Aplicaciones y Acciones de las Proteínas Funcionales en Salud Intestinal y Producción Porcina

Las proteínas tienen una variedad de funciones dentro del organismo que incluyen actividades estimuladoras, catalíticas, de transporte, de estructura y de secreción molecular. La definición de las proteínas funcionales entre las diferentes disciplinas científicas puede variar; pero para el propósito de este artículo que pretende ser para el nutricionista animal, definiremos las proteínas funcionales como proteínas que, cuando se dan como alimento a los animales, además de ser una fuente de aminoácidos, también mejoran el desempeño animal y su bienestar. En este artículo queremos específicamente discutir cómo la alimentación con proteínas funcionales impactan en la respuesta inmunitaria intestinal, en la función de la barrera mucosal y en la productividad animal.

El plasma secado por spray (SDP) es una fuente de proteína funcional que cuenta con un amplio soporte de investigación científica demostrando su impacto en la respuesta inmune y en la función de barrera mucosal cuando se alimenta con ella a los animales. Otras fuentes de proteínas funcionales que han sido investigadas por su impacto en la salud intestinal incluyen, calostro bovino (Boundry y col., 2007), lactoferrina (Wang y col., 2007; Shat y col., 2007), yema de huevo (Owusu-Asiedu y col., 2002), y levadura (Van der Peet-Schwering y col., 2007; Shen y col., 2009).

 

El calostro bovino secado por spray (BC del inglés Bovine Colostrum), es un producto similar al plasma secado por spray (SDP) porque también contiene una fuente de inmunoglobulinas, factores de crecimiento y antimicrobianos. Aunque hay pocas publicaciones reportando el beneficio de adicionar BC en las dietas de cerdos en destete, los resultados indican que, como el SDP, la inclusión de BC mejora el consumo de alimento y la velocidad de crecimiento del lechón durante las primeras dos semanas después del destete (Pluske y col., 1999a, King y col., 2001). Las dietas de cerdos destetados con BC producen un incremento en la altura de las vellosidades intestinales y una reducción en la proliferación de linfocitos T intestinales (King y col.., 2001; Pluske y col., 1999b).

Recientemente, King y col. (2008) no observaron efectos en la velocidad de crecimiento o consumo de alimento en lechones destetados alimentados con una dieta conteniendo 5% de BC. Encontraron que el peso del intestino delgado se redujo en un 12% en lechones que consumían calostro bovino en la dieta y observaron que la altura de las vellosidades y la profundidad de las criptas incrementaron y decrecieron, respectivamente, en la mayoría de las secciones del intestino. También encontraron que la densidad de los linfocitos CD4+ y CD8+ en la lámina propia se incrementó en lechones consumidores de calostro bovino dietario. Colectivamente, estos resultados sugieren a los autores un efecto positivo en las dietas con calostro bovino en la morfología intestinal y en el estado inmune en lechones destetados a temprana edad. Aunque en este experimento no se observó ningún efecto en los parámetros de crecimiento.

Lactoferrina (LF), es un miembro de la familia de las transferrinas de glicoproteínas de unión férrica. Es un importante componente del sistema inmune inespecífico, el cual tiene muchos roles fisiológicos, incluyendo la regulación del metabolismo del hierro, la protección contra infecciones microbianas, la regulación de la función inmune, la estimulación de respuestas inmunes inespecíficas, y la modulación de la respuesta inflamatoria (Shan y col., 2007). Los efectos inmunomodulatorios de la LF incluyen la influencia de la producción y liberación de citoquinas pro-inflamatorias como el factor de necrosis tumoral α (TNF-α), IL-1β, IL-8, y el factor estimulador de colonias de granulocitos macrófagos (Wang y col., 2006).

Wang y col., (2006) observaron con un número reducido de animales, que la suplementación con lactoferrina mejoró los parámetros productivos; ésta incremento de la Ganancia Media Diari (GMD) y el índice de transformación (G:C). También observaron aumento en la altura de las vellosidades y reducción en la profundidad de las criptas. Indicaron que el uso de lactoferrina como un aditivo para mejorar la inmunidad inespecífica y la fortaleza de las defensas del huésped, serían un buen método en la defensa de cerdos de destete a infecciones y estrés por destete. Resultados similares fueron observados por Shan y col., (2007). De cualquier manera, muchos autores cuestionan las ventajas de la activación del sistema inmune en el rendimiento del lechón, ya que esta activación incluye una utilización parcial de los nutrientes consumidos para mantener la activación de respuestas inmunitarias inespecíficas. Además, la lactoferrina es un ingrediente costoso y el uso en las dietas de lechones al 0.1% le hacen difícil garantizar una buena homogeneidad del ingrediente activo en el alimento final.

