado durante los días cero y 14 posteriores
al tratamiento con ivermectina, por la técnica
de McMaster.1,8 Asimismo, se identifi caron los géneros
de ngi por el método de cultivo de larvas en tarro.9
Los datos obtenidos se analizaron con el programa
RESO.1
Los criterios de evaluación fueron: resistente, si el
porcentaje de reducción de hpg es menor de 95% y si
el límite inferior del intervalo de confi anza es menor
a 90%; y sospechoso, si se observa sólo uno de los dos
criterios.1,8 Los resultados señalan problemas de resistencia
antihelmíntica en becerros de cinco ranchos
(Cuadro 1). Los géneros de ngi identifi cados antes del
tratamiento fueron: Cooperia spp, Haemonchus spp y
Oesophagostomum sp para los cinco ranchos. En contraparte,
se observaron diferencias entre ranchos, posteriores
al tratamiento; el género predominante para
los cinco ranchos fue Cooperia, seguido de Haemonchus
y Oesophagostomum para R4 y R1, respectivamente.
*Ivomec, Laboratorios Merial, lote NDO 2300, México.
En este contexto, los datos de la encuesta aplicada
a 35 ganaderos señalan que ivermectina es el producto
de mayor uso (65.9%), seguido de levamisol (27.3%)
y de febendazol (6.8%), aplicados en periodos de
cuatro a seis meses entre tratamientos. Además, los
animales se encontraron en pastoreo todo el año;
43% de los productores realizaba rotación de potreros.
El presente trabajo se realizó de mayo a agosto de
2006, cuando las condiciones climáticas fueron lluvias
abundantes en tarde y noche con promedio mensual
de 568.46 mm y temperatura promedio de 27.27°C,
lo cual indicaba condiciones favorables para el desarrollo
de estadios evolutivos de ngi para la infestación
de bovinos en pastoreo, afectando principalmente al
ganado joven.
El tratamiento antihelmíntico es, a la fecha, el
principal método de control, y las lactonas macrocí-
clicas han mostrado amplio espectro de acción contra
diferentes tipos de parásitos, dentro de las cuales se
encuentran las ivermectinas. Infortunadamente, el
problema de resistencia a ivermectina se observó en
ganado vacuno de México, lo cual es preocupante
debido a la importancia de esta especie en la producción
ganadera. Similares resultados fueron notifi cados
en 2001 en Argentina, con 13% de resistencia a ngi en
bovinos,3
lo cual incrementó a 92% en 2004.10 Aunque
(27.3%) and febendazole (6.8%), between anthelmintic
treatment periods from four to six months.
Moreover, animals were grazing all year; 43% of the
cattlemen moved animals from one to another grassland.
This study was performed from May to August
2006, and it had favorable meteorological conditions
for nematode parasites such as heavy rains at evening
and night with a mean of 568.46 mm per month and
temperature around 27.27°C to develop gin stages to
infect grazing cattle, mainly young cattle.
Anthelmintic treatments are nowadays the unique
method of control against gin,in Mexican cattle herds
and macrocyclic lactones such as ivermectin have
shown broad-spectrum of activity against different
parasites. Unfortunately, the results of the present
research show evidence of the presence of anthelmintic
resistance in nematodes against ivermectin
in cattle in Mexico, which is a concerning problem
mainly because of the importance of cattle in the
livestock production. Similar results were notifi ed
in 2001 in Argentina, showing 13% of gin ivermectin
resistance in cattle,3
which increased at 92% in
2004.10 Although, the origin of the anthelmintic resistance
against ivermectin in cattle nematodes in that
country was unknown, Fiel et al.3
suggests that the
frequency of treatments and the long persistence of
Cuadro 1
PROMEDIO DE HUEVOS DE NEMATODOS GASTROINTESTINALES ELIMINADOS POR g DE
HECES OBTENIDOS EN BOVINOS DE CINCO RANCHOS EN ESCÁRCEGA, CAMPECHE,
ANTES Y DESPUÉS DEL TRATAMIENTO CON IVERMECTINA, INTERVALO DE CONFIANZA
AL 95%, PORCENTAJE DE REDUCCIÓN DEL NÚMERO DE HUEVOS DE NEMATODOS
GASTROINTESTINALES Y DIAGNÓSTICO DE RESISTENCIA ANTIHELMÍNTICA
MEAN OF GASTROINTESTINAL NEMATODE EGGS PER g OF CATTLE FECES OBTAINED
FROM FIVE RANCHES IN ESCARCEGA, CAMPECHE, BEFORE AND AFTER TREATMENT
WITH IVERMECTIN, 95% CONFIDENCE INTERVAL, GASTROINTESTINAL NEMATODE EGG
REDUCTION PERCENTAGE AND ANTELMINTHIC RESISTANCE DIAGNOSIS
Pre-treatment Post-treatment
epg* epg*
95% of I.C. of
Ranch confidence
number
Number of
calves per
group Cx Tr Te Tr Low Upper
% of
reduction Diagnosis
1 10 370 575 920 185 43 93 80 R
2 7 350 329 464 29 86 97 94 R
3 10 705 456 505 35 83 97 93 R
4 12 100 1 000 1421 233 37 96 84 R
5 13 1 484 996 881 350 1 84 60 R
I. C. = Confidence Interval; epg = eggs per gram of feces; * = arithmetic mean; Cx = control group; Tr = treated group
R = anthelmintic resistance
Vet. Méx., 39 (4) 2008 427
se desconoce el origen de la resistencia a ivermectina
en ese país, Fiel et al.3
consideran la frecuencia de los
tratamientos y la larga persistencia de la actividad terapéutica
como principales causas de origen. Asimismo,
Gasbarre et al.
11 identifi caron problemas de resistencia
a ivermectina en vacunos infectados con ngi en Norteamérica,
lo que sugiere el uso incorrecto de la dosis
como causa de resistencia.
El principal problema que se observó en los cinco
hatos seleccionados en Escárcega fue la ausencia de
registros relacionados con programas sanitarios, y
quizá al no existir un control del uso de ivermectina
ésta se haya utilizado de manera excesiva, ocasionando
que se presentara el problema de resistencia en los
parásitos hacia este compuesto. Asimismo, esto último
pudo provocar la necesidad de acortar el tiempo entre
tratamientos para tratar de compensar la baja efi cacia
del compuesto. De igual manera, el uso de potreros
comunes es mala práctica de manejo y resulta ser un
factor importante en la diseminación de la resistencia,
ya que el pasto es posible fuente de alimento contaminado
con nematodos resistentes.
En este sentido, los datos de este estudio son similares
a los notifi cados en Argentina y Norteamérica al
identifi car Cooperia spp como el principal género resistente,
lo cual es muy diferente a lo que se ha observado
en pequeños rumiantes, donde H. contortus es el principal
género con problemas de resistencia múltiple.1,12
Los datos obtenidos aquí muestran evidencia, por primera
vez en México, sobre la resistencia antihelmíntica
a ivermectinas en bovinos.
Se sugiere dar seguimiento a hatos en regiones
bajo riesgo de posibles problemas de resistencia en
bovinos en México, así como establecer el uso adecuado
de los antihelmínticos, con las dosis adecuadas
de acuerdo con los pesos de los animales, y siguiendo
las recomendaciones del fabricante. Asimismo, es
necesario promover la búsqueda de alternativas de
control parasitario, diferentes al uso de compuestos
químicos, que ayuden a reemplazar, al menos parcialmente,
tales fármacos.