Mohos y Micotoxinas: Impacto en el Contenido de Nutrientes de Materias Primas y en la Nutrición de Aves

El estudio de las interacciones mohos - micotoxinas - nutrición constituye una importante área de investigación a través de la cual pueden ser explicados distintos efectos adversos observados en las aves como consecuencia del consumo de alimentos contaminados por hongos y/ó micotoxinas. Los componentes de esta triada se encuentran estrechamente vinculados a través de las interacciones que se generan respondiendo a un enfoque toxicológico causa - efecto donde los mohos contaminantes naturales de las materias primas y productos terminados y sus micotoxinas producidas actúan como agentes causales y generan una serie de efectos adversos en la nutrición. Estos efectos se visualizan a través de las respuestas exhibidas por las aves las cuales se corresponden en muchos casos con el deterioro del comportamiento productivo en cualquier renglón de las líneas y potenciales genéticos comercialmente disponibles para la producción de carne, huevos de consumo y huevos fértiles. Los hallazgos de investigación en el área de las interacciones mohos - micotoxinas - nutrición, aportan a la ciencia un nuevo enfoque en el estudio y conocimiento de sus efectos en las aves. Este enfoque apunta hacia la generación de un proceso de condiciones adversas que se inicia con la alteración del valor nutricional de las materias primas y alimentos contaminados por mohos y culmina con la generación de importantes efectos que comprometen en muchos casos la digestión y el metabolismo de algunos nutrientes.


I. INTRODUCCIÓN

Con el avance de la ciencia, la micotoxicología y la nutrición han surgido como disciplinas interrelacionadas cuya investigación ha permitido definir un nuevo enfoque en el estudio de las interacciones que se producen por la acción de los mohos y sus micotoxinas sobre distintos aspectos vinculados con la nutrición de las aves. En el entendimiento de las interacciones generadas entre los  componentes de la triada: mohos - micotoxinas - nutrición, la micotoxicología estudia de manera multidisciplinaria las toxinas producidas por los hongos contaminantes de un sustrato dentro los cuales a los mohos se les ha atribuido la mayor responsabilidad. El término moho agrupa a los hongos parasíticos y saprofíticos que causan enmohecimiento y que existen como colonias filamentosas multicelulares siendo asociados con la desintegración o degradación de la materia orgánica. Es importante puntualizar que la producción de las micotoxinas se lleva a cabo solo por aquellos mohos dotados de potencial toxigénico el cual es una característica genéticamente determinada y que es modulada por las condiciones del sustrato y ambiente donde se desarrolla dicho moho.

Desde el descubrimiento de las aflatoxinas, a inicios de 1960 y hasta el presente, la mayoría de las investigaciones en aves han sido dirigidas a estudiar los efectos de las micotoxinas sobre parámetros de patología y salud relacionados con las alteraciones orgánicas en los distintos sistemas biológicos. Esta realidad ha respondido básicamente a la necesidad de entender y manejar en el campo los casos clínicos de micotoxicosis agudas donde elevadas concentraciones de micotoxinas generan altas mortalidades. Cabe destacar que aflatoxina ha sido la micotoxina más involucrada en los estudios por ser ésta la micotoxina más documentada científicamente en términos de su naturaleza química, mecanismo de acción, cinética, efectos producidos, mecanismos de desactivación y manejo de su toxicidad en aves.

En el presente reporte se discuten conceptos y principios básicos relacionados con los efectos de las interacciones que se generan entre los componentes de la triada: mohos - micotoxinas - nutrición destacándose los efectos de los mohos y sus toxinas sobre el valor nutricional de las materias primas y alimentos y en la digestión y metabolismo de nutrientes en aves.


II. INTERACCIONES MOHOS - VALOR NUTRICIONAL DE MATERIAS PRIMAS Y ALIMENTOS

Gran diversidad de insumos vegetales y alimentos terminados para consumo humano y animal constituyen un excelente medio para el crecimiento de los mohos los cuales pueden multiplicarse exponencialmente en respuesta a incrementos en la humedad. La multiplicación y crecimiento vertiginoso de los microorganismos (mohos, bacterias y levaduras) genera anhídrido carbónico, agua y calor como un subproducto del metabolismo (Coelho, 1992). La formación de agua y calor ocasiona apelmazamiento con la consiguiente disminución de la velocidad del flujo de aire en los granos y alimentos lo que a su vez propicia condiciones favorables para mantener la multiplicación microbiana y con ello el deterioro nutricional de los sustratos contaminados. Sobre este particular, ha sido sustentado científicamente que la sola contaminación por mohos en ausencia de micotoxinas es suficiente para provocar efectos negativos sobre el valor nutricional del alimento, condición de salud y respuesta productiva de las aves.