Los productos del huevo (albumina secada por spray, SDA del inglés spray-dried albumin o el huevo entero secado por spray, SDWE del inglés spray-dried whole egg) no han recibido mucha atención en alimentación animal, sin embargo los productos de huevo son excelentes fuentes de proteína, energía, vitaminas, minerales y agentes antimicrobianos. El interés inicial para el uso de estos productos fue por el bien conocido efecto bactericida de la lisozima, que está presente en la clara del huevo. Sin embargo, la albumina o clara de huevo también contiene factores anti nutricionales que son responsables del usual bajo rendimiento cuando estos productos son incluidos en las dietas de los lechones. Normalmente estos factores anti nutricionales son resistentes al calor y se adhieren a minerales, vitaminas y enzimas como las proteasas, haciéndolos menos disponibles para el animal (Bofill, 2008). Recientemente el uso de yema de huevo ha sido evaluado porque contiene proteína de alta calidad y está libre de factores anti nutricionales, aunque contiene altas cantidades de lípidos. Bofill (2008) comparó el rendimiento productivo de cerdos post-destetados alimentados con un 3% de SDP frente a un 4% de polvo de yema de huevo desgrasado (DEYP), y encontró que el rendimiento obtenido con SDP era estadísticamente superior durante las primeras tres semanas (cuando los productos estaban presentes en las dietas) y por el periodo total del experimento (35 días) (Fig.1).

Fig. 1: GMD (g/d) durante el periodo experimental. * =P < 0.1; ** = P<0.05 . Cortesía de Irene Bofill.

En otro estudio llevado a cabo (Polo y col., 2010) evaluando el uso de anticuerpos hiperinmnunizados de yema de huevo (HEYA) combinados con extracto de levadura en dietas de lechones post-destete en una dosis recomendada por el proveedor (0.2%) y comparado con el SDP al 6% en dieta, los lechones alimentados con 6% de SDP habían mejorado la GMD sobre los grupos de control y HEYA. (Fig. 2).

Fig. 2: GMD (g/d) durante el periodo experimental. a, b =P <0.05 .

 

El cultivo de levadura (YC del inglés yeast culture) es un producto seco fermentado que contiene pequeñas cantidades de células vivas de levadura (Saccharomyces cerevisiae) y subproductos metabólicos producidos por la levadura durante la fermentación. Enzimas, vitaminas, oligosacáridos, y otros metabolitos producidos en la fermentación de la levadura pueden beneficiar el crecimiento, metabolismo, y salud de los cerdos. El cultivo de levaduras y productos de la pared celular (CWP del inglés cell wall products) contenien oligosacáridos manano (MOS) y β-glucanos que pueden dar un beneficio para los animales, porque los MOS son una clase de carbohidratos que no son absorbidos o digeridos en el intestino delgado y llegan inalterados al colon (Shen et, al., 2009). En el colon, los oligosacáridos están listos para ser fermentados por la microflora intestinal y pueden ser beneficiosos al poder transformar la microflora intestinal, y así estimular la inmunidad intestinal.

Muchos estudios han investigado la acción de los componentes de la pared celular de la levadura en la función inmune de cerdos de destete, mostrando que los componentes de la pared celular de la levadura (e. g., mananos) pueden modular la respuesta inmune de los cerdos para mantener la salud animal y mejorar el rendimiento en el crecimiento al reducir bacterias patógenas y mejorando la salud del intestino, sin embargo, la respuesta del rendimiento en lechones a la levadura o YC ha sido variable. En algunos estudios, la suplementación de levaduras vivas o YC han mejorado el rendimiento post-destete, mientras que otros no han reportado beneficios en la suplementación de YC. La suplementación de levaduras vivas puede mejorar el rendimiento y salud de los lechones al estimular el sistema inmune y mantener un ambiente intestinal beneficioso. Los productos de la pared celular pueden mejorar el rendimiento y salud de los lechones al prevenir la unión de las bacterias a las células del epitelio intestinal y al alterar la función inmune. (Van der Peet-Schwering y col., 2007).

Van der Peet-Schwering y col., (2007) en un estudio donde participaron 480 cerdos de destete (27 días de edad) encontraron que las dietas conteniendo 0.125% YC o 0.125% YC + 0.2% CWP alimentados durante 5 semanas tuvieron un rendimiento similar a los lechones alimentados con la dieta control suplementada con antimicrobianos (Avilamicina) y estuvieron mejor que la dieta control sin suplementación al final del periodo de estudio. La composición de las células sanguíneas, el largo de las vellosidades, la profundidad de las criptas, y la composición microbiana en el intestino no se vieron afectadas por la suplementación en la dieta, pero si por el tiempo transcurrido tras el destete. Los resultados sugieren que el cultivo de levadura podría ser una alternativa a los antimicrobianos promotores del crecimiento (AGP del inglés antimicrobial growth promoters) en las dietas de cerdos destetados y que la suplementación con CWP a las dietas que contienen YC no mejorarían el rendimiento o salud de los cerdos de destete de lo que ya se consigue con YC únicamente.


Plasma Secado por Spray

El plasma secado por spray consiste principalmente en albumina y globulinas, junto con menores cantidades de otras proteínas o péptidos. Numerosos estudios (Tabla 1) incluyendo desafíos o infecciones naturales con bacterias patógenas, virus o protozoos han demostrado una reducción de la mortalidad y/o mejoras en los índices de salud en una variedad de especies (cerdo, ternera, aves de corral, y camarón) alimentadas con dietas que contienen plasma secado por spray. Aunque el plasma secado por spray contiene cantidades significativas de proteína globulina, (Borg y col., 2002) la neutralización por anticuerpos de antígenos en la luz del intestino no explican completamente las mejoras notadas en animales alimentados con proteínas de plasma.

Las proteínas secadas por spray son usadas extensamente en lechones destetados para mejorar el consumo de alimento, crecimiento, y eficiencia alimenticia durante el periodo post-destete. Revisiones científicas de numerosas investigaciones publicadas, claramente muestran que la utilización de plasma secado por spray en las dietas de los cerdos al destete incrementa el consumo de alimento, la velocidad de crecimiento, y mejora la eficiencia alimenticia (Coffey y Cromwell, 2001; Van Dijk, y col. 2001; Torrallardona, 2010). La respuesta de crecimiento y consumo de alimento al nivel de plasma secado por spray en la dieta para cerdos de destete, es una respuesta lineal positiva (Kats y col., 1994). El plasma secado por spray es considerado un ingrediente esencial del alimento para mejorar el consumo y crecimiento post-destete y es una excelente alternativa para sustituir el uso de antibióticos (Torrallardona, 2010).

En varios estudios recientes se ha reportado una respuesta inmune alterada en el tejido mucoso de animales alimentados con dietas con plasma secado por spray (Moreto and Pérez-Bosque, 2009; Peace y col., 2011; Gao y col., 2010). Colectivamente, estos estudios sugieren que las proteínas del plasma en la dieta pueden restaurar y modificar la respuesta inmunitaria a través de mecanismos interactivos entre el intestino y otros tejidos del sistema inmune. Estos hallazgos pueden explicar parcialmente la reducción en mortalidad y morbilidad de varias especies animales alimentadas con proteínas funcionales del plasma en estudios en los que participan desafíos con bacterias patógenas, virus, o protozoos.

La inflamación intestinal causa edema, infiltración leucocitaria, vasodilatación, reducción en la absorción de nutrientes, aumento en la permeabilidad epitelial debido a funciones alteradas de la barrera, y activación del sistema inmune. En muchos estudios previos se notaron alteraciones en la respuesta inmune en animales alimentados con plasma secado por spray (Touchette y col., 2002; Bosi y col., 2004; Nofrarías y col., 2006). Una serie de experimentos (Pérez-Bosque y col., 2004, 2006, 2007, 2008 and Garriga y col., 2005) fueron recientemente revisados por Moreto y Pérez-Bosque, 2009. Estos estudios evaluaron el impacto de dietas suplementadas con proteínas de plasma secado por spray en varios índices de la función de la barrera mucosal y activación del sistema inmune en ratas a las que se les había inducido una inflamación intestinal. En cada uno de los experimentos las ratas fueron alimentadas con tratamiento dietario comenzando al destete (21 días de edad), y siendo después desafiadas en el día 30 y 33 de edad con una inyección intraperitoneal de enterotoxina B de Staphylococcus aureus (SEB).

La inyección intraperitoneal de SEB evita la posible neutralización del SEB en la luz del intestino por anticuerpos presentes en el plasma ingerido en la dieta.

El desafío con SEB resultó en un incremento del contenido de agua fecal, incremento en el porcentaje de linfocitos T-γδ, e incremento en el porcentaje de poblaciones de células citotóxicas. (CD25+/CD4+) en poblaciones asociadas al tejido linfoide del intestino (GALT) (Pérez-Bosque y col., 2004). La inclusión de proteínas plasmática en la dieta, minimizaron estos cambios indicando que la activación del sistema inmune intestinal fue estimulada en un menor grado cuando los animales fueron inyectados con SEB (Pérez-Bosque y col., 2004, 2008).

La inflamación intestinal es mediada por las citoquinas u otros mediadores pro-inflamatorios. Pérez-Bosque y col., (2010) evaluaron el efecto de la suplementación de plasma en la expresión de citoquina en ratas desafiadas con SEB. La inyección de SEB incrementó las citoquinas pro-inflamatorias (IL-6, IFN-γ, y TNF-α) en ambos GALT, organizado (placas de Peyer) y difuso (Linfocitos y lamina propia). Ambas citoquinas (IFN-γ y TNF-α) pueden interrumpir la función de la barrera epitelial al dañar la estructura de la barrera (proteínas de unión estrecha) lo que resulta en un incremento de la permeabilidad epitelial (Bruewer y col., 2003). La suplementación con proteínas de plasma minimizó el incremento inducido por SEB en las citoquinas pro-inflamatorias. Además, la suplementación con proteínas de plasma incrementó la secreción de IL-10 (citoquina anti-inflamatoria). Así, es posible hipotetizar que la suplementación con proteínas de plasma redujo el incremento inducido por SEB en las citoquinas pro-inflamatorias debido en gran medida por una mejora en la secreción de IL-10.