Los estudios sobre contenido de nutrientes de granos contaminados por mohos han demostrado que el deterioro nutricional de los mismos se produce a consecuencia del consumo de los carbohidratos, proteínas, grasas y vitaminas al ser éstos utilizados por los mohos para satisfacer sus demandas nutricionales en pro de su óptimo crecimiento. Así mismo los hallazgos indican que los efectos de mayor significancia están vinculados con las interacciones mohos - grasa, mohos - aminoácidos - proteínas y mohos - vitaminas.

(2.1) Mohos - Grasa
Las investigaciones de Kao y Robinson (1972), Bartov (1983), Bartov (1985), han dejado notar un efecto adverso de la contaminación fúngica sobre el contenido de grasa de granos almacenados por distintos períodos de tiempo. Este efecto es explicado por Christensen y Kaufman (1965) quienes señalan que los hongos poseen mecanismos de secreción de enzimas lipasas las cuales hidrolizan los compuestos triglicéridos hasta ácidos grasos libres que a su vez son utilizados por la micobiota contaminante como fuente de energía en pro de su crecimiento y multiplicación. El efecto adverso causado por los mohos sobre el contenido de grasa del ingrediente ocasiona una reducción significativa del contenido energético del alimento lo que a su vez se traduce en un deterioro del desempeño productivo de las aves el cual obedece al desbalance nutricional de la dieta en términos de energía metabolizable. En este sentido, la investigación de Tindall (1983) mostró un efecto de especial importancia sobre la energía metabolizable y el contenido de grasa de granos de maíz contaminados por mohos los cuales presentaron 158 kcal/kg de alimento y 2,5% de grasa menos en relación a los granos no contaminados. Así, la reducción de la energía bajo estas circunstancias constituye uno de los principales efectos de deterioro del valor nutricional de materias primas y alimentos siendo consecuencia en un alto porcentaje de la reducción significativa que experimenta el contenido de grasa del sustrato.

(2.2) Mohos - Aminoácidos y Proteína
La alteración en el aporte de aminoácidos con reducciones importantes en el contenido de los azufrados ha sido otro de los aspectos más estudiados en materia de contaminación fúngica de cereales y alimentos. Kao y Robinson (1972) mostraron una disminución de los aminoácidos azufrados, lisina y arginina (2.45; 1.84; y 1.88 g/100g de proteína, respectivamente) en trigo almacenado durante siete meses y contaminado con Aspergillus en relación al no contaminado: 4.55 (azufrados); 2.31 (lisina) y 4.07 (arginina). Es necesario interpretar estos resultados en forma crítica considerando la posibilidad de una sobreestimación de los mismos al tomar en cuenta el hecho de que los hongos son capaces de sintetizar compuestos nitrogenados durante su crecimiento (Aida, 1973).

(2.3) Mohos - Vitaminas
Los estudios en esta área han mostrado efectos diversos de la contaminación por mohos sobre el contenido de vitaminas. Kao y Robinson (1972) encontraron en trigo y contrariamente a la reducción observada en el contenido de aminoácidos, un incremento en el contenido de las vitaminas hidrosolubles riboflavina, piridoxina, cianocobalamina, niacina y ácido pantoténico. Contrariamente a este efecto, los autores destacan el efecto adverso y particular sobre el contenido de tiamina donde se dejó notar que en trigo contaminado por Aspergillus flavus esta vitamina representaba solo el 57% en relación a aquel encontrado en trigo no contaminado. Este hallazgo fue explicado en parte por los estudios de Fritz et al. (1973) quienes señalan que la contaminación fúngica y específicamente por Fusarium verticillioides podía dar lugar a una deficiencia de tiamina debido a la capacidad del moho de sintetizar una tiaminasa lo cual fue sustentado por los hallazgos de Nagaraj et al. (1994) al encontrar en una cepa de Fusarium proliferatum, aislada de alimentos para aves, la capacidad de sintetizar este tipo de enzima.