La inflamación también interrumpe los mecanismos de absorción de nutrientes. Midiendo la expresión del transportador intestinal sodio glucosa 1 (SGLT1), se determinó que el SEB redujo la absorción de glucosa y que las proteínas de plasma revirtieron parcialmente la reducción inducida por SEB en la expresión del SGLT1, resultando en un estimado de 8 a 9% de mejora en la absorción de glucosa durante los periodos inter digestivos (Garriga y col., 2005). El desafío con SEB resultó en un incremento de la permeabilidad intestinal según la evaluación por ambas medidas, estructural y funcional (Pérez-Bosque y col., 2006). Estructuralmente, la administración de SEB en ratas resultó en una intensidad fluorescente reducida de las proteínas de uniones estrechas (ZO-1) y de uniones adherentes (β-catenina). La suplementación con proteínas de plasma revirtió parcialmente la reducción de la expresión de las proteínas intracelulares de unión estrecha. Ambos dextrano (4 kD) y peroxidasa de rábano de caballo (HRP, 40 kD) fueron usadas para evaluar el flujo a través de la pared intestinal. El desafío con SEB aumento el HRP y el flujo intestinal de dextrano indicando un incremento en la permeabilidad luminal a macromoléculas durante la inflamación intestinal. La suplementación con proteínas de plasma decreció la permeabilidad luminal inducida por el SEB al reducir el flujo de dextrano y HRP paracelular a través del epitelio intestinal. Así la ruptura inducida por SEB de la estructura y función normal de la barrera intestinal puede ser parcialmente aliviada por la suplementación con proteínas de plasma. Esta información indica que la suplementación con proteínas de plasma reduce el daño por inflamación inducida de la estructura epitelial, restaurando así la función de la barrera mucosa del intestino.

El periodo de destete está asociado a múltiples factores de estrés incluyendo social, ambiental, cambios de dieta, antígenos en alimento y exposición a patógenos que reducen el crecimiento y rendimiento del cerdo. El estrés que provoca el destete por si solo ha mostrado como resultado una inflamación elevada (mRNA TNF-α) tanto en colon e íleon durante al menos 8 días en cerdos de destete de 28 días de edad. (Píe y col., 2004). En un estudio reciente, los cerdos destetados fueron alimentados con dietas conteniendo 0%, 2.5%, o 5% de plasma secado por spray durante dos semanas posteriores al destete y las muestras colectadas de tejido intestinal en los días 7 y 14 post-destete fueron evaluadas para medir el índice de permeabilidad y función de la barrera intestinal (Peace y col., 2011). Los resultados indicaron que el plasma porcino secado por spray al 5% redujo la citoquina pro-inflamatoria (mRNA TNF-α) en tejido del colon, resultando por tanto en un menor daño a la función de la barrera intestinal, cosa que también se observó por el aumento de resistencia eléctrica transepitelial (TER), la reducción del flujo de inulina, la reducción de actividad secretora, y la mejoría en la calidad de la materia fecal. Resultados similares fueron notados por Gao y col., 2010 en los cuales los cerdos fueron alimentados con dietas con SDP desde el día 3 al 21 de edad. Observaron que los cerdos alimentados con SDP redujeron sus citoquinas pro-inflamatorias en la mucosa así como observaron una mejora en el estado de antioxidantes como lo indicó el nivel reducido de maleondialdehido a nivel de mucosa.

La evidencia de que las proteínas de plasma en la dieta alteran el estado de citoquina tisular en animales sometidos a eventos inflamatorios inducidos por patógenos y/o estrés de la producción, sugieren que esto es un mecanismo primario por el cual la dieta con proteínas de plasma restauran las funciones productivas de los animales y reducen los efectos nocivos de enfermedad u otros factores de estrés. Los eventos inflamatorios pueden ocurrir durante el ciclo de vida de los animales. Las aplicaciones de las proteínas de plasma en la dieta para modificar y minimizar el daño colateral asociado con activación inmune e inflamación en el cerdo en varias etapas del ciclo de vida han sido investigadas.

La activación inmune prolongada puede afectar negativamente las funciones económicamente importantes de la producción porcina como el crecimiento, la disposición de tejido magro, la reproducción y la lactación. Dependiendo del grado de activación inmune y/o de estrés, los animales pueden experimentar una reducción de crecimiento (Johnson, 1997; Spurlock 1997), producción reducida de leche (O’Brian et al, 2007), o perdida de embarazo (Erlebacher y col., 2004).
Ejemplos de activación inmune prolongada son las enfermedades multi-sistémicas así como la enfermedad de circovirus asociado al cerdo (PCVAD) o el virus del síndrome respiratorio y reproductivo del cerdo (PRRS). Dado que las proteínas de plasma son conocidas por incrementar el consumo de alimento y el impacto en la respuesta inmune, la suplementación de dietas con proteínas de plasma han sido usadas para minimizar los efectos de las enfermedades multi-sistémicas del cerdo.

Morés y col. (2007) notaron mejoría en la tasa de crecimiento y una reducción de los síntomas clínicos en cerdos destetados afectados con PCVAD y alimentados con dietas con SDP. Los cerdos alimentados con SDP fueron 2 kg más pesados al final de la fase de crianza que los cerdos del grupo control alimentados con dietas suplementadas con harina de pescado. Además, en dietas de SDP para cerdos en etapas de crecimiento-finalización afectados con PCVAD y PRRS redujeron su mortalidad por encima del 50% y los costos de medicación se redujeron 5 veces comparados con cerdos alimentados con dietas control (Messier y col., 2007).