III. INTERACCIONES MICOTOXINAS - NUTRIENTES EN LA DIGESTIÓN

(3.1) Micotoxinas - Enzimas Pancreáticas
Los efectos de las interacciones aflatoxinas - nutrientes han dejado notar, en principio, una importante disminución de la actividad de las enzimas pancreáticas sobre lo cual se ha tratado de explicar el efecto de las interacciones aflatoxinas - carbohidratos, aflatoxinas - proteínas y aflatoxinas - grasa de la dieta. Las investigaciones de Osborne y Hamilton (1981a) fueron consistentes de un efecto inhibitorio significativo de la actividad de α-amilasa, lipasa y tripsina cuando las aves recibieron distintas concentraciones de aflatoxina en la dieta haciéndose más pronunciado dicho efecto con el incremento de la dosis. Estos resultados soportaron evidencias previas de investigación (Smith y Hamilton, 1970; Osborne y Hamilton, 1981b) relacionados con la presencia de pancreatomegalia y esteatorrea en pollos con aflatoxicosis la cual se acompañó con una deficiencia específica de lipasa pancreática.

Osborne et al. (1982) al evaluar los efectos de aflatoxina, ocratoxina y toxina T-2 en pollos encontraron que aflatoxicosis produjo síndrome de mala absorción donde además de la esteatorrea se hizo presente un cuadro de hipocarotenoidemia con disminución de la concentración de las sales biliares y de las enzimas digestivas. La toxicosis por T-2 a concentraciones más altas que las requeridas para inhibir el crecimiento de las aves produjo síndrome de mala absorción con esteatorrea y disminución de la actividad de las enzimas digestivas; siendo este efecto adverso de menor intensidad que el causado por aflatoxina. Ocratoxicosis solo produjo hipocarotenoidemia como evidencia de síndrome de mala absorción. Por su parte, las investigaciones de Richardson y Hamilton (1987) conducidas en pollitas dejaron notar un efecto contrario al observado en pollos de engorde. En éste  caso, la actividad enzimática mostró una marcada variabilidad y un incremento en la actividad de α-amilasa, lipasa y quimotripsina con contenido normal de lípidos en heces en las aves que recibieron aflatoxina en dietas con niveles deficitarios en proteína llamando la atención que tripsina fue la única enzima inhibida en su actividad.

Más recientemente, Jaramillo (2005) en un estudio conducido en pollos de engorde durante los primeros 21 días de vida, investiga sobre los efectos de aflatoxina y de diacetoxyscirpenol (DAS) sobre tamaño del páncreas, actividad de las enzimas pancreáticas y relación estructura función de este órgano. Los resultados fueron consistentes de un efecto de aflatoxina que se manifestó por el incremento significativo del peso del páncreas coincidiendo con los hallazgos de Huff y Doerr (1981), Osborne y Hamilton (1981a) y Kubena et al. (1993) y sugiriendo un efecto adverso sobre la digestión de los nutrientes. Por otra parte, la presencia de DAS causó un ligero incremento del peso del páncreas sin presentar diferencias significativas del exhibido por las aves del grupo control. Estos resultados soportaron parcialmente los hallazgos de Kubena et al. (1993) quienes no encontraron efecto sobre peso de páncreas en aves alimentadas con una dieta contaminada con DAS.

Jaramillo (2005) señala por otra parte que los resultados de función exocrina del páncreas evidenciaron un efecto diferente de aflatoxina y DAS sobre parámetros de digestión. Así, la actividad de α-amilasa se redujo en presencia de DAS cuando se comparó con cualquiera de las dietas conteniendo aflatoxina. Los resultados relacionados con la actividad de las enzimas proteolíticas sugieren que la digestión pancreática de las proteínas pareciera no ser afectada debido a la presencia de aflatoxina mientras que el efecto de DAS estaría vinculado con la reducción de la actividad de quimotripsina y no así de tripsina.