La reducción en la mortalidad y la mejora en el rendimiento de los cerdos afectados con PCVAD y alimentados con proteínas de plasma son consistentes con otros estudios (Tabla 1) evaluando el efecto del SDP en la mortalidad y morbilidad de animales desafiados con varios patógenos. Esta información demuestra que las proteínas de plasma secado por spray pueden ser usadas como una herramienta de manejo para reducir la mortalidad y morbilidad asociadas con activación inmune prolongada inducida por varios antígenos, sin tener en cuenta la etapa del ciclo de vida.

Las cerdas pueden experimentar viarios factores de estrés asociados al parto, lactancia y preñez. Los productores de cerdo frecuentemente tienen dificultad en que las cerdas lactantes consuman cantidades adecuadas de alimento para minimizar la pérdida de tejido por maternidad y mantener las demandas de producción de leche y crecimiento de la camada, particularmente durante periodos de estrés por calor o actividad patógena aumentada.
Campbell y col. (2006) evaluaron los reportes semanales del rendimiento del hato de cría de una granja inestable con PRRS (5,550 cerdas) utilizando un proceso de análisis estadístico de control para identificar cambios significativos en las medidas de producción antes y después de adicionar SDP en el alimento de cerdas gestantes y lactantes. Después de que las proteínas de plasma fueron añadidas a las dietas de las cerdas, la tasa de partos fue mejorada y más cerdos por cerda servida fueron destetados. Estas observaciones sugieren que el plasma secado con spray en dietas de cerdas puede reducir la severidad en fallas productivas asociadas con el virus PRRS en hatos de cerdos.

Estudios con cerdas lactantes alimentadas con dietas formuladas con 0.5% de SDP han notado mejoría en el peso de la camada y el peso promedio de cerdo al destete (Crenshaw y col., 2007; 2008). Estudios de lactación fueron llevados a cabo durante los meses de verano en los cuales ocurrió estrés por calor durante el periodo diurno. El estrés por calor es un ejemplo de estrés ambiental que interrumpe la función de la barrera intestinal resultando en una fuga intestinal y aumento de endotoxina sérica (Lambert, 2004). En teoría, si los periodos de estrés por calor interrumpen la función de la barrera en cerdas lactantes, entonces se puede especular que la producción de mejoras en cerdas lactantes alimentadas con SDP puede parcialmente deberse a una mejor función de la barrera mucosa en estas cerdas.

Las proteínas funcionales que pueden alterar favorablemente la respuesta inmune, la función de la barrera y la productividad animal incluyen el calostro bovino, lactoferrina, productos de yema de huevo, productos de cultivos de levadura y proteínas plasmáticas. La literatura investigada indica que el calostro secado por spray beneficia la morfología intestinal y el estado inmune, pero tiene impacto variable en el rendimiento de crecimiento. La lactoferrina beneficia el mecanismo de defensa del huésped y estimula la respuesta inmune inespecífica con alguna mejora en el crecimiento animal. Los productos de yema de huevo tienen información publicada limitada relacionada con la respuesta inmune intestinal y la función de la barrera, pero los productos de huevo hiper-inmunizado pueden beneficiar potencialmente la salud del animal bajo desafíos con patógenos específicos. La suplementación con el cultivo de levadura puede mejorar el rendimiento y la salud de los lechones al estimular el sistema inmune y manteniendo un ambiente intestinal beneficioso. Investigaciones con proteínas de plasma secadas por spray muestran claramente efectos beneficiosos en el rendimiento animal a través de la mejora de la función de la barrera y la modulación de la respuesta inmune intestinal. El plasma secado por spray es una proteína funcional que ha mostrado repetidamente mejoras benéficas consistentes en el rendimiento animal y la salud y es usada ampliamente en dietas de cerdos en sala de destete.