(3.2) Micotoxinas - Bilis
Otro interesante efecto vinculado a la acción de las aflatoxinas sobre la digestión de las grasas está relacionado con la producción de bilis. Wyatt (1991) y Jaramillo (2005) refieren que aflatoxicosis conduce a dos eventos importantes en la producción de bilis estando éstos vinculados al incremento en el volumen y a la disminución de la concentración. Las investigaciones de Jaramillo (2005) dejaron notar los efectos en referencia aunado a una disminución significativa de la materia seca de la bilis cuando se comparó con aquella obtenida para las aves controles lo que constituye un hallazgo que soporta la reducción de la concentración de la bilis. El efecto de las aflatoxinas sobre la producción de bilis se refleja negativamente en el proceso de digestión de las grasas ya que bajo estas condiciones la bilis pareciera perder su función principal de facilitar la digestión por actuar como agente saponificador de grasas y otras macromoléculas. La contaminación con DAS no produjo efecto adverso sobre este parámetro de digestión.


IV. INTERACCIONES MICOTOXINAS - NUTRIENTES EN EL METABOLISMO

(4.1) Aflatoxinas - Lípidos
Ha sido sustentado científicamente un efecto adverso de aflatoxina sobre el metabolismo de los lípidos en aves y otras especies cuya evidencia más consistente está dada por el establecimiento de un proceso de degeneración grasa a nivel hepático. De igual manera, ocratoxina, rubratoxina, toxina t-2 y citrinina causan similar efecto en varias especies. Tung et al. (1972) encontraron una reducción significativa de los lípidos sanguíneos con la particularidad de que la misma se presentó dentro del mismo rango de reducción para cualquiera de los niveles probados de aflatoxina. Este hecho aunado a la condición de acumulación de lípidos en el hígado podría ser explicado por un proceso de inhibición general del transporte de lípidos más que la inhibición de un componente particular involucrado en el transporte. En pollos que recibieron aflatoxina se produjo una reducción marcada de la actividad de los sistemas microsomal y citosol (Sistemas de síntesis de ácidos grasos en hígado), evidencia que sugiere que aflatoxina produce sus efectos sobre la síntesis de lípidos interfiriendo de algún modo la síntesis de enzimas involucradas en el metabolismo de este nutriente (Donaldson et al., 1972).

(4.2) Aflatoxinas - Proteínas
Los resultados de investigación ponen en evidencia que un incremento en el contenido de proteína dietaria minimiza significativamente la acción adversa de las aflatoxinas sobre el crecimiento de pollos de engorde (Smith et al., 1971; Richardson et al., 1987). Por otra parte, muy poco se conoce de posibles interacciones micotoxinas - aminoácidos. Wyatt (1991) refiere un efecto adverso sobre la digestión de proteínas y no así sobre la absorción de aminoácidos en aves que recibieron aflatoxina destacando un aumento significativo en la velocidad de absorción de L-metionina en relación al grupo control. El autor señala que las bajas concentraciones de aminoácidos en sangre, en pollos con aflatoxicosis, es ocasionado principalmente por un efecto inhibitorio de las aflatoxinas sobre la digestión de las proteínas de la dieta y no por una ineficiente absorción de aminoácidos a nivel intestinal lo cual se correspondió con los hallazgos de Jaramillo (2005). Sobre esta base, cobra especial interés las suplementaciones con aminoácidos limitantes tal como la DL-metionina ya que su absorción no estaría comprometida pudiendo ser utilizada a nivel metabólico para la síntesis de proteína corporal. Sobre esta base, pudiera pensarse que el mecanismo por el cual aflatoxina deprime el crecimiento de las aves tendría una explicación en el efecto adverso que sobre la digestión de proteínas producen estas toxinas al verse comprometida la actividad de las enzimas responsables de la digestión de estos nutrientes. Esta manifestación afectaría negativamente la disponibilidad de aminoácidos y en consecuencia los niveles de aminoácidos en plasma los cuales se han encontrado por debajo de los niveles normales bajo estas condiciones de toxicidad (Veltmann y Wyatt, 1981). En este sentido, Veltmann et al. (1983) refieren que la depresión del crecimiento podría ser prevenida incrementando el total de aminoácidos azufrados a 134% de los requerimientos referidos por el NRC utilizando metionina. Los hallazgos sugieren que aflatoxina incrementa los requerimientos de metionina; no obstante debemos tomar en cuenta que al ser la metionina uno de los aminoácidos limitantes en aves, al verse comprometida la digestión de proteínas pudiera producirse un efecto aditivo con aflatoxina deprimiéndose aún más la rata de crecimiento. Hasta el presente no se conoce el mecanismo específico por el cual el incremento de los niveles de proteína dietaria por encima de los niveles requeridos minimiza la depresión del crecimiento en pollos expuestos a aflatoxina.