Aljaro, J. B., E. G. Pérez, K. Poulsen, y J. P. Ramos. 1998. Evaluation of the growth and protective response in rainbow trout fingerling (Oncorhynchus mykiss) fed with spray-dried blood plasma protein (SPRAY-DRIED PLASMA). Jornadas de Salmonicultura. Sept. 30 – Oct. 2, 1998. Puerto Varas, Chile.
Arthington, J. D., C. A. Jaynes, H. D. Tyler, S. Kapil, y J. D. Quigley, III. 2002. The use of bovine serum protein as an oral support therapy following coronavirus challenge in calves. J. Dairy Sci. 85:1249-1254.
Bofill, I. 2008. Evaluation of SDAP and DEYP (Defatted Egg Yolk Powder) as protein source in post-weaning piglets. Master Report. University of Girona (Spain).
Borg, B. S., J. M. Campbell, H. Koehnk, L. E. Russell, D.U. Thomson, and E. M. Weaver. 1999. Effects of a water soluble plasma protein product on weanling pig performance and health with and without Escherichia coli challenge. Proceedings of Allen D. Leman Swine Conference 26:23-24.
Borg, B. S., J. M. Campbell, J. Polo, L. E. Russell, C. Rodriguez, y J. Ródenas. 2002. Evaluation of the chemical and biological characteristics of spray-dried plasma protein collected from various locations around the world. Proceedings of the American Association of Swine Veterinarians p 97-100.
Bosi, P., I.K. Han, H.J. Jung, K.N Heo, S. Perini, A.M. Castellazzi, L. Casini, D. Creston, y C. Gremokolini. 2001. Effect of different spray dried plasmas on growth, ileal digestibility, nutrient deposition, immunity and health of early-weaned pigs challenged with E. coli K88. Asian-Aust. J. Anim. Sci. 14:1138-1143.
Bosi, P., L. Casini, A. Finamore, C. Cremokolini, G. Merialdi, P. Trevisi, F. Nobili, y E. Mengheri. 2004. Spray-dried plasma improves growth performance and reduces inflammatory status of weaned pigs challenged with enterotoxigenic Escherichia coli K88. J. Anim. Sci. 82:1764-1772.
Boudry, C., A. Buldgen, D. Portetelle, A. Collard, A. Théwis y J.P. Dehoux. 2007. Effects of oral supplementation with bovine colostrum on the immune system of weaned piglets. Research in Veterinary Science 83:91-101.
Bruewer, M., A. Luegering, T. Kucharzik, C. A. Parkos, J. L. Madara, A. M. Hopkins, y A. Nusrat. 2003. Proinflammatory cytokines disrupt epithelial barrier function by apoptosis-independent mechanisms. J. Immunol. 171:6164-6172.
Campbell, J. M., B. S. Borg, J. Polo, D. Torrallardona, y R. Conde. 2001. Impact of spray-dried plasma (Appetein) and colistin in weanling pigs challenged with Escherichia coli. Proceedings of Allen D. Leman Swine Conference 28:7.
Campbell, J. M., J. D. Quigley, III, L. E. Russell, y L. D. Koehnk. 2004. Efficacy of spray-dried bovine serum on health and performance of turkeys challenged with Pasteurella multocida. J. Appl. Poult. Res. 13:388-393.
Campbell, J. M., T. Donavan, D. Boyd, L. Russell, y J. Crenshaw. 2006. Use of statistical process control analysis to evaluate the effects of spray-dried plasma in gestation and lactation feed on sow productivity in a PRRS-unstable farm. American Association of Swine Veterinarians, pp. 139-142.
Coffey, R. D., y G. L. Cromwell. 2001. Use of spray-dried animal plasma in diets for weanling pigs. Pig News Info. 22:39N-48N.
Corl, B. A., R. J. Harrell, H. K. Moon, O. Phillips, E. M. Weaver, J. M. Campbell, J. D. Arthington, y J. Odle. 2007. Effect of animal plasma proteins on intestinal damage and recovery of neonatal pigs infected with rotavirus. J. Nutr. Biochem. 18:778-784.
Crenshaw, J. D., J. M. Campbell, y D. Quam. 2003. Evidence of gastric ulcer tissue repair in swine offered Solutein via the water. Proceedings of the American Association of Swine Veterinarians, pp. 105-109.
Crenshaw, J. D., R. D. Boyd, J. M. Campbell, L. E. Russell, R. L. Moser, y M. E. Wilson. 2007. Lactation feed disappearance and weaning to estrus interval for sows fed spray-dried plasma. J. Anim. Sci. 85:3442-3453.
Crenshaw, J. D., J. M. Campbell, L. E. Russell, y J. P. Sonderman. 2008. Effect of spray-dried plasma in diets fed to lactating sows on litter weight at weaning and subsequent farrowing rate. Proc. Allen D. Leman Swine Conf., Univ. MN, St. Paul, MN, p 47.
Deprez, P., H. Nollet, E. Van Driessche, y E. Muylle. 1996. The use of swine plasma components as adhesion inhibitors in the protection of piglets against Escherichia coli enterotoxemia. Proceedings of the 14th IPVS Congress, Bologna, Italy, p. 276.
Erlebacher, A., D. Zhang, A. F. Parlow, y L. H. Glimcher. 2004. Ovarian insufficiency and early pregnancy loss induced by activation of the innate immune system. J. Clin. Invest. 114:39-48.