(4.3) Aflatoxinas - Vitaminas Liposolubles
No existen evidencias claras que pudieran sugerir que la suplementación de dietas para aves por encima de los niveles recomendados de vitaminas A, D, E, ó K contrarreste los efectos adversos de aflatoxina. Hamilton y Garlich (1972) y Hamilton et al. (1974) mostraron que la adición de estas vitaminas a dietas que suplían niveles adecuados de las mismas no produjo un efecto benéfico en aliviar la mayoría de los signos clínicos de aflatoxicosis tal como la depresión de la ganancia de peso.
Probablemente, aflatoxina incrementa los requerimientos para ciertas vitaminas liposolubles; no obstante la magnitud del incremento podría ser compensada por el extra de estas vitaminas las cuales suelen suplirse por encima de los requerimientos mínimos (Hamilton et al., 1974; Britton y Wyatt, 1978). Sobre este particular es importante apuntar que la adición indiscriminada de altos niveles de cualquiera de las vitaminas liposolubles puede interferir con la absorción de otra de las vitaminas de este grupo causando signos clínicos de enfermedad que podrían ser únicos o agravados por la presencia de micotoxinas (Sullivan, 1986).

(4.4) Aflatoxinas - Vitaminas Hidrosolubles
Hamilton et al. (1974) observaron que pequeñas dosis de aflatoxina que no fueron suficiente para producir depresión del crecimiento en dietas con niveles adecuados de riboflavina, ocasionaron retardo del crecimiento cuando la dieta fue deficiente en esta vitamina. Varias hipótesis han sido consideradas para tratar de explicar las interacciones aflatoxina - riboflavina. Los resultados en pollos y patos han sido explicados sobre la base de que la absorción de la misma se encuentra afectada (Hamilton et al., 1974). Por su parte, Patel y Pawar (1974) encontraron que la habilidad del hígado para metabolizar xenobióticos se encuentra reducida marcadamente en condiciones de deficiencia de riboflavina. Esta evidencia sugiere que en condiciones simultáneas de aflatoxicosis y de deficiencia de riboflavina la habilidad del animal para poner en marcha los mecanismos de desintoxicación podría verse comprometida. Esta respuesta tiene explicación al considerar que la riboflavina en su forma de flavoproteína reductasa es parte de la enzima microsomal responsable de los procesos metabólicos de desintoxicación de xenobióticos.

La interacción aflatoxina - tiamina se ha presentado bajo un marco de acción diferente a las interrelaciones aflatoxina con otras vitaminas del Complejo B. Así, una deficiencia de tiamina pareciera tener un efecto protectivo contra aflatoxicosis (Hamilton et al., 1974) lo que ha sido explicado sobre la base de que aflatoxina inhibe el metabolismo de lípidos en pollos (Donaldson et al., 1972; Tung et al., 1972) mientras que una deficiencia de tiamina lo estimula (Thornton y Schutza, 1960). La deficiencia de tiamina altera el metabolismo de carbohidratos en forma adversa al no disponerse de las concentraciones adecuadas de pirofosfato de tiamina en el ciclo del ácido tricarboxílico para la producción de energía, efecto metabólico que promueve la utilización de los lípidos de depósito para cubrir la demanda energética del organismo. Sobre esta base, en los casos donde aflatoxicosis se acompaña con deficiencia de tiamina podría esperarse un crecimiento intermedio sobre el crecimiento de las aves (Hamilton, 1975).