Gao, Y.Y., Z.Y. Jiang, Y.C. Lin, C.T. Zheng, G.L. Zhou y F. Chen. 2010. Effects of spray-dried animal plasma on serous and intestinal redox status and cytokines of neonatal pigs. J. Anim. Sci. published on line Sept 3, 2010 as doi:10.2527/jas.2010-2967.
Garriga, C., A. Pérez-Bosque, C. Amat, J. M. Campbell, L. Russell, J. Polo, J. M. Planas, y M. Moretó. 2005. Spray-dried porcine plasma reduces the effects of Staphylococcal Enterotoxin B on glucose transport in rat intestine. J. Nutr. 135:1653-1658.
Hunt, E., Q. Fu, M. U. Armstrong, D. K. Rennix, D. W. Webster, J. A. Galanko, W. Chen, E. M. Weaver, R. A. Argenzio, y J. M. Rhoads. 2002. Oral bovine serum concentrate improves crytosporidial enteritis in calves. Pediatric Research 51:370-376.
Johnson, R. W. 1997. Inhibition of growth by pro-inflammatory cytokines: An integrated view. J. Anim. Sci. 75:1244-1255.
Kats, L.J., J.L. Nelssen, M.D. Tokach, R.D. Goodband, J.A. Hansen, y J.L. Laurin. 1994. The effect of spray-dried porcine plasma on growth performance in the early-weaned pig. J. Anim. Sci. 72:2075-2081.
King, M. R., P. C. H. Morel, D. K. Revell, E. A. C. James, M. J. Birtles y J. R. Pluske. 1999 Bovine colostrum supplementation increases villous height in sucking piglets. In Manipulating pig production VII (Ed. P. D. Cranwell). Australasian Pig Science Association, Werribee, Australia. pp. 255.
King, M. R., P. C. H. Morel, E. A. C. James, W. H. Hendriks, J. R. Pluske, R. Skilton y G. Skilton. 2001. Inclusion of colostrum powder and bovine plasma in starter diets increases voluntary feed intake. In Manipulating pig production VIII (Ed. P. D. Cranwell). Australasian Pig Science Association, Werribee, Australia. p. 213.
King, M. R., P. C. H. Morel, D. K. Revell, J. R. Pluske y M. J. Birtles. 2008. Dietary bovine colostrum increases villus height and decrease small intestine weight in early-weaned pigs. Asian-Aust. J. Anim. Sci. 21(4):567-573.
Lambert, G. P. 2004. Role of gastrointestinal permeability in exertional heatstroke. Exerc. Sport Sci. Rev. 32:185-190.
Messier, S., C. Gagne-Fortin, y J. Crenshaw. 2007. Dietary spray-dried porcine plasma reduces mortality attributed to porcine circovirus associated disease syndrome. American Association of Swine Veterinarians, pp. 147-150.
Moretó, M. y A. Pérez-Bosque. 2009. Dietary plasma proteins, the intestinal immune system, and the barrier functions of the intestinal mucosa. J. Anim. Sci. 87:E92-E100.
Morés, N., Rangel, L. F. S., do Amaral, A. L., Zanella, J. C., Zancanaro, M., de Lima, G. J. M. M., Coldebella, A., de Lima, E. S., y M. Miele. 2007. Uso do plasma sangüíneo producido em sistema de spray dry (PLASMA) na prevenção da circovirose suína. Acta Scientiae Veterianariae 35 (Suppl.):S209-S219.
Nofrarías, M., E. G. Manzanilla, J. Pujols, X. Gubert, N. Majó, J. Segalés, y J. Gasa. 2006. Effects of spray-dried porcine plasma and plant extracts on intestinal morphology and on leukocyte cell subsets of weaned pigs. J. Anim. Sci. 84:2735-2742.
Nollet, H., P. Deprez, E. Van Driessche, y E. Muylle. 1999a. Protection of just weaned pigs against infection with F18+ Esherichia coli by non-immune plasma powder. Vet. Micro. 65:37-45.
Nollet, H., H. Laevens, P. Deprez, R. Sanchez, E. Van Driessche, y E. Muylle. 1999b. The use of non-immune plasma powder in the prophylaxis of neonatal Escherichia coli diarrhoea in calves. J. Vet. Med. A 46:185-196.
O’Brian, M. D., J. B. Wheelock, A. J. La Noce, M. L. Rhoads, R. P. Rhoads, M. J. VanBaale, R. J. Collier, y L. H. Baumgard. 2007. Effects of heat stress vs. underfeeding on milk fatty acid composition. J. Dairy Sci. 90 (Suppl. 1):58-59.
Owusu-Asiedu, A., S. K. Baidoo, C. M. Nyachoti y R. R. Marquardt. 2002. Response of early-weaned pigs to spray-dried porcine or animal plasma-based diets supplemented with egg-yolk antibodies against entero-toxigenic Escherichia coli. J. Anim. Sci. 80:2895-2903.
Peace, R.M., J. Campbell, J. Polo, J. Crenshaw, L. Russell, y A. Moeser. 2011. Spray-dried porcine plasma influences intestinal barrier function, inflammation and diarrhea in weaned pigs. J. Nutr. 141:1312-1317.
Pérez-Bosque, A., C. Pelegrí, M. Vacario, M. Castell, L. Russell, J. M. Campbell, J. D. Quigley, J. Polo, C. Amat, y M. Moretó. 2004. Dietary plasma protein affects the immune response of weaned rats challenged with S. Aureus superantigen B. J. Nutr. 134:2667-2672.
Pérez-Bosque, A. C. Amat, J. Polo, J. M. Campbell, J. Crenshaw, L. Russell, y M. Moretó. 2006. Spray-dried animal plasma prevents the effects of Staphylococcus aureus Enterotoxin B on intestinal barrier function in weaned rats. J. Nutr. 136:2838-2843.
Pérez-Bosque, A, L. Miró, J. Polo, L. Russell, J. Campbell, E. Weaver, J. Crenshaw, y M. Moretó. 2007. Plasma protein supplements modulate the activation of gut associated immune system induced by S. aureus enterotoxin B in rats. 1st International Immunonutrition Workshop. October 3-5, 2007, Valencia, Spain. Poster #42.
Pérez-Bosque, A., L. Miró, J. Polo, L. Russell, J. Campbell, E. Weaver, J. Crenshaw y M. Moretó. 2008. Dietary plasma proteins modulate the immune response of diffuse GALT in rats challenged with Staphylococcus aureus Enterotoxin B. J. Nutr. 138:533-537.
Pérez-Bosque, A., L. Miró, J. Polo, L. Russell, J.M. Campbell, E. Weaver, J. Crenshaw, y M. Moretó. 2010. Dietary plasma protein supplements prevent the release of mucosal proinflammatory mediators in intestinal inflammation in rats. J Nutr.140:25-30.
Pié, S., J. P. Lallès, F. Blaszy, J. Laffitte, B. Sève, y I. P. Oswald. 2004. Weaning is associated with an upregulation of expression of inflammatory cytokines in the intestine of piglets. J. Nutr. 134:641-647.
Polo, J., D. Torrallardona, J. Campbell, J. Crenshaw, y L. Russell. 2010. Niveles efectivos del plasma atomizado durante el periodo post-destete bajo condiciones de estrés. XLV Congress AMVEC. Acapulco. México. Pp. 245-247.
Pluske, J. R., G. Pearson, P. C. H. Morel, M. R. King, G. Skilton y R. Skilton. 1999a. A bovine colostrum product in a weaner diet increases growth and reduces days to slaughter. In Manipulating pig production VII (Ed. P. D. Cranwell). Australasian Pig Science Association, Werribee, Australia. p. 256.
Pluske, J. R., H. R. Gaskins, P. C. H. Morel, D. K. Revell, M. R. King y E. A. C. James. 1999b. The number of villus and crypt CD4+ T cells in the jejunum of piglets increases after weaning. In Manipulating pig production VII (Ed. P. D. Cranwell). Australasian Pig Science Association, Werribee, Australia. p. 244.
Quigley, J. D. III, y M. D. Drew. 2000. Effects of oral antibiotics or IgG on survival, health and growth in dairy calves challenged with Escherichia coli. Food and Agricultural Immunology 12:311-318.
Russell, L., y J. M. Campbell. 2000. Trials show promise for spray-dried plasma proteins in shrimp feeds. The Advocate. 3:42-44.
Shan, T., Y. Wang, Y. Wang, J. Liu y Z. Xu. 2007. Effect of dietary lactoferrin on the immune functions and serum iron level of weanling piglets. J. Anim. Sci. 85:2140-2146.
Shen, Y.B., X.S. Piao, S.W. Kim, L. Wang, P. Liu, I. Yoon y Y.G. Zhen. 2009. Effect of yeast culture supplementation on growth performance, intestinal health and immune response of nursery pigs. J. Anim. Sci. 87:2614-2624.
Spurlock, M. E., G. R. Frank, G. M. Willis, J. L. Kuske, y S. G. Cornelius. 1997. Effect of dietary energy source and immunological challenge on growth performance and immunological variables in growing pigs. J. Anim. Sci. 75:720-726.
Torrallardona, D., M. R. Conde, I. Badiola, J. Polo, y J. Brufau. 2003. Effect of fishmeal replacement with spray-dried animal plasma and colistin on intestinal structure, intestinal microbiology, and performance of weanling pigs challenged with Escherichia coli K99. J. Anim. Sci. 81:1220-1226.
Torrallardona, D. 2010. Spray-dried animal plasma as an alternative to antibiotics in weanling pigs: a review. Asian-Aust. J. Anim. Sci. 32:131-148.
Touchette, K. J., J. A. Carroll, G. L. Allee, R. L. Matteri, C. J. Dyer, L. A. Beausang, y M. E. Zannelli. 2002. Effect of spray-dried plasma and lipopolysaccharide exposure on weaned pigs: I. Effects on the immune axis of weaned pigs. J. Anim. Sci. 80:494-501.
Van der Peet-Schwering, C.M.C., A.J.M. Jansman, H. Smidt y I. Yoon. 2007. Effects of yeast culture on performance, gut integrity, and blood cell composition of weanling pigs. J. Anim. Sci. 85:3099-3109.
Van Dijk, A. J., P. M. M. Enthoven, S. G. C. Van den Hoven, M. M. M. H. Van Laarhoven, T. A. Niewold, M. J. A. Nabuurs, y A. C. Beynen. 2002. The effect of dietary spray-dried porcine plasma on clinical response in weaned piglets challenged with a pathogenic Escherichia coli. Vet. Micro. 84:207-218.
Van Dijk, A. J., H. Everts, M. J. A. Nabuurs, R. J. C. F. Margry, y A. C. Beynen. 2001. Growth performance of weanling pigs fed spray-dried animal plasma: a review. Livest. Prod. Sci. 68:263-274.
Wang, Y., T. Shan, Z. Xu, J. Liu y J. Feng. 2006. Effect of lactoferrin on growth performance, intestinal morphology and expression of PR-39 and protegrin-1 genes in weaned piglets. J. Anim. Sci. 84:2636-2641.