En relación a cianocobalamina y colina, no se ha encontrado ningún efecto protectivo de las mismas a los estados de aflatoxicosis en gallinas ponedoras (Hamilton y Garlich, 1972), mientras que la suplementación con biotina ha prevenido o disminuido la acumulación de lípidos a nivel hepático (Bryden et al., 1979). El efecto de la biotina tiene especial consideración dado el importante rol que juega esta vitamina en el metabolismo de los ácidos grasos. Por otra parte, se ha encontrado que altos niveles de vitamina A pudieran interferir con el efecto benéfico de la biotina en presencia de aflatoxina. Hagler y Hamilton (1982), refieren que en estos casos pareciera que una triple interacción: aflatoxina - vitamina A - biotina pudiera presentarse.

En el estudio de las interacciones micotoxinas- vitaminas hidrosolubles, los resultados de Voig et al. (1980) fueron consistentes de que aflatoxina en pollos reduce las concentraciones de riboflavina, tiamina, biotina, piridoxina, ácido pantoténico, niacina y colina en plasma, bilis é hígado a través de efectos tóxicos no bien conocidos que suceden a nivel hepático.

El efecto negativo de las interacciones aflatoxina - vitaminas pareciera ser más complejo cuando consideramos que el mismo puede ser potenciado por deficiencias de vitaminas producidas durante infecciones microbiales producto del deterioro de la absorción, hiperexcreción o sobreutilización de las mismas.

(4.5) Aflatoxinas - Minerales
Los estudios de Tung et al. (1975) y Maurice et al. (1983) son indicativos de que aflatoxina puede causar anemia; sin embargo no están claramente definidos los procesos metabólicos que conllevan a la misma. Algunas evidencias permiten señalar que la anemia es más de tipo hemolítica que hemorrágica y que el incremento en la concentración de ácido fólico en plasma que se observa podría ser consecuencia de una respuesta compensatoria a la anemia inducida por aflatoxina. Por su parte, Lanza et al. (1979) refieren que aparentemente los efectos de aflatoxina sobre el metabolismo del hierro comprometen primariamente a los pollos jóvenes ya que durante la etapa de rápido crecimiento las necesidades de hierro están incrementadas.

Por otra parte, se sabe que las aflatoxinas interfieren con la síntesis de proteínas a nivel del ADN (Clifford y Rees, 1967) lo que afectaría la síntesis de proteínas plasmáticas tales como la transferrina, proteína transportadora de hierro; pudiendo la anemia responder en este caso a una deficiencia de este mineral (Tung et al., 1975). Lanza et al. (1979) enfatizan que en aflatoxicosis es probable que los bajos niveles de hierro en plasma sean consecuencia de una interferencia en la retención o absorción del hierro ya que el mismo no es excretado por el organismo. Se piensa que el incremento de los niveles de hierro en la dieta no constituye una medida para corregir el estado de anemia ya que las proteínas que regulan la absorción, transporte en el plasma y metabolismo del hierro no pudieran ser disponibles dado el efecto adverso de las aflatoxinas sobre la síntesis de proteína (Hamilton et al., 1973). Por otra parte existen evidencias de que aflatoxicosis altera el metabolismo del zinc y cobre (Lewellyn, 1981; Maurice et al., 1983), lo cual se manifiesta por un incremento de los niveles de cobre plasmático y una disminución de las concentraciones de zinc en el hígado, no obstante la significancia clínica de los mismos requiere de estudios profundos. En esta área, Cook et al. (1987), y Wu et al. (1988) refieren que la toxina Fusarocromanone, producida por Fusarium equiseti, además de ser extremadamente inmunosupresora, es capaz de producir signos clínicos de deficiencia de cobre y zinc revirtiéndose los síntomas de deficiencia de cobre con la suplementación de este mineral.

V. CONCLUSIÓN
La investigación en el área de las interacciones mohos - micotoxinas - nutrición ha permitido definir un nuevo enfoque de estudio en el conocimiento de las micotoxinas y sus efectos en las aves.
Las interacciones generadas entre los componentes de esta triada constituyen un problema potencial a nivel mundial en avicultura y en otras especies siendo de especial relevancia en el entendimiento integral del complejo campo de los mecanismos de acción y efectos de las múltiples micotoxinas.
Dentro de los efectos derivados de estas interacciones destacan aquellos vinculados a la nutrición visualizados a través del deterioro del valor nutricional de las materias primas y alimentos y de la generación de procesos adversos que comprometen de manera importante la digestión y el metabolismo de algunos nutrientes.


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